植物中哌啶酸的生物功能及作用机制研究进展

Advances in Biological Functions and Mechanisms of Pipecolic Acid in Plants

摘要

哌啶酸作为一种非蛋白质杂环氨基酸，是生物代谢产物生物合成的前体。在结构上，其六元环由5个碳原子和1个氮原子组成。它是一种来源于赖氨酸的环状氨基酸，近年来在植物研究中引起了人们的关注。该文总结了哌啶酸的发现、生物合成、生物功能、作用机制及其在农业生产中的应用情况，并对未来的研究方向提出了展望，以期为后续应用奠定基础。

Abstract

Pipecolic acid（Pip） is a heterocyclic non-protein amino acid serving as precursor for the biosynthesis of biological metabolites. Structurally， the six-membered cyclic motif consists of five carbons and one nitrogen atom. Pip is a cyclic amino acid derived from lysine， in recent years， it has attracted attention in plant research. This review summarized the discovery， biosynthesis， biological functions， and action mechanisms of pipecolic acid， as well as its applications in agricultural production， and put forward prospects for future research directions aiming to establish a foundation for the potential application.

Graphical abstract

关键词

哌啶酸 / 非蛋白质氨基酸 / 植物 / 生物功能 / 作用机制

Key words

pipecolic acid / non-protein amino acids / plants / biological functions / action mechanisms

植物在生长发育过程中会遭遇各种胁迫，一方面是低温、干旱、养分缺乏等非生物胁迫，另一方面则是由微生物、病虫害、杂草等生物因素引发的生物胁迫^［1］。为了适应这些胁迫，植物演化出复杂的应对策略，包括对胁迫信号的识别、传递及激活内在防御系统等^［2-4］。植物的生长和发育依赖于充足的氮素营养，氨基酸是植物体内氮素运输的主要形式，其在植物逆境胁迫响应和适应中扮演着重要角色^［5］。哌啶酸（pipecolic acid，Pip）是一种源于赖氨酸代谢途径的非蛋白质杂环氨基酸，植物研究者在1953年从白车轴草（Trifolium repens）中提取并鉴定了该物质^［6］。自此以后，科研人员发现哌啶酸在多种植物中存在^［7］，还发现其参与调节植物生长、花器官发育、果实成熟，以及在植物逆境胁迫应答中发挥着重要的生物功能（表1）。本文综述了哌啶酸相关研究进展，包括生物合成途径、调控机制及在植物生长和逆境胁迫响应中的作用等，并介绍了哌啶酸在农业生产中的应用。通过这些信息的梳理，旨在为农业科研和生产实践提供参考，推动哌啶酸在农业生产中的进一步应用。

1 哌啶酸的发现

哌啶酸最初是在真菌、植物及人类生理体液的代谢产物中被发现的，具有显著的生物活性^［8］。Morrison^［6］详细介绍了利用纸层析法从白车轴草干燥叶片中提取到一种未知的氨基酸，通过色谱分析、外消旋化和与合成样品的比较，确认该氨基酸为哌啶酸。法国学者于1952年揭示了海龟肝脏内通过氨基酸脱氢酶催化赖氨酸形成不饱和哌啶酸和哌啶酸的生物化学反应过程^［9-10］，该研究团队在接下来的十多年里对赖氨酸的酶促反应进行了全面研究，进而提出了赖氨酸对该酶具有特定的底物特性^［11-13］。哌啶酸的发现不仅拓展了非天然氨基酸的研究领域，而且通过探究其在不同生物体中的生物化学反应，为未来的科学探索和在农业领域的应用开启了新的途径。

2 哌啶酸在植物中的生物合成

哌啶酸的生物合成在动植物研究中受到广泛关注，这主要因其与赖氨酸代谢联系紧密^［14-15］。哌啶酸在不同物种中的生物合成途径存在差异，直到2017年前后，关于哌啶酸在植物中的合成途径才逐渐得以明确。Hartmann等^［16］研究发现，在拟南芥（Arabidopsis thaliana）中，哌啶酸的合成起始于赖氨酸，并经历了2步生化反应过程。首先，AGD2样防御反应蛋白1（AGD2-like defense response protein 1，ALD1）通过移除赖氨酸中的α-氨基，促成2，3-去羟基哌啶酸（2， 3-dehydropiperidinic acid，2，3-DP）的形成，该化合物也被称作2，3-吡啶二羧酸（2，3-pyridinedicarboxylic acid，P2C）。随后，P2C在缺少系统获得性抗性缺陷4（systemic acquired resistance-deficient 4，SARD4）还原酶的作用下，经过一个额外的还原步骤，最终形成哌啶酸^［16-17］。在黄素依赖性单加氧酶1（flavin-dependent monooxygenase 1，FMO1）的催化作用下，哌啶酸可被转化为其羟基化衍生物N-羟基哌啶酸（N-hydroxypipecolic acid，简称NHP）^［18］。哌啶酸合成通路见图1^［19］。

