干旱和盐渍化胁迫下植物磷营养策略：分子调控网络与微生物互作机制

Plant phosphorus nutrition strategies under drought and salinity stress： molecular regulatory networks and microbial interaction mechanisms

摘要

植物缺磷时根系发育和代谢活动会受到显著抑制，增加磷能提高根际微生物的丰度、促进根系对水分的吸收、提高耐旱性。文章介绍增加植物磷吸收提高根际及土壤微生物的丰度，增强植物对生物和非生物胁迫的耐受性；深入分析磷酸盐饥饿响应（Phosphate stravation response， PHR）基因家族通过结合P1BS位点、P1BS元件协同PHR1调控植株发育，包括激活磷酸盐饥饿反应（Phosphate starvation response，PSR）、调节土壤微生物相互作用，以及促进植物营养吸收和免疫反应，缓解植物缺磷胁迫；总结环境因素（如干旱、盐渍化、氮磷比例、根际分泌物）及生物因素对植物磷吸收的影响；重点阐述了在干旱和盐渍化胁迫下，植物缓解缺磷的三个分子机制；特别强调丛枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）和解磷细菌（Phosphate-solubilizing bacteria，PSB）在促进植物磷吸收中的关键作用；简述了植物磷含量影响其对重金属的耐受性和易感性。文章首次系统揭示PHR基因-微生物互作的磷吸收调控网络，旨在分析植物缓解缺磷胁迫的相关研究的最新进展，并为提升农业生态系统的可持续性提出新的视角和策略。

Abstract

Phosphorus （P） plays a crucial role in regulating numerous biochemical and physiological processes during plant growth and development. When phosphorus is deficient， the development and metabolic activities of plant roots are significantly inhibited. Increasing phosphorus can enhance the abundance of rhizosphere microorganisms， promote root water absorption， and improve drought tolerance. This article introduces the enhancement of phosphorus absorption in plants to increase the abundance of rhizosphere and soil microorganisms， and to strengthen the tolerance of plants to biotic and abiotic stresses. It deeply analyzes the phosphate starvation response （PHR） gene family， which regulates plant development by binding to the P1BS site and P1BS element in coordination with PHRI， including activating the phosphate starvation response （PSR）， regulating soil microbial interactions， promoting plant nutrient absorption and immune responses， and alleviating phosphorus deficiency stress in plants. It summarizes the effects of environmental factors （such as drought， salinization， nitrogen-phosphorus ratio， and root exudates） and biological factors on plant phosphorus absorption. It particularly emphasizes the key roles of arbuscular mycorrhizal fungi （AMF） and phosphate-solubilizing bacteria （PSB） in promoting plant phosphorus absorption. It briefly describes how plant phosphorus content affects their tolerance and susceptibility to heavy metals. This article systematically reveals the phosphorus absorption regulatory network of PHR gene-microbe interaction for the first time， aiming to analyze the latest progress in related research on plant phosphorus deficiency stress alleviation and to propose new perspectives and strategies for enhancing the sustainability of agricultural ecosystems.

Graphical abstract

关键词

干旱胁迫 / 盐渍化胁迫 / 磷酸盐饥饿反应 / 缺磷胁迫 / 分子调控机制 / 抗逆性

Key words

drought stress / salinization stress / phosphate starvation response / phosphorus deficiency stress / molecular regulatory mechanism / stress resistance

在农林生产领域，磷（Phosphorus，P）是一种宝贵的非可再生资源，在植物的生长和发育过程中具有重要的作用。磷有效性是指土壤中可被植物直接吸收利用的磷形态（如{\mathrm{H}}_{\mathrm{2}}\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{-}、\mathrm{H}\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{2}-}）的浓度。而磷吸收效率是指植物通过根系形态、生理过程和分子机制（磷酸盐转运蛋白Phosphate Transporter， PHT家族基因表达）从土壤中获取磷的能力。研究表明，提高磷的吸收不仅能增强植物在干旱条件下对水分的吸收能力，还能显著提升根际微生物的丰度，从而增强干旱等的耐受性^［1］。此外，提高磷含量促进植物根际微生物多样性，土壤微生物多样性，改善植物与微生物的互作关系，提高干旱地区土壤肥力。

