不同手术方式对宫腔粘连患者妊娠结局的影响

Effect of different surgical approaches for intrauterine adhesions patients on pregnancy outcomes

摘要

目的：宫腔镜下粘连分离术(transcervical resection of adhesions,TCRA)是目前治疗宫腔粘连(intrauterine adhesions,IUA)的主要方法，但不同手术方式的效果不同。本研究旨在探讨继发性不孕合并中重度IUA患者应用不同手术方式的TCRA对其术后内膜修复和妊娠结局的影响。方法：回顾性纳入2021年1月至2022年12月行TCRA后体外受精-胚胎移植的患者225例，依据手术方式分为冷刀组(n=127)和电切组(n=98)，分别行冷刀、电切分离粘连。比较2组患者术后宫角和输卵管口可见情况、内膜修复情况、宫腔粘连组织血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor,VEGF)的表达及临床妊娠结局。采用单因素和多因素逻辑回归分析筛选对妊娠结局有影响的变量，使用LightGBM算法构建预测妊娠结局的模型。结果：与电切组比较，冷刀组患者的术后子宫内膜厚度增加[(8.86±0.53) mm vs(8.10±0.87) mm,P<0.05]，术后活产率提高(64.57%vs 30.61%,P<0.05)，而VEGF表达降低(1.31±0.09 vs 1.53±0.16,P<0.05)。单因素和多因素逻辑回归分析结果显示年龄、术后输卵管口可见数和手术方式对妊娠结局有显著影响(均P<0.05)。基于手术方式建立的LightGBM模型的曲线下面积(area under the curve,AUC)为0.882(0.838～0.926)，内部验证的AUC为0.817(0.790～0.840)。结论：应用冷刀手术治疗继发性不孕合并IUA患者，其子宫内膜微环境恢复更快，生育能力改善更早。手术方式是影响妊娠结局的一个重要因素，基于手术方式建立的LightGBM模型对中重度IUA患者的妊娠结局有良好的预测性。

Abstract

Objective Transcervical resection of adhesions (TCRA) under hysteroscopy is the mainstay treatment for intrauterine adhesions (IUA), but its effectiveness varies depending on the surgical approach. This study aims to investigate the impact of different surgical techniques on endometrial repair and pregnancy outcomes in patients with secondary infertility and moderate-to-severe IUA. Methods A retrospective analysis was conducted on 225 patients who underwent TCRA followed by in vitro fertilization and embryo transfer between January 2021 and December 2022. Patients were grouped based on the surgical method: A cold knife group (n=127) and an electrosurgical group (n=98). Adhesions were separated using either cold knife or electrosurgical instruments. Postoperative visualization of uterine angle and tubal ostia, endometrial restoration, vascular endothelial growth factor (VEGF) expression in adhesion tissues, and clinical pregnancy outcomes were compared. Univariate and multivariate Logistic regression analyses were performed to identify factors influencing pregnancy outcomes. A LightGBM model was constructed to predict pregnancy outcomes. Results Compared with the electrosurgical group, patients in the cold knife group had significantly greater postoperative endometrial thickness [(8.86±0.53) mm vs (8.10±0.87) mm, P<0.05], higher live birth rates (64.57% vs 30.61%, P<0.05), and lower VEGF expression (1.31±0.09 vs 1.53±0.16, P<0.05). Logistic regression analyses identified age, number of visible tubal ostia postoperatively, and surgical method as significant factors affecting pregnancy outcomes (P<0.05). The LightGBM model based on surgical method had an area under the curve (AUC) of 0.882 (0.838-0.926), with internal validation AUC of 0.817 (0.790-0.840). Conclusion Cold knife surgery promotes faster recovery of the endometrial microenvironment and earlier improvement of fertility in patients with secondary infertility and IUA Surgical method is a key factor influencing pregnancy outcomes, and the LightGBM model based on surgical approach shows good predictive performance for pregnancy outcomes in patients with moderate-to-severe IUA.

