角倍开裂前后组织结构、激素水平及其分子变化

Tissue Structure, Hormone Levels, and Molecular Changes in Horned Galls Before and After Dehiscence

摘要

角倍是五倍子的主要生产种类，一般在其开裂前进行采收，探究角倍开裂机制，可为优化五倍子采收策略、提高角倍的产量和质量提供理论支持。以角倍为试验材料，对未开裂角倍与开裂初期（C）、中期（Z）和后期（M）角倍组织结构、激素（赤霉素和脱落酸）水平、转录组与代谢组进行综合分析。结果表明：组织结构上，未开裂角倍薄壁细胞较小（平均直径（31.40±2.38） μm），上表皮细胞较多，而开裂角倍薄壁细胞显著增大（平均直径（93.60±7.10） μm），维管束和裂生道变小；角倍脱落酸（abscisic acid，ABA）和赤霉素（gibberellin，GA）含量均随开裂程度增加而上升，未开裂角倍ABA和GA含量均较低（9.20、5.41 ng⋅g^-1），开裂后期（M）角倍ABA和GA含量均较高（16.35、10.94 ng⋅g^-1）。转录组分析发现，未开裂与开裂角倍间存在2 064个差异表达基因，主要富集于植物激素信号转导、淀粉和蔗糖代谢等通路。在ABA和GA合成过程中，GA20OX、ZEP、NCED和AAO基因表达具有显著差异；代谢组分析鉴定出99个显著差异代谢物（74个上调、25个下调），主要富集于聚酮糖单元生物合成、萜类骨架生物合成等通路。联合分析表明，角倍开裂涉及多种基因和代谢物的协同作用，其中差异基因和差异代谢物主要在苯丙素生物合成、植物激素信号转导等通路中显著富集。角倍开裂时其细胞体积、维管束大小等均有变化。有多个通路共同促使角倍开裂，如苯丙素生物合成、黄酮类化合物生物合成、淀粉和蔗糖代谢及植物激素信号转导都对角倍开裂有显著影响。

Abstract

Horned galls constitute the primary variety of Chinese gallnuts and are typically harvested before dehiscence. Investigating the dehiscent mechanism of horned galls provides theoretical support for optimizing Chinese gallnut harvesting strategies and enhancing horned galls yield and quality. Using horned galls as experimental material， comprehensive analyses on paraffin section histological structure， hormonal （gibberellic acid and abscisic acid） levels， and transcriptional and metabolomic correlations were conducted on indehiscent and dehiscent horned galls at early-（C）， mid-（Z）， and late stages（M）. Results showed that indehiscent horned galls exhibited smaller parenchyma cells （mean diameter（31.40±2.38） μm）， more upper epidermal cells， and thicker epidermis. Dehiscent horned galls showed significantly enlarged parenchyma cells（mean diameter （93.60±7.10） μm）， reduced vascular bundles， and smaller schizogenous duct. In plant hormones within horned galls， both ABA and GA levels increased with gall dehiscent progression. Indehiscent horned galls exhibited lower contents（9.20 and 5.41 ng⋅g^-1）， while galls in the late dehiscent stage（M） showed higher levels （16.35， 10.94 ng⋅g^-1）. Transcriptome analysis revealed 2 064 differentially expressed genes between indehiscent and dehiscent horned galls， primarily enriched in the pathways such as plant hormone signaling and starch/sucrose metabolism. Significant differences were observed in the expression of GA20OX， ZEP， NCED and AAO genes during ABA and GA synthesis. Metabolomics identified 99 significantly differentially expressed metabolites（74 up-regulated， 25 down-regulated）， predominantly enriched in polyketide sugar biosynthesis and terpenoid skeleton biosynthesis pathways. Integrated analysis revealed that horned galls dehiscence involved in the coordinated action of multiple genes and metabolites， with differentially expressed genes and metabolites significantly enriched in pathways including phenylpropanoid biosynthesis and plant hormone signaling. Changes in cell volume and vascular bundle size occurred during horned galls dehiscence. Multiple pathways collectively drived horned galls dehiscence， with significant contributions from phenylpropanoid biosynthesis， flavonoid biosynthesis， starch and sucrose metabolism， and plant hormone signaling.