气候变化导致的全球性干旱加剧，对植物水分和营养元素（尤其是磷）的吸收造成了显著的负面影响。干旱不仅降低了土壤中的磷含量，还通过改变土壤pH值影响了磷的化学形态，给植物获取磷带来了挑战^［2］。此外，不断增长的全球人口和持续上升的食物需求，使得全球粮食安全面临严重威胁。虽然化学肥料的使用提高了植物的生长发育，但其对环境的负面影响不容忽视，如减少了土壤生物多样性和引起土壤盐渍化等问题。多种因素综合影响着土壤中磷的有效含量，其中黏土矿物含量、土壤pH值、金属氧化物（如Ca、Fe、Al）以及有机质含量是关键因素。此外，土壤盐渍化胁迫也对磷的有效性产生显著的抑制作用^［3］。目前全球盐渍土的总面积约为1.1×10¹³ m²，约占据全球土地面积的3%，其中有86%可用于农业生产，贡献了全球11%的作物产量，其14%为被定义为不适宜生产的林地、湿地和自然保护区^［4］。全球还有超过6%的土壤和20%的灌溉区域正遭受盐渍化的严峻挑战^［4］。中国的盐渍土壤面积达3.69×10¹¹ m²，集中分布于东北平原、黄淮海地区、西北内陆及长江三角洲与滨海带^［5］。盐胁迫通过渗透胁迫与离子毒性效应对植物构成双重危害，同时破坏养分吸收稳态，导致土壤磷有效性急剧下降并制约作物生产力。磷在光合作用、呼吸作用、核酸合成以及膜结构的形成中发挥着不可或缺的作用。在多数自然生态系统中，土壤全磷含量普遍较低，一般介于0.05%到0.5%（m/m），而植物能有效吸收利用的磷仅占0.1%^［6］。研究显示，磷素缺失已成为制约低投入农田，特别是石灰质与碱性土区域产能提升的关键限制因子^［7］。磷的含量是影响植物与土壤微生物互作机制的关键因素，它决定了植物在面对不同类型胁迫时根际微生物群落的结构和功能。研究表明，在盐渍化条件下，不同磷浓度处理下，对小麦抗氧化系统和磷吸收的影响有显著差异性，在30 mg/kg时能显著增强抗氧化酶活性（过氧化氢酶CAT）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性，分别提高了79%和93%，并提升磷吸收（茎磷含量增加84%）、生物量（茎生物量增加156.8%）和光合能力（叶绿素浓度指数增加93%），该研究表明盐渍化胁迫下，磷通过调节抗氧化系统和养分吸收缓解盐渍化胁迫^［7］。因此，该研究直接验证了磷可以缓解植物盐渍化胁迫。

在本综述中，深入分析了植物在干旱胁迫和土壤盐渍化胁迫下植物缓解缺磷的分子机制，以及环境和生物因素如何影响这一过程。特别关注了PHR基因在磷吸收中的关键作用，以及根系分泌物和土壤微生物在促进植物磷吸收中的关键性。旨在通过本综述为提高植物磷的利用效率提供理论依据。

1 缺磷胁迫下植物缓解缺磷的PSR分子机制

全球有41%~45%的陆地面积属于干旱地区，而这些地区的人口占全球总人口的约31%^［8］。磷的生物地球化学循环受地球生态圈中的物理化学过程和生物活动的共同影响，而在干旱生态系统中，缺磷对植物生长构成的限制尤为明显。在这些生态系统中，水分含量、土壤类型、磷浓度和植物多样性是评估干旱程度的关键指标。适应沙漠环境的植物已经从形态、代谢和生理上的发展出一系列适应性特征，使其能够从尘埃中有效获取磷，这一途径获取的磷占植株全磷需求的30%^［9］。沙漠风暴期间，植物通过根系和叶片从沉积的尘埃颗粒中吸收磷。

植物响应缺磷环境强化磷素吸收的机制受多层次分子调控网络驱动，PHR基因家族通过协同调控植株发育、磷稳态维持及激活磷酸盐饥饿反应（Phosphate starvation response， PSR）实现功能整合^［10］。PSR是指植物在感知到土壤中可利用的磷含量降低时，启动的一系列生理和分子层面的适应性响应。这些响应包括改变根系构型、调节磷转运蛋白的表达、磷的再利用和再分配、代谢调整、激素调节、表观遗传调控，其中转录因子（如PHR1）家族成员在调控PSR相关基因的表达中起核心作用，它们通过结合特定的DNA序列（如P1BS位点）来激活或抑制下游基因的表达、与微生物的相互作用、信号转导（如miR399等非编码RNA分子）。缺磷条件下激活PSR的机制如图1和图2所示。植物缺磷时，首先由PDR2等磷浓度感受蛋白传递缺磷信号，同时缺磷信号触发PHR1与P1BS元件结合，启动PSR相关基因的表达，重塑根系形态，并招募有益微生物。其次，低磷通过miR399-PHO2模块解除对PHT1转运蛋白的抑制，加速磷吸收，同时PHR1与JA、CK等交叉调控PSR网络。最后，植物在缺磷时以PHR1为核心，整合转录、转录后及激素信号，快速激活PSR以提升磷获取能力。磷缺乏中，PHR1基因及其调控的PSR在植物响应非生物胁迫下有关键作用，并与促进植物磷吸收的土壤微生物有紧密的相互作用。研究表明，在缺磷条件下，拟南芥中的PHR1蛋白能够与快速碱化因子（RALF）基因的启动子结合，并诱导这些基因的表达^［11］。PHR1通过与细胞受体蛋白激酶（FERONIA）互作调控，触发植物病原相关防御代谢网络激活，进而增强植物对特定病原体的免疫反应。PHR1通过PHR1-RALF-FERONIA途径抑制植物的免疫系统，促进特定微生物群在根际的定植，并上调PSR基因来缓解植物的缺磷状况。在磷充足或缺乏的条件下，植物通过PSR-PHR1途径展现出不同的响应机制，这一过程涉及防御激素、转录因子（Transcription factors，TFs）和磷转运蛋白之间的相互作用^［12］。在磷含量正常的条件下，PHR基因通常不表达，而肌醇多磷酸盐则招募特异性蛋白与PHR1结合。植物通过诱导防御反应来避免病原体感染，从而促进磷的吸收。在缺磷条件下，PHR1首先与P1BS元件相互作用激活PHR基因或抑制特定的防御相关基因，随后抑制免疫反应并激活PSR表达，进而诱导磷转运蛋白介导的磷酸酶分解难溶性磷，并通过招募丛枝菌根真菌（Arbuscular mycorrhizal fungi， AMF）或解磷细菌（Phosphate-solubilizing bacteria， PSB）协同提升土壤磷有效性。