Graphical abstract

关键词

宫腔粘连 / 宫腔镜 / 血管内皮生长因子 / 妊娠结局 / 冷刀手术

Key words

intrauterine adhesions / hysteroscopy / vascular endothelial growth factor / pregnancy outcome / cold knife surgery

子宫内膜损伤性宫腔粘连(intrauterine adhesions，IUA)是由于各种原因造成子宫内膜基底层损伤、纤维化瘢痕形成，致子宫腔形态学破坏，从而导致月经量减少、闭经及不孕、复发性流产、胎盘异常等一系列临床症状的疾病^[1]。随着规范化IUA子宫腔整复手术的广泛开展以及术后新辅助治疗方法在临床的应用，IUA的治疗效果不断提高，患者的生育力得到一定程度的改善^[2]。宫腔镜下粘连分离术(transcervical resection of adhesions，TCRA)是目前治疗IUA的主要方法，主要包括冷刀分离和电切分离。TCRA子宫腔整复手术提倡在术中分离并切除纤维瘢痕组织，同时有效保护残留子宫内膜。残留子宫内膜的面积和分布是子宫内膜再生修复的基础^[2]。冷刀分离和电切分离2种方法在临床应用中各有优势，然而，这2种方法对女性妊娠结局的影响不明。因此，本研究对继发性不孕合并IUA患者行不同手术方式的TCRA，并观察术后宫腔形态恢复及内膜修复情况、IUA组织血管内皮生长因子(vascular endothelial growth factor，VEGF)的表达和临床妊娠结局，同时运用机器学习方法建立预测妊娠结局的模型。

1 资料与方法

1.1 伦理声明

本研究获得江西省宜春市妇幼保健院伦理委员会批准(审批号：2021009-LW009)，并在长沙县人民医院进行备案。

1.2 资料

回顾性纳入2021年1月至2022年12月收治的225例中重度IUA行不同手术方式的TCRA和胚胎移植的患者为观察对象，病例来自江西省宜春市妇幼保健院和长沙县人民医院，此两家医院诊疗人员在同一家上级医院进行IUA诊疗技术同质化培训。患者分别行宫腔镜冷刀手术(n=127)与电切手术(n=98)治疗。纳入标准：继发性不孕患者在行体外受精-胚胎移植技术(the in vitro fertilization and embryo transfer，IVT-ET)生育前经宫腔镜诊断为中重度IUA患者，胚胎根据《人类卵裂期胚胎及囊胚形态学评价中国专家共识》^[3]中的标准判断为优质胚胎。排除标准：1)年龄≥45岁的已婚女性；2)合并其他宫腔病变，如宫腔息肉、黏膜下肌瘤、子宫纵隔等子宫畸形；3)合并心、脑、肝、肾等严重疾病者。IUA程度的评分标准参照1988年美国生殖协会(the American Fertility Society，AFS)IUA诊断标准，根据粘连范围、粘连类型、月经情况对IUA进行评分，1~4分为轻度，5~8分为中度，9~12分为重度。

1.3 手术方法

1)术前准备：手术时机选择在子宫内膜增生期(月经干净后3~7 d)进行，术前3 d内无性生活，术前完善检查，排除手术禁忌。

2)手术设备及方法：由同一级别的医师主刀，采用静脉全身麻醉，宫腔电切镜采用配有金属环状和针状电极的德国Richard Wolf等离子电切镜(外鞘直径26 Fr)；宫腔镜冷刀手术采用湖南科迈森一体式治疗镜(外鞘5 mm)和5 Fr硬质剪刀。膨宫介质为0.9%生理盐水，膨宫压力维持在80~100 mmHg(1 mmHg=0.133 kPa)。随机置入电切镜或冷刀镜行TCRA，术毕宫腔恢复正常大小及形态，双侧宫角及输卵管口开口可见。术毕所有中重度IUA以上的患者放置宫型节育器1枚，12 Fr的Foley球囊1个，并根据宫腔大小使用2.5~ 3.5 mL无菌生理盐水扩张球囊，1周后取出，预防术后宫腔再粘连，2个月经周期后取环。术后患者服用戊酸雌二醇(国药准字J20171038，拜耳医药保健有限公司广州分公司产品)，2 mg/次，2次/d，手术当月根据月经周期服用至月经第21天，以促进子宫内膜生长；最后7 d加服黄体酮胶囊(国药准字H20041902，浙江仙琚制药股份有限公司产品) 100 mg/次，2次/d，行人工周期治疗，连续服用2~3个周期，促进子宫内膜增生及修复，围手术期内静脉用抗生素预防感染。

