甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田防治白菜根肿病机理初探

Preliminary study on the mechanism of controlling Chinese cabbage clubroot disease by applying marigold straw in sweet corn rotation

摘要

为研究甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田模式对白菜根肿病的防治机理，并为该种植模式提供理论基础和技术支撑，通过荧光定量PCR技术、非靶标代谢组学技术、高通量测序技术和田间试验验证，探究了甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理（CrMs）对白菜根肿病的田间防效、休眠孢子数量以及白菜根际土中代谢物和微生物种类的影响。结果表明：CrMs处理对白菜根肿病的田间防效为61.11％；土壤中根肿菌休眠孢子数量由轮作前的1×10^5.92个/g降到了1×10^3.73个/g；CrMs处理改变了白菜根际土中的代谢物组分，提高了脱氧鹅胆酸（Chenodeoxycholic acid）、α-亚麻酸（Alpha-Linolenic acid）和4-异丙基苯甲酸（4-Isopropylbenzoic acid）等代谢物含量，降低了油酸酰胺（Oleamide）和蜜二糖（Melibiose）等代谢物含量；相关性分析表明，α-亚麻酸和脱氧鹅胆酸等与根肿菌属（Plasmodiophora）相对丰度负相关，油酸酰胺等与根肿菌属相对丰度正相关；CrMs处理丰富了白菜根际微生物多样性，改善了土壤微生物群落组成，显著提高了芽胞杆菌属（Bacillus）、慢生根瘤菌属（Bradyrhizobium）、溶杆菌属（Lysobacter）和链霉菌属（Streptomyces）等的相对丰度，降低了根肿菌属、镰刀菌属（Fusarium）和螺旋线虫属（Helicotylenchus）的相对丰度。综上，甜玉米轮作+万寿菊秸秆返田的新模式是防治白菜根肿病的重要栽培措施，可为根肿病的绿色防治提供关键的技术参考。

Abstract

The aims of this study were to investigate the control mechanism of sweet corn rotation combined with marigold straw returning mode on cabbage clubroot disease， and provide theoretical basis and technical support for the planting mode. Fluorescence quantitative PCR technology， non-target metabolomics technology， high-throughput sequencing technology and field test verification were used in this study to explore the field control effect of sweet corn rotation combined with marigold straw returning treatment （CrMs） on Chinese cabbage clubroot， the number of resting spores and the differences in metabolites and microbial species in rhizosphere soil of Chinese cabbage. The results showed that： The field control effect of CrMs treatment on cabbage clubroot was 61.11%. The number of resting spores in the soil decreased from 1×10^5.92 spores per gram to 1×10^3.73 spores per gram. CrMs treatment changed the metabolite components in the rhizosphere soil of Chinese cabbage， increased the contents of metabolites such as chenodeoxycholic acid， alpha-Linolenic acid and 4-Isopropylbenzoic acid， and decreased the contents of metabolites such as oleamide and melibiose. Alpha-Linolenic acid and chenodeoxycholic acid were negatively correlated with the relative abundance of Plasmodiophora， and oleamide was positively correlated with the relative abundance of Plasmodiophora. In addition， CrMs treatment enriched the rhizosphere microbial diversity of Chinese cabbage， improved the composition of the soil microbial community， significantly increased the relative abundance of Bacillus， Bradyrhizobium， Lysobacter and Streptomyces， and decreased the relative abundance of Plasmodiophora， Fusarium，and Helicotylenchus. In summary， the new mode of sweet corn rotation+marigold straw returning to the field is an important cultivation measure to control the Chinese cabbage clubroot， which provides a key technical reference for the green prevention and control of the clubroot.