水杨酸（Salicylic acid， SA）和茉莉酸（jasmone acid， JA）作为关键植物激素，通过影响根际微生物群落功能网络，在植物根际微生物驱动的养分吸收发挥核心调控功能。在PSR期间，JA响应基因的诱导是必要的，而SA在调控PSR的植物免疫中扮演核心角色。PHR基因家族在响应缺磷激活PSR的过程中扮演了核心角色，它们直接参与调控PSR相关基因的转录，并且与植物根系分泌物及根际微生物的互作有着紧密的联系。研究发现，大豆RALF22（GmRALF22）通过调节JA、SA和免疫相关基因的表达，缓解缺磷胁迫，同时GmRALF22依赖于FERONIA促进拟南芥初生根的生长^［13］。研究认为，JA信号抑制茉莉酸途径的抑制因子（Jasmonate ZIM-domain， JAZ）蛋白与PHR1相互作用，抑制其在下游靶标（包括磷酸盐饥饿诱导的基因）上的转录活性^［14］。研究证实，JA信号在缺磷条件下增强CORONATINE INSENSITIVE1（COI1）、PHR1、PHR1-LIKE2（PHL2）、PHR1-LIKE3（PHL3）介导的途径^［15］。该研究揭示了PHR1在调节JA应答中的关键调节作用，阐明了PHR1与JAZ和植物中骨髓细胞组织增生蛋白因子（Myelocytoinatosis proteins2， MYC2）一起在磷缺乏条件下维持JA信号的机制^［15］。

2 干旱和盐渍化胁迫下植物缓解缺磷的分子机制

2.1 干旱、土壤盐渍化因子

干旱胁迫显著降低了土壤中有效磷的含量，平均降幅达9.18%^［16］。短期干旱处理（含干湿循环）对植物磷吸收影响有限，但长期干旱会进一步降低土壤有效磷。此外，干旱条件下土壤pH值降低，促使磷向磷酸钙转化，限制了磷的生物可利用性。干旱胁迫不仅影响根系结构与功能，显著影响根系表型和分泌物调整，从而调控植株磷素吸收效率。此外，通过增强干旱条件下植物对磷的吸收，也可以提高植物相对水含量，从而缓解植物的干旱胁迫。

除水分胁迫与养分限制（尤以磷素缺乏）外，土壤盐渍化胁迫也是制约作物生产力的关键非生物胁迫因子。盐渍化是半干旱和干旱地区土壤自然演化的一部分，但人类活动显著加剧了其对土地肥力的负面影响。盐渍化通过多种机制降低土壤中磷的生物利用率。一方面，土壤中的阳离子（如Ca²⁺、Mg²⁺）在盐渍化条件下与\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}结合，形成难溶性的磷酸盐（如磷酸钙沉淀），抑制磷素生物有效性。在酸性土壤中，\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}还会与Al³⁺、Fe³⁺结合，形成闭蓄态磷，进一步降缺磷的可利用性^［17］。另一方面，盐分离子（如Na⁺、Cl⁻）与\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}竞争细胞膜上的结合位点，抑制磷的吸收和积累。这种竞争不仅影响磷的摄取，还会导致细胞膜的物理和化学性质发生变化，进而影响植物对磷的吸收效率。ZRIBI团队^［7］探究盐胁迫与缺磷胁迫对大麦（Hordeum vulgare L. cv. Manel）的综合作用，发现水培体系，缺磷胁迫对大麦生长抑制效应更为明显，而盐胁迫对缺磷植株影响较弱。但是，当磷充足时盐分胁迫显著抑制生物量积累，且复合胁迫效应未呈现叠加模式，而与单一缺磷处理相似。类似地，盐分胁迫和缺磷胁迫均显著抑制了硬绳柄草（Capillipedium parviflorum （R. Br.） Stapf）的生长速率和CO₂同化率，且联合胁迫下生物量下降高达91%，表明两种胁迫存在加和效应^［18］。盐胁迫通过多途径间接降缺磷的生物有效性。首先，改变根系渗透调节特性，迫使植物积累更多有机和无机溶质以抵抗低渗透势，同时抑制吸水能力。其次，盐分离子如Na⁺、Cl^-、{\mathrm{H}}_{\mathrm{3}}\mathrm{B}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{-}、\mathrm{H}\mathrm{C}{\mathrm{O}}_{\mathrm{3}}^{-}具有毒性，可导致活性氧自由基积累，破坏细胞膜^［19］。此外，盐分中的离子与营养离子（如K⁺）在细胞膜吸收过程中竞争结合位点，导致营养失衡^［20］。在NaCl胁迫下，土壤中Cl^-和Na⁺浓度显著增加，Cl^-与\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}存在竞争关系，会抑制磷的吸收，同时高浓度的Na⁺与土壤胶体上的Ca²⁺、Mg²⁺等阳离子交换，导致这些阳离子进入土壤，与\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}结合形成难溶性的磷酸盐沉淀，降低土壤中有效磷的含量。植物在NaCl胁迫下根系活力下降，吸水性和渗透势受到抑制，进一步影响磷的吸收效率。但是，在硫酸盐（如Na₂SO₄）盐胁迫下，土壤中\mathrm{S}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{2}-}浓度增加，\mathrm{S}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{2}-}与\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}在土壤胶体表面存在竞争吸附，减少\mathrm{P}{\mathrm{O}}_{\mathrm{4}}^{\mathrm{3}-}在土壤中的吸附量，从而可能提高土壤中有效磷的含量。此外，硫酸盐的水解反应会释放H⁺，使土壤pH值降低，这在一定程度上有利于难溶性磷矿物的溶解，增加土壤中有效磷的供应。不过，植物对硫酸盐胁迫的耐受性相对较高，与NaCl胁迫相比，硫酸盐胁迫下植物根系的生长和活力受影响较小。因此，盐渍化对磷有效性的影响因盐分类型的不同而有所差异。