3)胚胎移植：根据胚胎是否冷冻保存将移植胚胎分为鲜胚和冻胚。鲜胚：患者进入控制性超促排卵周期，当至少有3个卵泡的直径≥18 mm时，当天晚上注射绒毛膜促性腺激素(human chorionic gonadotropin，HCG)，34~36 h后行经阴道穿刺取卵术，采用常规IVF或卵胞质内单精子注射(intracytoplasmic sperm injection，ICSI)，在取卵后第3天或第5天行胚胎移植术。冻胚：于月经期采用长效促性腺激素释放激素激动剂(gonadotropin-releasing hormone agonist，GnRH-a)降调节联合激素替代或激素替代周期准备内膜，当子宫内膜厚度≥8 mm，使用黄体酮转化内膜，在使用黄体酮后第3天或第5天，解冻并复苏卵裂期胚胎或囊胚期胚胎，进行移植。

1.4 取材

患者术前在宫腔镜下明确子宫内膜粘连部位，予微型活检钳在子宫内膜粘连处取组织2~3 g，保存于10%福尔马林液中固定备用。术后治疗2个周期结束后，月经干净3~7 d复查宫腔镜，予微型活检钳在子宫内膜粘连处取组织2~3 g，保存于10%福尔马林液中固定备用。

1.5 观察指标

1)观察2组患者治疗前后宫角可见数、子宫内膜厚度、AFS评分、输卵管口可见数。

2)观察2组患者IUA组织中VEGF的表达：固定标本送医院病理科检测，采用免疫组织化学法检测2组患者IUA组织中VEGF的表达。取石蜡组织切片(厚度3 μm)，按常规脱蜡至水，实验步骤参照试剂盒说明书进行，一抗VEGF试剂盒(批号：BS202306001)、二抗鼠兔通用型试剂盒(批号：BS202306001)，均为河南赛诺特生物技术有限公司产品。为了避免出现假阳性或假阴性的结果，本实验用磷酸盐缓冲盐水(phosphate buffered saline，PBS)代替一抗作为阴性对照，用已知VEGF阳性表达的组织作为阳性对照，以VEGF在DAB显色后细胞质内出现棕黄色颗粒作为阳性诊断标准。由2名资深病理医师根据染色强度和染色细胞百分比分别进行评定和分析，结果判断均采用统一评分标准和双盲法。

3)随访：跟踪并记录患者术后1年的妊娠结局。

1.6 构建预测妊娠结局的模型

LightGBM算法基于梯度的单边采样和互斥特征捆绑2种方法来处理大样本和多特征数据，广泛应用于排序、分类等机器学习任务；具有高效性能，能够处理大规模数据集和高维稀疏数据，加速模型训练和预测过程；基于直方图的决策树分割算法，能够处理非线性关系和特征交互，提高模型的表达能力和准确性^[4]。本研究采用Python模块LightGBM(3.3.5)的LightGBM算法构建预测妊娠结局的模型。

1.7 统计学处理

使用SPSS 27、R 4.2.2、Python 3.12.0软件进行统计分析。对离散型变量采用χ²检验；对连续性变量，先采用Shapiro-Wilk Test进行正态性检验，对符合正态分布的连续性变量，采用独立样本t检验，对不符合正态分布的连续性变量，采用Mann-Whitney U检验。采用单因素和多因素逻辑回归筛选构建妊娠结局预测模型的优势变量，采用Bootstrap法对预测模型进行内部验证，resample为1 000次。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结 果