Graphical abstract

关键词

五倍子 / 角倍 / 开裂机制 / 赤霉素 / 脱落酸 / 转录组学 / 代谢组学

Key words

Chinese gallnuts / horned galls / dehiscent mechanism / gibberellin / abscisic acid / transcriptomics / metabolomics

角倍（horned galls）是角倍蚜（Schlechtendalia chinensis）在盐肤木（Rhus chinensis）叶翅上寄生诱导形成的虫瘿，是五倍子的主要生产种类^［1］。五倍子是我国重要的林特产品，具有极高的药用和工业价值。五倍子（包括角倍）是具有广泛用途的生物活性物质，主要活性成分是一类水解单宁，具有多种药理活性（如抗癌、抗炎等）^［2-3］。我国五倍子产量占世界产量的80%，单位质量单宁含量平均值65%~72%，在国际上享有“中国五倍子”盛誉^［4］。角倍是五倍子中产量和单宁含量均较高的种类^［5］。然而，角倍从发育至开裂期间，单位质量单宁含量随发育进程先显著升高，又微量降低^［6］。角倍临近开裂时，其内壁变薄、质量减轻，且开裂过程可长达近2个月，时序不一。这导致若采收不合理，不仅影响角倍的产量和质量，还给集中采收管理带来困难。因此，探究角倍开裂机制对五倍子产量的增加和质量的提升具有重要意义。

角倍的形成是一个复杂的过程，其中涉及昆虫与植物之间的跨界互作。在成瘿机制方面，已有研究从不同层面揭示了角倍形成的基础：在形态与进化层面，蚜虫通过效应因子改变植物原有的发育模式、基因表达和物质代谢，形成角倍^［7-8］。在角倍发育早期，植物发育“程序”被重新“编程”，以满足蚜虫的生存需求^［9］。盐肤木属（Rhus）与寄生倍蚜之间存在明显的协同进化关系，二者在进化过程中可能共同适应和演化^［10-11］。有研究^［12］通过解析角倍蚜虫瘿的结构与功能，从生态学角度阐明蚜虫与植物之间存在相互适应的关系。在基因交流层面，在盐肤木转录组中发现与角倍蚜线粒体基因相似性较高的序列，表明它们可能存在RNA双向流动或基因转移现象^［13］。虫瘿的形态和结构受到昆虫基因的调控，但具体机制仍不清楚^［14］。在代谢调控层面，对盐肤木转录组数据分析发现碳水化合物代谢、氨基酸代谢和能量代谢相关的基因表达模式在虫瘿形成和昆虫寄生过程中可能起到关键作用^［15］。通过对不同发育阶段的蚜虫与盐肤木的转录组分析，预测蚜虫与盐肤木之间的蛋白质相互作用关系，确定11个关键蛋白^［16］。在虫瘿和对照叶组织的次生代谢途径中，最大的差异在苯丙素途径相关基因中，这些基因与植物防御有关。有18个基因参与各种苯丙素代谢，包括黄酮醇、异黄酮醇等，其中有9个基因表达在虫瘿中下调^［17］。在激素调控层面，赤霉素（gibberellin，GA）和脱落酸（abscisic acid，ABA）在角倍各发育阶段的含量表现出显著的动态变化。宿主植物通过降低GA的水平抑制角倍的生长，角倍蚜则通过拮抗作用保持GA水平，以促进角倍的发育^［18］。 其他植物激素含量差异主要在成瘿和未成瘿的盐肤木叶片中，在合成及信号传导途径基因表达差异尤为显著^［19］。