3 哌啶酸在植物中的生物学功能

3.1　调节植物生长

作为一类具有生物活性的氨基酸，哌啶酸在植物的营养生长期主要展现出抑制作用。活性形式的哌啶酸（l-Pip）触发根生长抑制，而根生长抑制并未在其异构体和非活性形式的哌啶酸（d-Pip）中观察到，但是其效果弱于已知的根生长抑制诱导物flg22^［20］。在百脉根（Lotus corniculatus）的研究中发现，哌啶酸生物合成相关基因LjALD1敲除的植物品系的根生长增加，而茎部生长受到抑制^［21］。在拟南芥的研究中发现，哌啶酸羟基化基因FMO1的过表达（fmo1-3d突变体）会导致植物表现出生长迟缓和叶片卷曲等症状^［22］。Cai等^［23］研究揭示哌啶酸的衍生物N-羟基-哌啶酸的糖基化形式——N-羟基-哌啶酸糖苷的水平由UDP-糖基转移酶基因（UGT76B1）控制，相较于野生型拟南芥，ugt76b1突变体植株表现出叶片莲座变小、植株早衰和地上部鲜质量较低等症状，而过表达UGT76B1的植株则展现出更大的莲座，并且植物地上部分的鲜质量相对较大等。

3.2　参与花器官的发育

哌啶酸在花器官的分化与发育过程中发挥重要作用。Fujioka等^［24-26］在研究哌啶酸对三叶浮萍（Lemna paucicostata）和鼓凸浮萍（Lemna gibba）开花的影响时发现，在1/2 Hutner培养基中，置于每天9、10 h光照环境下，哌啶酸促使三叶浮萍出现大规模开花现象；在持续光照条件下，哌啶酸也使得鼓凸浮萍的开花进程明显提前。当三叶浮萍在1/10 M培养基或1/20 Hutner培养基上持续光照下发育时，哌啶酸与细胞分裂素之间存在显著的协同作用，能够进一步增强开花响应。然而，当这种植物每天在9 h光照下发育时，哌啶酸与细胞分裂素未表现出协同效应，即使在短期光照条件下 （1 h）用哌啶酸处理也会导致开花，表明哌啶酸参与了开花过程的诱导阶段，而不仅仅是触发已经启动的开花程序。综上，哌啶酸在植物花器官的分化与发育调控中扮演着重要角色，可能成为农业和园艺实践中调控植物开花的潜在工具。

3.3　调控果实成熟

哌啶酸含量变化与水果成熟度密切相关。在苹果（Malus pumila）中哌啶酸的合成是在异亮氨酸积累和乙烯生成量跃变时被激发，并且随着采后储存时间的延长，果皮和果核中的哌啶酸含量明显上升^［27］。在榴莲（Durio zibethinus）成熟过程中，从13周到17周花梗中的哌啶酸含量有显著增长。这种增长与榴莲的成熟程度正相关，哌啶酸的上升水平可以作为衡量榴莲成熟度的一个有效化学标记物^［28］。番茄（Solanum lycopersicum）哌啶酸合成通路基因Slald1突变体和Slfmo1突变体均呈现果实成熟延迟，而外源哌啶酸和其羟基哌啶酸处理均能促进果实成熟^［17］。Nie等^［29］研究发现AGD2样防御反应蛋白1（AGD2-like defense response protein 1，ALD1）是乙烯信号传递途径中的一个关键因子，它对乙烯诱导的叶片衰老反应至关重要，ALD1基因功能的丧失导致植物对乙烯的反应减弱，从而减缓植物衰老进程。