2.1 冷刀组与电切组患者的临床特征

2组患者的年龄、怀孕次数、生产次数、流产次数、术前宫角可见数、术前输卵管口可见数、术前AFS评分、术前内膜、术前VEGF、术后宫角可见数差异均无统计学意义(均P>0.05)。2组患者治疗后输卵管口可见数和子宫内膜厚度均有所增加，且IUA严重程度由中重度变为轻度(AFS值下降)，但冷刀组中患者的术后子宫内膜厚度比电切组增加，输卵管口可见数减少，AFS评分和VEGF表达降低(均P<0.05，表1)。同时免疫组织化学结果也显示2组治疗前细胞质内均可见大量棕黄色颗粒，治疗后棕黄色颗粒均明显减少，但电切组仍可见部分棕黄色颗粒残留，冷刀组棕黄色颗粒残留明显少于电切组(图1)。

妊娠结局：冷刀组患者的活产率为64.57%，电切组的活产率为30.61%，冷刀组患者的活产率明显高于电切组，冷刀组的流产率稍高于电切组，但未孕率明显低于电切组。这些结果说明经宫腔镜冷刀分离对IUA患者的宫腔改善状况和生育预后较电切分离有优势。

2.2 手术治疗后活产组与非活产组患者的临床特征

在225名患者中，112名患者实现了活产。在活产组与非活产组中，患者的年龄、术前宫角可见数、术前输卵管口可见数、术后AFS评分、术后子宫内膜厚度、术后VEGF表达和手术方式差异均有统计学意义(均P<0.05，表2)，其中活产组患者的年龄、术后AFS评分和术后VEGF表达均低于非活产组，而术前宫角可见数、术前输卵管口可见数和术后子宫内膜厚度均高于非活产组。在手术方式方面，活产组中应用冷刀方法的患者居多。

2.3 与妊娠结局相关变量的单因素与多因素逻辑回归分析

对所有变量进行做单因素逻辑分析，结果显示术后VEGF升高，活产率降低；而术前输卵管口可见数增多、术后内膜厚度增厚，活产率升高；相对于冷刀，电切方式会降低活产率(均P<0.05，表3)。进一步将单因素逻辑分析中可能对结局有影响的变量 (P<0.1)进行多因素逻辑回归(向后逐步回归)，结果显示年龄、术后输卵管口可见数和手术方式对妊娠结局的影响较大(均P<0.05，表4)。

2.4 预测妊娠结局的模型

将向后逐步回归留下的4个变量(表4)纳入LightGBM模型中建立预测模型，模型准确度为0.831，灵敏度为0.812。受试者操作特征(receiver operating characteristic，ROC)曲线结果显示模型曲线下面积(area under the curve，AUC)为0.882(95% CI 0.838~0.926，图2A)，决策曲线分析(decision curve analysis，DCA)曲线结果显示在1%到95%区间，对妊娠结局的判断是有效的(图2B)。对模型进行Hosmer-Lemeshow校验，结果显示模型校准度良好 (P=0.201，图2C)。同时对模型进行内部验证，ROC曲线结果显示模型的AUC为0.817(95% CI 0.790~0.840，图2D)。这些结果说明基于年龄、术后输卵管口可见数、术后子宫内膜厚度和手术方式4个变量，通过LightGBM算法成功建立了预测妊娠结局的模型，该模型有良好的预测性。

3 讨 论

目前恢复子宫腔解剖学形态与内膜容受性进而重建患者生育力是治疗子宫内膜损伤性IUA的主要目标，而TCRA以其直观、准确、微创等特点在临床治疗IUA中运用广泛^[5]，但宫腔镜冷刀和电切2种手术方式对有生育要求的IUA患者的妊娠预后情况还存在疑问。有研究^[6]报道粘连分离术中应避免使用电外科手术器械，以降低正常子宫内膜损伤和粘连复发的风险。而Zhang等^[7]利用冷刀微剪梨田式技巧增加了切开的次数，使得内膜展开，内膜会同时向四周爬行修复，使得宫腔面积更大。覃晓楣等^[8]对128例IUA患者进行了前瞻性研究，证实冷刀微剪手术分离中重度IUA，术后子宫内膜容积、子宫内膜及内膜下肌层的血液供应与电刀组相比改善更好。