上述研究多集中于虫瘿形成和发育早中期，对于开裂这一决定产量与品质的关键末端环节的细胞学特征、激素调控网络及代谢通路变化的系统研究仍较为匮乏。尽管已知角倍开裂伴随内壁变薄、质量减轻及单宁含量波动等表型变化，但调控这些变化的分子机制——特别是细胞壁降解、激素信号转导在开裂过程中的具体作用尚不清楚。因此，针对角倍开裂阶段的组织变化、激素动态及多组学分析，是揭示其开裂机制、挖掘关键功能基因、指导合理采收的核心途径。本研究对未开裂（W）和开裂（B）角倍材料进行组织结构、植物激素、转录组和代谢组综合分析，比较角倍开裂前后组织结构、激素水平及其分子变化，为角倍的采收管理技术奠定理论基础。

1 材料与方法

1.1　试验材料

未开裂角倍和开裂角倍（初期C；中期Z；后期M）来源于云南省昆明市盘龙区西南林业大学林木园（102.77°N，25.06°E）栽培的5年生盐肤木（图1A~1F）。进行石蜡切片、转录组和代谢组数据分析的开裂角倍取自中期（兼顾开裂显著性与蚜虫存在）。

1.2　试验方法

1.2.1　角倍组织结构观察

取新鲜开裂与未开裂角倍组织样本，置于FAA固定液（福尔马林-乙酸-乙醇混合液）中固定48 h，接着依次进行脱水（70%~100%乙醇逐级浸泡）、透明（乙醇与二甲苯混合液及纯二甲苯处理）、浸蜡（二甲苯与石蜡混合液及纯石蜡处理）和埋蜡（反复冻融石蜡包埋）。之后进行切片操作，将切片粘附在载玻片上并烤片（50 ℃下处理1 h，40 ℃过夜）。随后进行脱蜡与染色，依次用二甲苯、乙醇与二甲苯混合液、各级乙醇脱蜡至透明，再用番红室温染色15~30 min，经梯度乙醇脱色后用固绿染色30~60 s，用二甲苯透明并封片。最后通过显微镜镜检并采集图像进行分析（图2）。

1.2.2　赤霉素和脱落酸含量测定

取未开裂角倍（W）和开裂角倍（B）各0.200 g，加入2 mL 80%甲醇匀浆于4 ℃冷浸提取24 h。于4 ℃以5 000 r·min^-1高速离心10 min。过滤，过0.22 μm孔径滤膜，采用高效液相色谱法（HPLC）测定赤霉素和脱落酸含量（表1）。

1.2.3　统计分析

采用Excel 2019软件整理数据。采用SPSS 28.0软件对数据进行方差分析，以最小显著性差异法（LSD）进行多重比较，检验水准α=0.05。采用Adobe lllustrator和Graphpad Prism 10.1.2作图。

1.2.4　转录组学分析

总RNA提取、文库构建与质检、测序工作由百迈客生物（BioMarker）有限公司参与完成。基因表达水平的量化是通过每千碱基转录本每百万映射的序列数目来估计的，计算公式为FPKM=｛cDNA片段/over｛映射片段（百万）转录长度（kb）｝｝。使用DESeq2对2组数据进行差异表达分析。DESeq2使用基于负二项分布的模型确定基因表达数据中的差异表达。使用Benjamini和Hochberg得到校正后的P。由DESeq2分析并校正后，P<0.01和倍数变化≥2的基因被指定为差异表达基因。使用KEGG数据库对差异表达基因进行功能注释和代谢通路富集分析（P<0.05）。

1.2.5　代谢组学分析

代谢物提取、数据采集与分析等工作由百迈客生物（BioMarker）有限公司参与完成。使用MassLynx4.2采集原始数据，基于Progenesis QI软件在线METLIN数据库和Biomark自建的鉴定库进行峰提取、峰对齐和其他数据处理。用总峰面积对原始峰面积信息进行归一化后，进行后续分析。使用OPLS-DA模型的差异倍数（fold change，F_C）、P和VIP（variable importance in projection）相结合的方法筛选差异代谢物。筛选标准为F_C>1、P<0.01和VIP>1。使用超几何分布检验计算KEGG通路富集显著性的差异代谢物。