大量研究已证实，在干旱胁迫和土壤盐渍化胁迫下，植物通过激活PSR反应、改变根系结构等分子机制来缓解缺磷。

2.2 抑制主根生长

在干旱和土壤盐渍化胁迫下，植物缓解缺磷胁迫的分子机制如图3所示。当植物感知到缺磷时，为更有效地从土壤中获取可用磷，主根生长受到抑制，侧根发育被促进，形成浅根系^［21］。在缺磷胁迫下，拟南芥AtTOP1激活拟南芥苹果酸转运蛋白（Arabidopsis thalinan Aluminum-activated Malate Transporter，AtALMT1）分泌苹果酸，与AtLPR1和AtLPR2协同催化铁氧化，诱导活性氧（Reactive Oxygen Species， ROS）的产生^［22］。缺磷触发根尖氧化应激信号，诱导分生区胼胝质动态沉积阻碍SHR（SHORT-ROOT）胞间运输，通过细胞间连丝孔径调控抑制根伸长^［23］。磷信号-激素互作网络解析显示，水稻OsAVX4（auxin4）突变体因生长素稳态失衡丧失磷响应性，使其主根伸长抑制率降低^［24］。在缺磷胁迫下，水稻的生长素外排转运体OsPINb调节根尖分生组织的活性，进而调控主根和不定根的伸长，促进根部对磷的吸收^［25］。当水稻中生长素响应因子（Auxin Response Factor， ARF）基因水稻ARF12（OsARF12）和水稻ARF25（OsARF25）的功能丧失突变可显著增强植株对缺磷胁迫的耐受性^［26］。乙烯（Ethylene， ET）对缺磷条件下主根的生长也起到重要作用。拟南芥的HPS4（SABRE）基因编码的因子通过负向调控乙烯信号通路途径，调节植物对缺磷胁迫的响应，进而调控根部的生长^［27］。拟南芥athps4突变体不同于ET信号的抑制剂—银离子（Ag⁺）对主根生长的影响，其在高磷条件下的主根长度短于野生型，在缺磷胁迫下，该抑制效应被显著增强。该研究证实ET是HPS4调控主根生长抑制的关键信号^［28］。同时，研究揭示缺磷响应因子PHR1与JAZ和MYC2互作，协同驱动下游JA应答基因表达调控网络，增强了JA的应答能力，从而正向调控了JA诱导的花青素的积累，抑制了主根的生长^［15］。

2.3 促进侧根形成

在干旱和土壤盐渍化胁迫下，植物缓解缺磷的分子机制（如图3）。缺磷胁迫激活拟南芥AtTIR1-拟南芥ARF7（AtARF7）与AtARF19生长素信号级联模块，驱动侧根密度增幅大幅提升^［29］。在缺磷胁迫下，AtTIR1通过E3泛素连接酶（SKP1/Cullin/F-box， SCF）泛素连接酶复合体介导生长素早期反应基因家族（auxin/indole-3-acetic acid， AUX/IAA）蛋白的26S蛋白酶体降解，释放AtARF7和AtARF19转录组重编程活性，特异性激活侧生器官边界域（Lateral organ boundaries domain， LBD）类侧根发生基因表达^［30］。AtARF7和AtARF19与AtPHR1通过分子偶联形成缺磷信号-生长素响应-PSR激活的三维调控网络，双荧光素酶报告系统直接结合AtPHR1启动子。拟南芥arf7 arf19双突变体通过组成型过表达AtPHR1使缺磷条件下侧根生长受阻的情况得到部分恢复。这些结果表明，在缺磷胁迫下生长素和AtPHR1可以介导拟南芥的侧根形成。研究发现，OsARF16参与细胞分裂素应答，并通过细胞分裂素负调控磷的摄入和磷信号途径，促进侧根的生成^［31］。除生长素外，近年来的大量研究表明，受到缺磷胁迫的水稻，其ET生物合成限速酶基因乙酰辅酶A合成酶（Acetyl-CoA Synthetase， ACS）和ACS2发生突变也会抑制侧根的生长，这表明ET在缺磷胁迫下对侧根生长的调控中发挥了重要作用。