3.4　调节生物胁迫响应

哌啶酸在植物抵御病原菌生物胁迫中发挥重要作用。植物局部组织受到病原体侵染后，会启动一系列防御机制，这些机制能够从受感染区域扩散到未受感染部位，形成系统获得性抗性（SAR），这是一种长期的防御状态，一旦激活便会为植物提供持续的抵抗保护^［30-31］。在发现哌啶酸的抗性作用之前，人们普遍接受水杨酸（SA）是植物体内激活SAR的主要激素，而哌啶酸主要是通过依赖SA的信号传导途径来引发SAR的防御机制^［32］。Hartmann等^［18］研究表明，提高哌啶酸的浓度可以诱导由FMO1介导的叶片转录重编程；进一步体内和体外分析表明，FMO1催化哌啶酸的生化转化，生成NHP。当施用外源哌啶酸时，其会克服NHP缺乏的fmo1在SAR方面的缺陷，并作为植物抵抗生物胁迫的强力诱导剂来发挥作用。

3.5　调节非生物胁迫响应

在盐胁迫或干旱环境中，植物体经历生理干旱，其细胞通过增加脯氨酸、可溶性糖和可溶性蛋白等物质的合成及产生次生代谢物来增强抗逆和保水能力。盐生高等植物因其在细胞内累积较高水平的脯氨酸而得名为“脯氨酸累积体”，在盐胁迫条件下，发现该类植物体内有哌啶酸的积累^［33］。在遭受盐胁迫时，非盐生植物如紫花苜蓿（Medicago sativa）幼苗期差异代谢物通路中的哌啶酸显著上调^［34］。在遭受干旱胁迫时，番茄体内的SlALD1和SlFMO1基因参与干旱逆境响应，SlALD1基因的突变体表现出比野生型番茄更强的抗旱能力，而SlFMO1基因的突变体则对干旱较为脆弱，这种反应模式与拟南芥中ALD1和FMO1基因表达的改变一致^{［17，35］}。

4 哌啶酸在植物中作用的生理分子机制

4.1　糖苷（酯）化

随着对哌啶酸衍生物NHP研究的不断深入，研究者逐渐认识到NHP的2种结合物——NHP-N-O-葡萄糖苷（NHPG）和NHP葡萄糖酯（NHPGE）在植物免疫系统中发挥的关键作用。NHPG的形成与NHP生物合成基因ALD1和FMO1密切相关，并且是通过糖基转移酶UGT76B1的催化作用实现的，在这个过程中，UGT76B1使用尿苷二磷酸葡萄糖（UDP-葡萄糖）作为糖供体，将葡萄糖基团转移至NHP分子上（图2）^［36-39］。NHPG能够通过降低游离NHP和SA的水平来抑制过度免疫反应，从而在植物的生长与防御之间实现平衡^［39］。然而，NHPGE形成机制目前尚未完全清晰，已有研究^{［37，40］}表明其积累与病原体的侵袭有关，并且这一过程不依赖于UGT76B1和SA信号途径。

4.2　信号传导

通过同位素示踪试验，Wang等^［41］发现标记的¹⁴C-Pip可以从拟南芥受侵染叶片转移到系统叶片，并触发SAR。然而，Ding等^［42］、Hartmann等^［16］的研究表明，在sard4突变体的受侵染叶片中，哌啶酸可以积累到较高水平，但在系统叶片中的积累则明显滞后。这表明在正常情况下，哌啶酸不太可能从受侵叶片大量转移到系统叶片。进一步的研究^［37］发现，病菌侵染后，系统叶片中的NHP积累先于SA和哌啶酸的积累。NHP不仅能在野生型和fmo1突变体中诱导SAR，而且在系统叶片中还能检测到NHP的己糖共轭物^［36］。因此，NHP或其己糖共轭物可能在植物体内作为SAR信号进行转运。

4.3　与水杨酸互作

哌啶酸通过上调ICS1、EDS5及PBS3等SA合成关键基因的表达，有效增强植物体内病菌诱导的SA合成途径^{［18，32，43］}。在ald1和sard4突变体中，研究者观测到受侵染的叶片中SA累积量出现轻微下降，而与此形成鲜明对比的是，在系统叶片组织中SA的累积过程被完全抑制^{［42，44］}，这揭示了系统叶片内SA的生物合成过程依赖于哌啶酸或其衍生物NHP的存在。反过来，SA也能够上调哌啶酸合成关键基因ALD1和SARD4的表达，有效增强植物体内病菌诱导的哌啶酸合成途径^［45］，并且系统叶片中哌啶酸的积累也依赖于SA的存在^［20］。因此，哌啶酸与SA间存在一种相互增强的双向信号传递机制。