Graphical abstract

关键词

白菜根肿病 / 轮作 / 代谢组 / 微生物多样性

Key words

Chinese cabbage clubroot / rotation / metabolomics / microbial diversity

根肿病是由芸薹根肿菌 （Plasmodiophora brassicae Woronin）侵染引起的，严重威胁着白菜、油菜和甘蓝等近百种十字花科蔬菜的生产，在我国多地和全球近60多个国家都有发生^［1-3］。根肿病导致全球十字花科蔬菜产量减产10%~15%，在我国更是每年造成近30%的产量损失^［4-8］。目前防治十字花科蔬菜根肿病的措施主要有生石灰调理^［9-11］、化学防治^［12-13］、生物防治^［14-17］、抗病品种^［18-19］和轮作措施^［20-24］。由于根肿菌孢子长期寄生于根内，受到寄主植物的根部保护，同时根肿菌休眠孢子具有极强的抗逆性，能通过休眠状态在土壤中长期存活，使根肿病的防治更加具有挑战性^［25］。长期使用生石灰调理土壤增加了农业生产成本，导致土壤板结和土壤理化性质破坏。化学防治见效快，不受季节和地域的限制，但长期使用化学农药会增强根肿菌的抗药性，同时长期过量使用化学农药也将危害环境安全和人类健康。生物防治十字花科蔬菜根肿病备受瞩目，其主要通过微生物活体和代谢物等直接作用根肿病菌或间接诱导寄主抗性和改善土壤微生物群落来防治十字花科蔬菜根肿病^［26-27］。但由于根肿菌为专性寄生菌，加大了十字花科蔬菜根肿病生防资源的发掘难度，同时生防菌受环境因素影响大，在复杂田间环境条件下防效往往不稳定。这些都是生物防治十字花科蔬菜根肿病亟需解决的问题。利用抗病品种防治十字花科蔬菜根肿病是最直接的方式，但是由于生产上根肿菌生理小种分布比较复杂且具有异变性，目前田间根肿菌生理小种的检测鉴定技术还不够完善，大部分抗病品种不能因地制宜，难以大面积推广种植；同时长期种植同一抗病品种容易使根肿菌产生抗性，导致抗病品种抗性降低或丧失^［28-29］。轮作作为一种可持续的生态栽培模式，因其操作简单、能显著提高农作物产量和品质、防效良好等优点，已成为十字花科蔬菜根肿病防治过程中不可或缺的措施。有研究表明，轮作配施秸秆能提高对根肿病的防治效果^［30］，因此本研究利用甜玉米轮作配合新鲜万寿菊秸秆粉碎后返田处理（CrMs）来防治白菜根肿病。通过分析甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田对根肿病菌休眠孢子数量、白菜根际代谢物和微生物多样性的影响，阐明新的生态调控模式防治十字花科蔬菜根肿病的机理，旨在为绿色防治十字花科蔬菜根肿病提供借鉴思路。

1　材料与方法

1.1　试验材料

感病白菜品种为‘鲁春白1号’（青岛国际种苗有限公司），甜玉米品种为‘SBS902’（厦门华泰五谷种苗有限公司），万寿菊品种为‘蒙菊一号’。

1.2　试验地点

云南省昆明市盘龙区松华街道大摆村白菜根肿病重病田（25° N，102° E）。

1.3　试验方法

1.3.1　甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田防治白菜根肿病的田间试验设计

2022年4—7月种植甜玉米，2022年7—8月万寿菊秸秆返田，2022年9月移栽白菜。田间试验分为2个处理：在甜玉米收获后的小区上添加粉碎的新鲜万寿菊秸秆（4.2 kg/m²），用旋耕机将秸秆与土壤混匀后1个月左右移栽白菜（CrMs处理）；以撂荒处理作为对照（CK），2个处理同时移栽白菜。每个处理3个随机独立重复，每个小区种植120棵白菜。小区墒间距0.5 m，墒面宽1.6 m，株距0.4 m，移栽白菜前用敌草快清除田间杂草。白菜田间生长期除草采用手工清除，施25 kg/667 m²复合肥作底肥，白菜移栽30 d后施15 kg/667 m²复合肥作追肥。

1.3.2　防效测定

白菜移栽60 d后调查根肿病的发病情况，参照表1分级标准^［30］结合以下公式计算发病率、病情指数和相对防效。公式如下：

\mathrm{发病}\mathrm{率}=\frac{\mathrm{发病}\mathrm{株数}}{\mathrm{调查}\mathrm{株数}}\times \mathrm{100}\mathrm{\%}(1)

\mathrm{病情}\mathrm{指数}=\frac{\mathrm{\Sigma }(\mathrm{发病}\mathrm{株数}\times \mathrm{对应}\mathrm{病情}\mathrm{等级})}{\mathrm{总株}\mathrm{数}\times \mathrm{最高}\mathrm{病情}\mathrm{等级}}\times \mathrm{100}(2)