2.4 提高根毛密度和长度

在干旱和土壤盐渍化胁迫下，植物缓解缺磷胁迫的分子机制如图3。研究证实，缺磷胁迫下细胞分裂素可显著驱动根毛密度增幅。缺磷激活拟南芥主根中柱鞘TMO5/LHW异源二聚体（TARGET OF MONOPTEROS5/LONESOME HIGHWAY），驱动细胞分裂素（Cytokinin， CKT）经生长素输出载体蛋白（PIN-formed protein， PIN）介导的极性运输路径从维管薄壁细胞向表皮原细胞非对称分布。独脚金内酯（Karrikin Insensitive 2，KAI2）作为一种α/β-水解酶受体，能够感知未知植物激素（KAI2配体），并且在根毛伸长过程中发挥关键作用。在缺磷条件下，KAI2信号的诱导激活了ET信号通路，进而通过生长素转运蛋白AUX1和PIN2的级联反应，调控根毛的伸长^［32］。外消旋-GR24是一种合成的Strigolactone类似物，能够模拟天然配体的作用，激活KAI2并促进根毛生长，研究还表明Strigolactone类似物可能通过与KAI2结合并激活下游信号通路，调控根毛发育^［33］。

缺磷信号触发水稻OsAUX1介导的生长素极性转运，驱动根毛超伸长响应。在根毛发育过程中，拟南芥的拟南芥根毛特异性碱性螺旋-环-螺旋转录因子（Arabidopsis thalinan Root Hair-Specific Basic Helix-Loop-Helix Franscription Factor， AtRSL）和AtRSL4作为碱性螺旋-环-螺旋（Basic helix-loop-helix， bHLH）家族转录因子Osaux1突变体呈现磷饥饿特异的根毛萎缩与浅层根系架构缺陷，确证该基因的磷感知-形态建成偶联功能。拟南芥研究揭示bHLH转录因子AtRSL2和AtRSL4构成根毛分化的核心调控级联^［34］。其与缺磷诱导的AtARF19形成磷酸盐饥饿信号-生长素梯度-细胞伸长力学响应的三维调控网络，使根毛延伸速率提升来增强磷觅食效率。

3 土壤微生物缓解植物缺磷胁迫

3.1 土壤真菌

大多数植物通过与微生物的相互作用增强土壤中磷的吸收能力。其中不同的微生物通过多样化的机制获取磷，AMF多样性通过菌丝网络介导的种间资源再分配，协同优化植物群落多样性，支撑生态系统多功能性稳态。根际微生物互作网络动态调控AMF的根系定殖效能及其功能整合度^［35］。研究表明，在缺磷条件下，AMF的定植比例会增加，而在高磷条件下则可能因能量成本过高而减少^［36］。研究发现，草地土壤中的AMF比农田土壤中的AMF更有效地吸收磷，这可能是由于农田土壤中杀菌剂的使用减少了AMF的数量^［37］。在缺磷条件下，植物与真菌的非菌根关联相互作用，证实了根际真菌群落在磷获取中的作用^［38］。此外，对于土壤微生物缓解植物缺磷胁迫的Glomus属的AMF通常通过菌丝网络将植物根系与土壤连接起来，从而显著提高植物对磷和其他营养元素的吸收效率。但是，相比之下，Funneliformis属的AMF可能更依赖于特定宿主植物的根系结构来实现养分和磷元素的吸收。同时，Glomus属的AMF能够增强植物对病原体的耐受性，提高缺磷胁迫的抵抗力，这与其广泛的适应性和高效的共生机制有关，而Funneliformis属的AMF可能更专注于特定宿主植物的抗逆性提升。解磷AMF通过促进养分循环、植物激素、酶和挥发性有机化合物的合成，促进植物生长。

3.2 土壤细菌

PSB介导根际难溶性磷的生物活化，通过矿化作用提升根际微域磷素有效性，从而增强根系磷吸收效能。越来越多的研究关注PSB，因为它们具有生态友好性、成本低、效率高等优点。草食动物在草原上放牧可以通过增加某些PSB的丰度来提高土壤的磷含量和根际碱性磷酸酶活性^［39］。耐旱PSB，如假单胞菌（Pseudomonas）、芽孢杆菌（Bacillus）、血杆菌（Serratia）、链霉菌（Streptomyces）、蓝藻菌（Cyanobacteria）、克雷伯士菌（Klebsiella）、节细菌（Frankia）、伯克霍尔德菌（Burkholderia）、叶状杆菌（Flavobacterium），是缓解缺磷胁迫的核心菌株^［40］。而Pseudomonas的出现被认为是土壤中磷的积累细菌。聚磷细菌（PAB）可以形成胞内磷库，实现污水中溶解态磷的过量同化富集，其胞内磷储量可达普通菌株的5~10倍。相关研究表明，PSB在提高磷酸酶活性、磷溶解能力和水稻生长方面表现出不同的能力^［41］。进一步研究表明，与单一菌株相比，混合磷溶解细菌在磷酸酶活性、溶解磷含量和水稻生长方面具有更好的效果^［41］。因此，探索合成微生物组在不同土壤环境中的解磷效果，将是未来PSB的主要研究方向。对模式植物和农作物的研究发现，PSB和PAB对模式植物和农作物二者作用都有积极的促生作用，同时磷含量增加能提高PSB丰度。