1.2.6　转录组和代谢组关联性分析

分别将转录组和代谢组学筛选出的差异基因与差异代谢物进行KEGG注释（富集）分析，找出共同富集通路，并绘制与角倍开裂相关的关键基因和代谢物之间的网络图。

2 结果与分析

2.1　未开裂角倍与开裂角倍解剖学结构

角倍组成主要包括绒毛、上表皮、薄壁组织、裂生道、维管束和下表皮，瘿壁完全由薄壁组织填充，其间分布有维管束和裂生道。开裂角倍薄壁细胞（平均直径（93.60±7.10） μm）比未开裂角倍的薄壁细胞（平均直径（31.40±2.38） μm）大，200 μm²薄壁组织中未开裂角倍的薄壁细胞数量平均为（38.88±5.42）个，开裂角倍的薄壁细胞数量平均为（11.75±1.56）个（图3B、3C）。200 μm²上表皮中未开裂角倍上表皮细胞数量平均为（22.38±2.18）个，开裂角倍的上表皮细胞数量平均为（13.75±0.97）个，未开裂角倍的上表皮细胞比开裂角倍的上表皮细胞多（图3A、3C）。未开裂角倍的维管束（平均直径（528.67±81.75） μm）比开裂角倍的维管束（平均直径（78.67±11.34） μm）大（图3B、3C）。未开裂角倍裂生道（平均直径（215.83±130.17） μm）比开裂角倍裂生道（平均直径（63.50±10.59） μm）大（图3B、3C）。

2.2　角倍和不同开裂程度角倍脱落酸和赤霉素含量变化

开裂后期角倍ABA质量分数（（16.35±0.59） ng·g^-1）显著高于其他组（P<0.05）。开裂初期和开裂中期角倍ABA质量分数相近，而未开裂角倍ABA质量分数（（9.20±0.32） ng·g^-1）最低。随着开裂程度的增加，角倍ABA含量上升，在开裂后期角倍ABA含量达到最高（图3D）。开裂后期角倍GA质量分数最高（（10.94±0.22） ng·g^-1），显著高于其他开裂时期角倍（P<0.05）。开裂初期和中期角倍的GA质量分数相近，而未开裂角倍的GA质量分数（（5.41±0.49） ng·g^-1）最低。开裂初期与未开裂的角倍相比，GA含量有显著差异（P<0.05）。随着开裂程度的增加，角倍GA含量显著上升，尤其是在开裂后期达到最高（图3E）。

2.3　转录组学分析

2.3.1　测序质量分析

对未开裂和开裂角倍RNA样品进行cDNA文库构建并测序，raw data经过滤后共获得40.34 Gb clean data，各样品clean data均在6.30 Gb以上（除B2样本外），Q20测序准确度大于98%，Q30测序准确度大于96%。

2.3.2　差异表达基因分析

以\left|\mathrm{l}\mathrm{o}{\mathrm{g}}_{\mathrm{2}}{F}_{\mathrm{C}}\right|>\mathrm{1}和Padj<0.05为筛选标准，对未开裂和开裂中期角倍转录组数据进行筛选，共筛选到2 064个差异基因，上调差异表达基因1 167个，下调差异表达基因897个，其中差异新基因145个，显著差异基因279个（图3F、3G）。

为了解开裂角倍相关的富集代谢途径，对未开裂角倍和开裂中期角倍的279个显著差异基因进行KEGG富集分析，其中植物激素信号转导（plant hormone signal transduction）、植物丝裂原活化蛋白激酶信号通路（MAPK signaling pathway-plant）、淀粉和蔗糖代谢（starch and sucrose metabolism）、苯丙素生物合成（phenylpropanoid biosynthesis）这4条代谢通路富集最为显著，基因数目分别为82、58、43、41（图4A）。