\mathrm{相对}\mathrm{防效}=\frac{\mathrm{对照}\mathrm{病情}\mathrm{指数}-\mathrm{处理}\mathrm{病情}\mathrm{指数}}{\mathrm{对照}\mathrm{病情}\mathrm{指数}}\times \mathrm{100}\mathrm{\%}(3)

1.3.3　土样采集

采用5点取样法采集土样。土样共采集2次，第1次采集甜玉米种植前试验区病田土样，第2次采集白菜移栽21 d后的根际土样。根际土样采样方法如下：在每个小区内按“Z”字选取5棵白菜，每个处理共计15棵白菜，将白菜根轻轻抖动去除部分土壤后，将同一小区内的白菜根切下单独放到自封袋里置于冰盒中；带回实验室后用无菌毛刷刷下根际土壤，对其进行编号。将土样分成3份，1份土样放置于4 ℃冰箱保存，剩余2份置于-80 ℃冰箱保存。

1.3.4　根肿菌休眠孢子荧光定量PCR检测

将采集的土样从4 ℃冰箱中取出，使用土壤DNA提取试剂盒Power Soil DNA Isolation Kit （MO BIO Laboratories，Inc，USA） 提取土壤DNA，以PB05F：5'-GAACGGGTTCACAGACTAGAT-3'，PB05R：5'-GCCCACTGTGTTAATGATCC-3'为扩增引物，参照李淼等^［31］方法，对甜玉米种植前、甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理后和对照土样中根肿菌休眠孢子的数量进行检测。

1.3.5　液质联用（LC-MS）非靶标代谢组分析土壤的代谢物

称取100 mg样品，加入1 000 μL提取液（V（甲醇）∶V（水）=3∶1，含同位素标记内标混合物），35 Hz研磨处理4 min，超声5 min（冰水浴），重复上述处理3次；-40 ℃静置1 h；将样品4 ℃，12 000 r/min离心15 min；取上清于进样瓶中上机检测，上机检测方法参考Alseekh等^［32］进行。

1.3.6　高通量测序分析土壤微生物多样性

白菜根际土样送至广东美格基因科技有限公司利用Illumina MiSeq测序技术进行高通量测序，细菌多样性鉴定区域为16S rDNA V3~V4区域，真菌多样性鉴定区域为ITS区域。对PCR产物进行纯化、定量和均一化处理后形成测序文库，建好的文库先进行文库质检，质检合格的文库用Illumina MiSeq测序技术进行高通量测序，数据分析参照［33~34］。

1.4　数据处理

通过Microsoft Excel 2016进行数据统计和作图，在IBM SPSS Statistics V.20.0中用Duncan多重比较进行方差分析，数据可视化用R语言软件分析。

2　结果与分析

2.1　甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理对白菜根肿病的防治效果

在田间试验中，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理能显著降低白菜根肿病的发病率和病情指数，提高白菜的平均产量。对照处理白菜根肿病发病率为100.00%，病情指数为88.89；甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理的白菜根肿病发病率为77.78%，病情指数为34.57，相对防效为61.11%。CrMs处理能有效防治白菜根肿病，同时白菜可增收1 880.43 kg/667 m²（表2）。

2.2　实时荧光定量检测根肿病菌休眠孢子数量

利用荧光定量PCR技术检测土样中根肿病菌休眠孢子数量发现（图1），甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理显著降低了根肿病菌休眠孢子数量，对照与轮作前相比根肿病菌休眠孢子数量增多。轮作前试验区每g土壤中根肿病菌休眠孢子数量为1×10^5.92个，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理后每g白菜根际土壤中根肿病菌休眠孢子数量为1×10^3.73个，对照处理每g白菜根际土壤中根肿病菌休眠孢子数量为1×10^6.38个。