3.3 PSB缓解植物缺磷胁迫、提高植物耐受性

根际互作网络协同驱动污染生物修复，经由分解、吸附和挥发等过程，使有毒化合物转化无毒或低活性形式。研究表明，通过调节土壤中的磷含量可以有效降低植物体内砷的浓度。在微囊藻（Microcystis aeruginosa）实验中，设置不同浓度的磷（0、0.05、0.1、0.5 mg/L）和砷（0、0.4、0.6、0.8、1 mg/L），结果表明随着磷浓度的增加，微囊藻对砷的吸收量逐渐减少，特别是在高磷条件下，植物体内砷的积累量显著低于缺磷和中磷条件下的情况^［42］。此外，在水稻实验中，不同磷水平（0、6、12、30、60 mg/kg）和砷水平（9 mg/kg或87 mg/kg）的研究结果表明，随着磷水平的增加，水稻茎叶中的砷含量显著降低，而根部的砷含量没有显著差异性^［42］。因此，植物基因型也是影响磷对砷吸收抑制效果的重要因素之一。

磷能够极大地提升生物与非生物胁迫的广谱抗性阈值。研究认为，水稻根际的耐旱PSB（枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis）、蜡样芽孢杆菌（Bacillus cereus）、嗜血布鲁氏菌（Brucella melitensis））对不同水稻基因型的耐旱性有显著影响^［43］。在干旱胁迫条件下，接种这些菌株的水稻幼苗相比于未接种的植株，展现出更好的生长状况和耐旱性。这些改善与脯氨酸积累、相对含水量、膜稳定性和抗氧化剂的产生呈正相关。研究表明，蒙古沙拐枣（Calligonum mongolicum），缺磷条件下，提高了氧化氢和丙二醛水平的活性，表明磷肥施用在干旱条件下，结果刚好相反，表明添加磷对植物吸收水分产生了积极影响，可以缓解植物的干旱胁迫^［44］。

磷在植物防御病原体中也发挥作用，研究表明，水稻植株中过量的磷会导致对稻瘟病真菌（Magnaporthe oryzae）的易感性增加^［45］。这种抗性可能源于植物miRNA（如MIR399）的过表达、PHOSPHATE 2 （PHO2）的功能丧失，使植物磷含量升高。

可以大胆预测，植物磷含量可能过高、过低都可能对植物生长产生不利影响。研究植物磷含量阈值范围，将为保护濒临灭绝的植物、促进生长缓慢的珍贵植物（如红豆杉（Taxus wallichiana var. Chinensis）和金丝楠（Phoebe zhennan））的生长提供重要的理论依据。磷含量阈值对农业实践有重要的实践意义。首先，了解不同植物的磷含量阈值，可以帮助农业更精准地施用磷肥，从而提高肥料利用效率，减少资源浪费和环境污染。其次，通过调节土壤中的磷含量，可以优化土壤肥力，增强植物对干旱、盐渍化等胁迫的耐受性，减少病原体感染的风险。再次，利用PSB和AMF等有益微生物，可以提高植物对磷的吸收效率，降低对化学磷肥的依赖，实现可持续农业发展。最后，根据植物对磷含量的耐受性，选择适合特定土壤条件的植物品种，提高农业生产的稳定性和适应性。同时，在生态脆弱区域，合理调控磷含量可以促进植物生长，改善土壤结构，加速生态系统的恢复和重建。PSB缓解植物缺磷胁迫、提高植物耐受性机制图（如图4）。

4 结论与展望

本文全面分析了植物在缺磷胁迫下通过分子机制和根际微生物互作适应和缓解缺磷的策略，重点探讨了干旱和盐渍化胁迫下缓解缺磷的分子机制。研究表明，植物通过调整根系构型、激活PSR、调节激素水平及与AMF和PSB等根际微生物互作，提高磷吸收效率和耐受性，增强对干旱、盐渍化等胁迫的抵抗力，并促进土壤养分循环和肥力提升。特别地，PHR基因家族在调控植物缺磷响应中起核心作用，其功能涵盖PSR激活、土壤微生物互作调节、营养吸收及促进免疫反应。本文首次系统揭示了PHR基因-微生物互作的磷吸收调控网络，这为有关植物缓解缺磷胁迫下分子机制和根际微生物生态提供了新视角。

未来研究亟须深入探索干旱和盐渍化胁迫下植物-微生物互作的分子机制，特别是微生物通过信号分子与植物沟通的机制及其对植物缓解缺磷胁迫的促进作用。重点应解析PHR基因家族在不同植物中的保守性和多样性，及其在环境胁迫适应中的作用。研究将重点关注耐旱PSB，在植物缓解缺磷胁迫中的作用与调控机制，并聚焦干旱和盐渍化胁迫下，磷介导的分子机制和表观遗传调控机制。研究表明根际微生物缓解植物缺磷胁迫在可持续农业，提升作物在极端环境下的生产具有潜力。此外，研究需借助人工智能与生命科学融合新技术、CRISPR/Cas9技术、单细胞测序、多基因学、蛋白质组学、代谢组学、多组学整合技术等新技术，应用于土壤学、植物营养学和微生物学等多学科交叉，以推动基础科学发展和农业可持续性实践，对支撑生态安全屏障构建与粮食系统韧性的维持具有双重战略价值。

参考文献

[1] TARIQ A， PAN K W， OLATUNJI O A，et al. Phosphorous application improves drought tolerance of Phoebe zhennan ［J］. Frontiers in Plant Science，2017，8：1561．