有研究^[9-10]发现改善子宫内膜血流和微循环是改善其容受性的重要措施，子宫内膜血流丰富者胚胎种植率和临床妊娠率明显高于子宫内膜血流欠佳者。Salazar等^[11]对比了非能量器械与能量器械术后的妊娠率，发现使用能量器械术后妊娠率为16%，而非能量器械术后妊娠率为29%，差异有统计学意义。刘娟等^[12]认为在分解粘连组织时，电能辐射会损伤周围的正常内膜，导致粘连再发，最终影响胚胎着床，降低术后妊娠率。本研究通过比较225例中重度IUA患者使用冷刀或电切手术方式行TCRA后的情况，也发现冷刀组子宫内膜愈合情况优于电切组，其原因可能是冷刀切除避免了电热效应对子宫内膜的损伤，减少了宫壁瘢痕形成，较大程度保留了生育功能。随访发现，冷刀组患者术后１年临床妊娠率显著高于电切组，与Yu等^[13]的报道一致，表明冷刀术治疗患者子宫内膜微环境恢复更快，生育能力改善更早，对有生育需求的女性有重大意义。

子宫内膜的血流灌注和子宫内膜容受性相关因子共同维系子宫内膜容受性，并在胚胎着床和植入中发挥重要作用。子宫内膜容受性相关因子(包括整合素αvβ3、白血病抑制因子、VEGF等^[14])通过调节血管重塑、细胞间相互作用、间质细胞蜕膜化等多个环节参与子宫内膜容受性建立及子宫内膜与胚胎间母胎对话。VEGF是一种可促进内皮细胞分裂和维持血管通透性的重要促血管生成因子，而其异常表达在慢性炎症形成过程中起重要作用^[15]。IUA患者的子宫内膜组织中VEGF呈高表达趋势，水凝胶等能有效下调VEGF的表达，抑制IUA的发生，其可能与炎症、修复有关^[16]。本研究通过免疫组织化学检测IUA患者IUA组织的VEGF表达水平，发现经手术治疗后VEGF的表达明显下降，且冷刀组患者的VEGF表达更低，这些结果提示VEGF可能在子宫内膜的修复机制中起重要作用。

目前，基于机器学习算法的人工智能模型在临床实践中的应用越来越多^[17-18]。通过构建预测模型可实现对癌症、心血管等疾病的预测^[19-20]，以及对女性妊娠相关结局的预测^[21-23]。如Wu等^[21]基于机器学习驱动的特征选择方法，选择了17个变量用于妊娠早期糖尿病预测；Venkatesh等^[23]使用机器学习和统计模型预测分娩入院时的产后出血。本研究通过单因素和多因素逻辑回归分析筛选出对妊娠结局有影响的变量，进一步使用LightGBM算法构建了包含手术方式在内的4个变量的预测模型。该预测模型的AUC值为0.882(0.838~0.926)，且经Bootstrap内部验证，AUC为0.817(0.790~0.840)，这些结果提示该模型对IUA患者妊娠结局有良好预测性能。

本研究也存在许多不足：1)样本量比较小，需要多中心的更多样本来进一步证实研究结果；2)随访时间较短，应延长随访时间，对长期妊娠率进行追踪和统计，并针对胎盘异常等严重并发症进行风险评估，为临床制定术后管理策略提供更全面依据；3)预测模型需要纳入更多影响妊娠结局的变量来进一步完善，以便在临床上有更好的利用价值。

综上，继发性不孕合并IUA患者通过TCRA可恢复正常的子宫腔形态结构、子宫内膜的血流灌注及子宫腔微环境等，对最终实现临床妊娠和活产具有重要意义。对于有生育需求的IUA患者，更推荐使用宫腔镜冷刀技术。基于手术方式建立的LightGBM模型对IUA患者妊娠结局的预测性能优良，值得在临床上推广和应用。

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基金资助

芙蓉实验室技术攻关项目(2023SK2109┫。This work was supported by the Technical Project of Furong Laboratory)

芙蓉实验室技术攻关项目(China ┣2023SK2109)

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