2.3　差异代谢物分析

通过层次聚类热图分析发现（图2），甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理和对照的白菜根际代谢物存在显著差异，其中CrMs处理鹅去氧胆酸（Chenodeoxycholic acid）、甘油磷脂类（LysoPC）、二十碳五烯酸（Eicosadienoic acid）、S-Acetyl dihydroasparagusic acid、α-亚麻酸（Alpha-Linolenic acid）和鞘磷脂（Soyacerebroside I）的含量显著高于CK，CK处理的棕榈酸酰胺（Palmitic amide）、硬脂酰胺（Octadecanamide）、蜜二糖（Melibiose）、麦芽三糖（Maltotriose）、油酸酰胺（Oleamide）、棕榈酰乙醇酰胺（Palmitoleoyl Ethanolamide）和原莪述烯醇（Procurcumenol）的含量显著高于CrMs。

2.4　白菜根际微生物的Alpha多样性分析

不同处理的多样性（α多样性）测量表明，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理的Chao1、Richness和Shannon指数均显著提高，说明甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理与对照相比显著提高了白菜根际细菌群落多样性，富集到了更多的细菌种群（图3（a）~（d））；甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理与对照相比对白菜根际真菌群落多样性影响不显著（图3（e）~（h））。

2.5　甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理对白菜根际微生物群落的影响

基于Bray-Curtis距离算法的主成分分析发现，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理与对照的白菜根际微生物群落组成相比存在显著差异。通过观察细菌（图4（a））和真菌（图4（b））在OTU分类水平的PCoA聚类图发现，CrMs处理的白菜根际细菌和真菌与CK相比，在OTU分类水平上都显著分离，不同处理组间分离程度大于同一处理组间分离程度；在2个PCoA聚类图中，细菌处理间的OTU聚类分离程度大于真菌两处理间的分离程度。说明甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理对白菜根际细菌的影响大于对真菌的影响。

2.6　真菌和细菌在门级分类水平上丰度前20的物种组成

通过相对丰度占前20的细菌门（图5（a））和真菌门（图5（b））发现， CrMs处理与CK相比，白菜根际土壤中细菌和真菌群落组成发生了显著变化。在所有土样中变形菌门（Proteobacteria）、拟杆菌门（Bacteroidetes）和放线菌门（Actinobacteria）为优势细菌门，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理显著提高了白菜根际酸杆菌门（Acidobacteria）、绿弯菌门（Chloroflexi）、芽单胞菌门（Gemmatimonadetes）、疣微菌门（Verrucomicrobia）、厚壁菌门（Firmicutes）、浮霉菌门（Planctomycetes）和硝化螺旋菌门（Nitrospirae）等的相对丰度，显著降低了髌骨细菌门（Patescibacteria）的相对丰度；在所有土样中子囊菌门（Ascomycota）、油壶菌门（Olpidiomycota）、被孢霉门（Mortierellomycota）和担子菌门（Basidiomycota）为优势真菌门，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理后显著提高了油壶菌门、罗兹菌门（Chytridiomycota）和GS01的相对丰度，显著降低了根肿菌门（Plasmodiophoromycota）、毛霉门（Mucoromycota）和甲藻类（Dinophyta）的相对丰度。

2.7　真菌和细菌在属级分类水平丰度前20的物种组成

通过相对丰度占前20的细菌属（图6（a））和真菌属（图6（b））发现，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理与对照相比，白菜根际土壤中细菌和真菌群落组成发生了显著变化。在所有土样中假单胞菌属（Pseudomonas）、黄杆菌属（Flavobacterium）、异样根瘤菌属（Allorhizobium-Neorhizobium-Pararhizobium-Rhizobium）、Pseudarthrobacter和鞘氨醇单胞菌属（Sphingomonas）为优势细菌属，CrMs处理显著提高了白菜根际鞘氨醇单胞菌属、苔藓杆菌属（Bryobacter）和芽胞杆菌属（Bacillus）的相对丰度，显著降低了假单胞菌属、Pseudarthrobacter、异样根瘤菌属、不动杆菌属（Acinetobacter）、嗜酸菌属（Acidovorax）、Pedobacter、Flavihumibacter、氢噬胞菌属（Hydrogenophaga）和产吲哚金黄杆菌（Chryseobacterium）的相对丰度；在所有土样中油壶菌属（Olpidium）、镰刀菌属（Fusarium）和被孢霉属（Mortierella）为优势真菌属，CrMs处理显著提高了油壶菌属、Psathyrella和Tetrahymena的相对丰度，显著降低了根肿菌属（Plasmodiophora）、镰刀菌属、Actinomucor、Acrobeloides、螺旋线虫属（Helicotylenchus）和织球壳菌（Plectosphaerella）的相对丰度。