[2] CHO H， BOUAIN N， ZHENG L Q，et al. Plant resilience to phosphate limitation：Current knowledge and future challenges［J］. Critical Reviews in Biotechnology，2021，41（1）：63-71．

[3] TCHAKOUNTÉ G V T， BERGER B， PATZ S，et al. Selected rhizosphere bacteria help tomato plants cope with combined phosphorus and salt stresses［J］. Microorganisms，2020，8（11）：1844．

[4] 咸敬甜，陈小兵，王上，等. 盐渍土磷有效性研究进展与展望［J］. 土壤，2023，55（3）：474-486．

[5] 杨劲松，姚荣江，王相平，等. 中国盐渍土研究：历程、现状与展望［J］. 土壤学报，2022，59（1）：10-27．

[6] ZHU F L， QU L Y， HONG X G，et al. Isolation and characterization of a phosphate-solubilizing halophilic bacterium Kushneria s.p. YCWA18 from daqiao saltern on the coast of Yellow Sea of China［J］. Evidence-Based Complementary and Alternative Medicine，2011，2011（1）：615032．

[7] ZRIBI O T， ABDELLY C， DEBEZ A. Interactive effects of salinity and phosphorus availability on growth，water relations，nutritional status and photosynthetic activity of barley （Hordeum vulgare L．）［J］. Plant Biology，2011，13（6）：872-880．

[8] WANG H， LIU Y X， WANG Y J，et al. Land cover change in global drylands：A review［J］. Science of the Total Environment，2023，863：160943．

[9] GROSS A， TIWARI S， SHTEIN I，et al. Direct foliar uptake of phosphorus from desert dust［J］. New Phytologist，2021，230（6）：2213-2225．

[10] ISIDRA-ARELLANO M C， DELAUX P M， VALDÉS-LÓPEZ O. The phosphate starvation response system：Its role in the regulation of plant-microbe interactions［J］．Plant & Cell Physiology，2021，62（3）：392-400.

[11] TANG J， WU D S， LI X X，et al. Plant immunity suppression via PHR1-RALF-FERONIA shapes the root microbiome to alleviate phosphate starvation［J］. The EMBO Journal，2022，41（6）：e109102．

[12] PAZHAMALA L T， GIRI J. Plant phosphate status influences root biotic interactions［J］. Journal of Experimental Botany，2023，74（9）：2829-2844．

[13] LI F J， MAI C S， LIU Y，et al. Soybean PHR1-regulated low phosphorus-responsive GmRALF22 promotes phosphate uptake by stimulating the expression of GmPTs［J］. Plant Science，2024，348：112211．

[14] SUN Y Z， ZHENG Y Y， YAO H，et al. Light and jasmonic acid coordinately regulate the phosphate responses under shade and phosphate starvation conditions in Arabidopsis ［J］. Plant Direct，2023，7（6）：e504．

[15] HE K R， DU J C， HAN X，et al. Phosphate starvation response1 （phr1） interacts with jasmonate zim-domain （jaz） and MYC₂ to modulate phosphate deficiency-induced jasmonate signaling in Arabidopsis ［J］. The Plant Cell，2023，35（6）：2132-2156．

[16] HE M Z， DIJKSTRA F A. Drought effect on plant nitrogen and phosphorus：A meta-analysis［J］. New Phytologist，2014，204（4）：924-931．

[17] JIANG H H， QI P S， WANG T，et al. Isolation and characterization of halotolerant phosphate-solubilizing microorganisms from saline soils［J］. 3 Biotech，2018，8（11）：461．

[18] TALBI ZRIBI O， SLAMA I， TRABELSI N，et al. Combined effects of salinity and phosphorus availability on growth，gas exchange，and nutrient status of Catapodium rigidum ［J］. Arid Land Research and Management，2018，32（3）：277-290．

[19] SU R， ZHANG Z， CHANG C，et al. Interactive effects of phosphorus fertilization and salinity on plant growth， phosphorus and sodium status， and tartrate exudation by roots of two alfalfa cultivars［J］. Annals of Botany，2022，129（1）：53-64.

[20] LONG R C， SUN H， CAO C Y，et al. Identification of alkali-responsive proteins from early seedling stage of two contrasting Medicago species by iTRAQ-based quantitative proteomic analysis［J］. Environmental and Experimental Botany，2019，157：26-34．

[21] THIBAUD M C， ARRIGHI J F， BAYLE V，et al. Dissection of local and systemic transcriptional responses to phosphate starvation in Arabidopsis ［J］. The Plant Journal，2010，64（5）：775-789．

[22] GODON C， MERCIER C， WANG X Y，et al. Under phosphate starvation conditions，Fe and Al trigger accumulation of the transcription factor STOP1 in the nucleus of Arabidopsis root cells［J］. The Plant Journal，2019，99（5）：937-949．

[23] MÜLLER J， TOEV T， HEISTERS M，et al. Iron-dependent callose deposition adjusts root meristem maintenance to phosphate availability［J］. Developmental Cell，2015，33（2）：216-230．

[24] YE R G， WU Y R， GAO Z Y，et al. Primary root and root hair development regulation by OsAUX4 and its participation in the phosphate starvation response［J］. Journal of Integrative Plant Biology，2021，63（8）：1555-1567．