植物激素信号转导代谢途径富集的差异基因最多，其中48个基因下调，34个基因上调（图4A）。从植物激素信号转导通路的基因中筛选与赤霉素和脱落酸有关的基因，赤霉素相关基因中5个差异表达基因（DEGs）下调，7个DEGs上调，其中与赤霉素合成有关的GA20氧化酶基因（GA20OX）显著下调（图4B）；脱落酸有关差异基因有38个（13个DEGs下调，25个DEGs上调），其中与脱落酸合成有关的玉米黄质氧化酶基因（ZEP）表达显著上调，9-顺-环氧类胡萝卜素双加氧酶基因（NCED）和脱落醛氧化酶基因（AAO）表达显著下调（图4C）。

2.4　代谢组分析

基于LC-QTOF平台，对未开裂和开裂中期角倍样本进行代谢组定性和定量分析，共鉴定出5 230个代谢物，99个差异表达代谢物（74个上调，25个下调），其中显著差异代谢物有53个（图5A）。利用KEGG数据库对99个差异代谢物进行注释，选取通路中注释到差异代谢物最多的top20条目信息，其中吲哚生物碱生物合成（indole alkaloid biosynthesis）、链霉素-卡那霉素-庆大霉素生物合成（neomycin，kanamycin and gentamicin biosynthesis）、类固醇生物合成（steroid biosynthesis）、α-亚麻酸代谢（alpha-linolenic acid metabolism）、叶酸生物合成（folate biosynthesis）、类胡萝卜素生物合成（carotenoid biosynthesis）、聚酮糖单元生物合成（polyketide sugar unit biosynthesis）、萜类骨架生物合成（terpenoid backbone biosynthesis）通路的差异代谢物最多（图5B）。对差异代谢物KEGG富集进行分析，其中显著富集到吲哚生物碱生物合成、霉素生物合成、萜类骨架生物合成、类固醇生物合成、类胡萝卜素生物合成、聚酮糖单元生物合成、叶酸生物合成、α-亚麻酸代谢的代谢物通路（图5C）。

2.5　转录组和代谢组联合分析

转录组学和代谢组学关联分析结果表明：开裂中期角倍和未开裂角倍有69条共同的KEGG通路；选取前30个显著富集的KEGG通路绘制柱状图，其中差异基因和差异代谢物在开裂角倍中有4个共同通路显著富集，分别为苯丙素生物合成、黄酮类化合物生物合成、淀粉和蔗糖代谢、植物激素信号转导（图6A）。

为了直观地了解差异基因（DEGs）和差异代谢物（DAMs）之间的关系，对开裂角倍显著富集的4个共同通路的相关性网络进行分析。结果表明：苯丙素生物合成通路中有2个代谢物，包含28个差异基因（图6B）；在淀粉和蔗糖代谢通路中有1个代谢物，包含26个差异基因（图6C）；在黄酮类化合物生物合成通路中有6个代谢物，包含11个差异基因（图6D）；在植物激素信号转导通路中有1个代谢物，包含33个差异基因（图6E）。

3 讨论

角倍是角倍蚜虫刺激盐肤木组织形成的虫瘿结构，为蚜虫提供庇护和营养来源^［20］。角倍发育始于蚜虫在盐肤木叶翅表面取食与产卵，随后被包裹于角倍室内，伴随薄壁组织的显著变化^［21］。角倍开裂是一个受多基因、多代谢通路协同调控的复杂生理过程，与外界环境、寄主植物生理状态及蚜虫活动密切相关。开裂过程中，薄壁细胞明显增大，维管束相对缩小，淀粉与蔗糖代谢为细胞膨大提供能量及渗透底物。