2.8　根肿病菌与根际真菌的相关性分析

通过相关性网络图分析真菌门级分类水平（图7（a））和属级分类水平（图7（b））相对丰度前30的物种间的相互关系发现：以根肿菌门关联的一共有4条连线，其中子囊菌门、丝足虫门（Cercozoa）与根肿菌门的丰度正相关，GS01、油壶菌门与根肿菌门的丰度负相关；以根肿菌属关联的一共有7条连线，其中镰刀菌属与根肿菌属的丰度正相关，油壶菌属、枝鼻菌属（Cladorrhinum）、Pratylenchus、Sagenomella、Microdochium和Psathyrella与根肿菌属丰度负相关。

2.9　白菜根际细菌共线性网络图

根据细菌属级分类水平丰度前50的物种组成，分别绘制了CrMs处理（图8（a））和CK（图8（b））白菜根际细菌共线性网络图。CrMs处理白菜根际细菌主要有黄杆菌属、鞘氨醇单胞菌属、Pseudarthrobacter、新鞘脂菌属（Novosphingobium）、苔藓杆菌属、Unassigned和Uncultured，CK处理白菜根际细菌主要有假单胞菌属、Unassigned、黄杆菌属、假节杆菌属（Pseudarthrobacter）、不动杆菌属、异样根瘤菌属和Uncultured。CrMs处理后提高了白菜根际细菌群落组成中鞘氨醇单胞菌属、芽胞杆菌属、溶杆菌属（Lysobacter）、慢生根瘤菌属（Bradyrhizobium）、苔藓杆菌属、乳杆菌属（Lacibacter）、节杆菌属（Arthrobacter）和链霉菌属（Streptomyces）的丰度，对照处理白菜根际细菌假单胞菌属、假节杆菌属、不动杆菌属、丛毛单胞菌（Comamonas）、食酸菌属（Acidovorax）、土地杆菌属（Pedobacter）、黄腐杆菌属（Flavihumibacter）、假黄色单胞菌属（Pseudoxanthomonas）和金黄杆菌属的丰度高于CrMs处理（图8）。

2.10　差异真菌属和差异代谢物的相关性热图

通过相关性热图分析微生物组组成成分与代谢组单个代谢物之间的相互关系，挑选出与物种显著相关的代谢物。基于真菌属级分类水平的群落组成与代谢物组数据，计算出 Pearson/Spearman相关系数，并制作了相关性热图（图9）。根肿菌属的相对丰度与5-羟基吲哚乙酸（5-Hydroxyindoleacetate）、油酸酰胺、3-羟基癸酸（3-Hydroxydecanoic acid）、异丙基对苯二酚（2-Isopropyl-1，4-benzenediol）、中康酸（Mesaconic acid）、乙基葡萄糖醛酸（Ethyl glucuronide）、山楂酸（Maslinic acid）和麦芽三糖（Maltotriose）等代谢物含量正相关，与亚麻酸、脱落酸（Abscisic acid）、叶黄素（Lutein）、对异丙基苯甲酸（4-Isopropylbenzoic acid）、月桂酰胺（Lauroyl diethanolamide）、3-Methoxyanthranilate、正己胺（Hexylamine）、Dihydro-4-mercapto-3（2H）-furanone、2'，5'-Dihydroxychalcone、二十碳二烯酸（Eicosadienoic acid）、5'-脱氧腺苷（Deoxyadenosine）、脱氧鹅胆酸、胆甾醇硫酸盐（Cholesterol sulfate）和甲氧基吡嗪（Methoxypyrazine）等代谢物含量负相关。