[25] SUN H W， TAO J Y， BI Y，et al. OsPIN1b is involved in rice seminal root elongation by regulating root apical meristem activity in response to low nitrogen and phosphate［J］. Scientific Reports，2018，8（1）：13014．

[26] WANG S K， ZHANG S N， SUN C D，et al. Auxin response factor （OsARF12），a novel regulator for phosphate homeostasis in rice （Oryza sativa）［J］. New Phytologist，2014，201（1）：91-103．

[27] AESCHBACHER R A， HAUSER M T， FELDMANN K A，et al. The SABRE gene is required for normal cell expansion in Arabidopsis ［J］. Genes & Development，1995，9（3）：330-340．

[28] YU H L， LUO N， SUN L C，et al. HPS4/SABRE regulates plant responses to phosphate starvation through antagonistic interaction with ethylene signalling［J］. Journal of Experimental Botany，2012，63（12）：4527-4538．

[29] PÉREZ-TORRES C A， LÓPEZ-BUCIO J， CRUZ-RAMÍREZ A，et al. Phosphate availability alters lateral root development in Arabidopsis by modulating auxin sensitivity via a mechanism involving the TIR1 auxin receptor［J］. The Plant Cell，2008，20（12）：3258-3272.

[30] HUANG K L， MA G J， ZHANG M L，et al. The ARF7 and ARF19 transcription factors positively regulate PHOSPHATE STARVATION RESPONSE1 in Arabidopsis roots［J］. Plant Physiology，2018，178（1）：413-427.

[31] SHEN C J， YUE R Q， YANG Y J，et al. OsARF16 is involved in cytokinin-mediated inhibition of phosphate transport and phosphate signaling in rice （Oryza sativa L．）［J］. PLoS One，2014，9（11）：e112906.

[32] VILLAÉCIJA-AGUILAR J A， KÖRÖSY C， MAISCH L，et al. KAI2 promotes Arabidopsis root hair elongation at low external phosphate by controlling local accumulation of AUX1 and PIN2［J］. Current Biology，2022，32（1）：228-236.e3.

[33] STRUK S， BRAEM L， MATTHYS C，et al. Transcriptional analysis in the Arabidopsis roots reveals new regulators that link rac-GR24 treatment with changes in flavonol accumulation，root hair elongation and lateral root density［J］. Plant & Cell Physiology，2022，63（1）：104-119.

[34] YI K K， MENAND B， BELL E，et al. A basic helix-loop-helix transcription factor controls cell growth and size in root hairs［J］. Nature Genetics，2010，42（3）：264-267.

[35] REICHERT T， RAMMIG A， FUCHSLUEGER L，et al. Plant phosphorus-use and-acquisition strategies in Amazonia ［J］. New Phytologist，2022，234（4）：1126-1143.

[36] CHEN E J， LIAO H X， CHEN B M，et al. Arbuscular mycorrhizal fungi are a double-edged sword in plant invasion controlled by phosphorus concentration［J］. New Phytologist，2020，226（2）：295-300.

[37] EDLINGER A， GARLAND G， HARTMAN K，et al. Agricultural management and pesticide use reduce the functioning of beneficial plant symbionts［J］. Nature Ecology & Evolution，2022，6（8）：1145-1154.

[38] ALMARIO J， JEENA G， WUNDER J，et al. Root-associated fungal microbiota of nonmycorrhizal Arabis alpina and its contribution to plant phosphorus nutrition［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2017，114（44）：E9403-E9412.

[39] LIU S B， HE F K， KUZYAKOV Y，et al. Nutrients in the rhizosphere：A meta-analysis of content，availability，and influencing factors［J］. Science of the Total Environment，2022，826：153908.

[40] CHEN M Y， TENG W K， ZHAO L，et al. Comparative genomics reveals insights into cyanobacterial evolution and habitat adaptation［J］. The ISME Journal，2021，15（1）：211-227.

[41] FITRIATIN B N， MANURUNG D F， SETIAWATI M R. Bioassay of phosphorus solubilizing isolates for enhance P solubility and growth of rice （Oryza sativa L．）［J］. Jurnal AGRO，2021，8（1）：95-105.

[42] WU J W， LIANG J L， BJÖRN L O，et al. Phosphorus-arsenic interaction in the ‘soil-plant-microbe’ system and its influence on arsenic pollution［J］. Science of the Total Environment，2022，802：149796.

[43] MAHREEN N， YASMIN S， ASIF M，et al. Mitigation of water scarcity with sustained growth of Rice by plant growth promoting bacteria［J］. Frontiers in Plant Science，2023，14：1081537.

[44] ULLAH A， TARIQ A， ZENG F J，et al. Phosphorous supplementation alleviates drought-induced physio-biochemical damages in Calligonum mongolicum ［J］. Plants，2022，11（22）：3054.

[45] VAL-TORREGROSA B， BUNDÓ M， MARTÍN-CARDOSO H，et al. Phosphate-induced resistance to pathogen infection in Arabidopsis ［J］. The Plant Journal，2022，110（2）：452-469.

基金资助

陕西省自然科学基金项目(2024JC-YBQN-0208)

延安大学2024年研究生教育计划创新项目(YCX2024035)

大学生创新训练计划项目(202410719066)

大学生创新训练计划项目(D2024143)

延安大学博士科研启动项目(YAU202507659)