植物激素在角倍开裂过程中起核心调控作用。ABA与GA含量在角倍开裂阶段显著上升，转录组分析中激素合成相关基因AAO与GA20OX在未开裂与开裂角倍之间表达差异显著。在辣椒（Capsicum annuum）果实开裂研究^［22］中发现，AAO、LOG等基因通过激素合成调控该过程。其他植物激素合成基因表达水平也和果实开裂密切相关^［23］。值得注意的是，蚜虫诱导虫瘿形成时会选择性抑制植株体内GA水平^［21］。植物激素信号转导通路在差异表达基因与代谢物中均显著富集，表明该通路可能调控角倍的发育与成熟进程。后续应聚焦关键基因的功能验证，深入揭示其在角倍开裂中的具体调控机理。

植物通过动态调节苯丙素代谢（如木质素积累）以平衡生长与抗逆需求^［24］。肉桂酰辅酶A还原酶类似蛋白（CCR-like SNL6）在植物免疫及木质素生物合成中具有关键作用^［25］。木质素作为细胞壁重要组分，对植物结构完整性及环境适应性至关重要^［26］。水曲柳（Fraxinus mandshurica）通过木质素积累促进非生物胁迫适应能力^［27］。纤维素作为细胞壁主要组分之一，其含量变化直接影响细胞壁机械强度。在拟南芥（Arabidopsis thaliana）果荚发育和开裂研究中发现，纤维素酶基因CEL6和半纤维素酶基因MAN7在果荚发育和开裂过程中发挥重要的作用^［28］。因此，本研究中苯丙素生物合成通路中的差异基因与代谢物可能参与细胞壁合成与修饰，影响角倍的结构强度与开裂特性。

植物对昆虫侵害的反应多样，形成虫瘿本身可视为一种防御机制^［29］。植物可通过调整虫瘿结构、化学成分或营养条件，影响其中昆虫的生长发育^［30］。角倍发育过程中还伴随黄酮类化合物代谢变化，角倍生长初期呈绿色，随花青素等色素积累逐渐转红^［31］。花青素属黄酮类化合物，影响植物花色与果色^［32］。查尔酮合成酶（CHS）及其同源蛋白在类黄酮合成途径中起关键作用，进而调控植物生长与抗逆性^［33］。角倍开裂可能标志其发育进入成熟阶段。此外，角倍开裂有一个关键的外部因素——蚜虫。去除蚜虫后，超过90%的角倍未发生开裂^［34］。因此，角倍开裂过程中植物激素、细胞结构及能量代谢等方面的变化，可能共同反映蚜虫对角倍开裂行为的调控。外界环境因素亦对植物开裂具有显著影响。温度变化是关键因子之一，高温可能降低细胞膜稳定性，低温则易引发细胞损伤^［35-36］。水分胁迫（包括干旱与水涝）会干扰植物营养吸收与生理过程，从而提高开裂风险^［37］。因此，角倍开裂可能也受到外界环境的影响。

4 结论

角倍开裂时，其薄壁细胞、表皮细胞、维管束及裂生道均发生显著变化。薄壁细胞增大、单位面积表皮细胞数量减小、维管束和裂生道缩小。生理水平上，角倍的ABA和GA含量随着开裂程度的增加而显著上升，且在开裂后期达到最高水平。植物激素是调节角倍开裂的关键因子，ABA和GA含量在开裂过程中显著积累。在角倍开裂时，与ABA和GA合成有关的GA20OX、ZEP、NCED和AAO基因的表达具有显著差异。转录组与代谢组数据联合分析进一步表明，苯丙素生物合成、黄酮类化合物生物合成、淀粉与蔗糖代谢及植物激素信号转导代谢通路在角倍开裂过程中具有重要作用，这些通路共同调控细胞壁组成、激素平衡及能量供应，最终影响角倍的结构稳定性与开裂行为。

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基金资助

云南省科技厅农业联合专项面上项目(202501BD070001-089)

云南省科技厅农业联合专项面上项目(202301BD070001-087)

林业和草原科技成果国家级推广项目(2023133104)

五倍子原料林增效培育技术示范项目（云［2024］TG19号）