3　讨　论

白菜在我国种植历史悠久且营养价值丰富，深受人们喜爱。但近年来随着根肿病在我国各地的爆发，已成为制约十字花科蔬菜发展的重要土传病害。轮作作为绿色防控土传病害的重要措施之一，合理轮作可以调节土壤肥力，均衡土壤养分，促进作物生长和降低病虫害发生^［35］。有研究表明玉米根系分泌物能有效抑制烟草疫霉菌和大豆疫霉菌活性^［36-38］，此外玉米根系分泌物还能在一定程度上缓解连作花生土壤酚酸类物质的化感抑制作用^［39］。据报道万寿菊通过化感作用可以控制番茄早期疫病发生^［40］；万寿菊与烟草轮作可以改善植烟土壤细菌群落结构，缓解烟草连作障碍^［41］；并且万寿菊秸秆具有抑制有害微生物的作用，是一种有效的连作土壤修复材料^［42］。因此，本研究通过甜玉米轮作后配施万寿菊秸秆的综合措施防治白菜根肿病，研究结果表明：非寄主作物轮作配施秸秆的措施，将成为未来绿色综合防控十字花科蔬菜根肿病的重要手段。

根际土壤中的代谢物是植物与微生物互作的纽带，并且与微生物的群落组成、植物的生长发育和健康情况密切相关，随着单一作物长期连作，加剧了连作障碍、土壤退化和土传病害的发生。寄主作物根际有机酸、酚酸、阿魏酸、苯甲酸和肉桂酸等化感自毒物质的大量积累能降低寄主的防御能力，并富集大量的病原菌，同时也能直接促进病原菌的生长和孢子的萌发，进而加重土传病害的爆发^［43-45］。甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理改变了白菜根际的代谢组，提高了白菜根际中α-亚麻酸、亚麻酸及其衍生物（Dihydrojasmonic acid）、鹅去氧胆酸和11，14-二十碳二烯酸C20∶2（Eicosadienoic acid）等代谢物的含量。通过关联性分析发现：5-羟基吲哚乙酸和油酸酰胺等代谢物的含量对根肿病菌丰度有积极作用，这些代谢物的富集可能有利于白菜根肿病的发生；另一方面，α-亚麻酸、脱落酸和二十碳二烯酸等代谢物与根肿病菌丰度的降低相关；此外，据报道，α-亚麻酸等不饱和脂肪酸的合成能提高植物的抗性^［46-47］。代谢组学的研究对挖掘病害发生因素和制定相应的病害防治措施具有重要意义，本研究结果表明，甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理和对照的白菜前期根际土壤中代谢物的组成对根肿病发生具有显著相关性，但对于差异代谢物如何（正/负）影响根肿病菌，并介导根肿病的发生还需进一步的试验验证。

根际微生物组能帮助营养吸收、支持非生物胁迫耐受性和保护宿主免受病原体侵害，是植物生长和健康的重要决定因素^{［29， 48］}。甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理后丰富了白菜根际土中微生物多样性，改善了土壤微生物群落结构。甜玉米轮作配施万寿菊秸秆处理显著提高了白菜根际芽胞杆菌属、慢生根瘤菌属、链霉菌属和溶杆菌属的相对丰度，这些细菌种群曾报道对根肿病具有良好的生防效果^［14-17］；同时降低了白菜根际土中根肿菌属、镰刀菌属和螺旋线虫属的相对丰度。测序结果表明镰刀菌属和螺旋线虫属的相对丰度与根肿病菌的病情指数正相关，因此，根肿病菌侵染白菜根系的过程中镰刀菌属和螺旋线虫属可能产生积极作用。在农业生产中，土传病害的发生情况复杂，会存在不同病原菌协同侵染的情况，使防治工作更加困难，因此在防控土传病害的过程中还应重视对植物根际微生态的优化^［49］。综上所述，本研究认为甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理通过重塑白菜根际微生物群落，提高了微生物多样性，改善了微生物群落结构，降低了根肿菌和与根肿菌正相关菌群的相对丰度，直接或间接地减轻了白菜根肿病的发生。

4　结　论

甜玉米轮作配施万寿菊秸秆返田处理后显著降低了根肿菌休眠孢子数量，改变了白菜根际代谢物的组成和微生物多样性，改善了白菜根际细菌和真菌的群落结构，有效降低了白菜根肿病的发生，在根肿病的防控中有较好的推广前景。本研究有助于阐明新的生态栽培模式调控白菜根肿病发生的机制，为今后蔬菜产业的提质增效提供理论依据和关键的技术参考。

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基金资助

国家自然科学基金项目(32260701)

国家重点研发计划项目(2019YFD1002000)