4.4　介导系统获得性抗性通路

根据Wang等^［41］的研究结果，哌啶酸的积累是由病原体感染触发的，其首先在感染组织中响应，进而诱导SAR关键因子一氧化氮（NO）、活性氧（ROS）、壬二酸（AzA）和甘油三磷酸（G3P）的积累。因此，在激活有效的SAR过程中，哌啶酸发挥作用需要一定时间；在系统叶片中，SA和G3P的运输至关重要，它们到达后诱导新生的哌啶酸生物合成。新生合成的哌啶酸进一步激活NO、ROS和AzA的级联反应，最终导致G3P的新生生物合成，从而完成SAR信号的放大和维持；在无法产生NO、ROS、G3P或SA的突变体中，系统叶片内哌啶酸的积聚量减少，且系统叶片中哌啶酸的合成依赖于SA和G3P的存在。据此得出结论，哌啶酸主要在感染组织中SAR通路的NO-ROS-AzA-G3P分支上游发挥作用。

5 总结与展望

通过研究植物中哌啶酸的生物功能可知，其在植物生长、发育和胁迫调节中发挥重要作用。随着哌啶酸及其羟基化产物商品化制剂的广泛应用，尤其是在诱导增强作物对病害的防御性、改善营养品质及调节生长发育等方面的突出表现，使其必将在农业领域有更广泛的应用，产生更高的价值。虽然目前已对哌啶酸在植物体内生物合成所涉及的生化反应及其生物学功能和调控的生理分子机制有了一定程度的了解，但尚有许多未解问题，且在应用层面亟待进一步探索和研究。（1）关于哌啶酸在植物生长发育中的作用，尤其是与典型生长激素如生长素（IAA）、赤霉素（GA）和油菜素内酯（BR）的互作，如何影响IAA、GA和BR的合成、转运和信号传导路径仍需深入探讨。（2）在植物生理学研究中，哌啶酸已被描述为细菌和植物的渗透保护剂^［46-48］，这可能会对整个植物生理学产生深远影响。另外，科技人员希望通过精细调控植物体内哌啶酸水平，实现植物生长与防御机制之间的最佳平衡，从而在保障植物免受病原体侵害的同时，也能提高产量和品质。尽管已有研究^［49］指出通过调整SA的信号途径可实现一定程度的平衡，但如何精确操纵植物体内哌啶酸的生物合成与代谢，以平衡防御与生长之间的关系，仍是一个待解决的科学问题。（3）在植物遗传育种研究中，可通过基因编辑技术提升哌啶酸生物合成关键酶的表达，以增强植物自身的免疫能力。同时，采用分子标记辅助选择方法，能够筛选出既具有理想抗病性又具备优良生长特性的植物品种。此外，可以利用代谢工程和合成生物学手段，对植物内部的代谢途径进行调节，并在更广泛的层面上对植物体系进行设计与构建，以提升植物品种的环境适应性。

参考文献

[1] 王小菁.植物生理学［M］.8版.北京：高等教育出版社，2019：328-348.

[2] WANG X J.Plant physiology［M］.8th ed.Beijing：Higher Education Press，2019：328-348.

[3] 闫凤鸣.化学生态学［M］.2版.北京：科学出版社，2011：173-198.

[4] YAN F M.Chemical ecology［M］.2nd ed.Beijing：Science Press，2011：173-198.

[5] RAJA V， MAJEED U， KANG H，et al.Abiotic stress：interplay between ROS，hormones and MAPKs［J］.Environmental and Experimental Botany，2017，137：142-157.

[6] WU J Q， BALDWIN I T.New insights into plant responses to the attack from insect herbivores［J］.Annual Review of Genetics，2010，44（1）：1-24.

[7] GUO N， ZHANG S N， GU M J，et al.Function，transport，and regulation of amino acids：what is missing in rice？［J］.The Crop Journal，2021，9（3）：530-542.

[8] MORRISON R I.The isolation of L-pipecolinic acid from Trifolium repens ［J］.Biochemical Journal，1953，53（3）：474-478.

[9] AL-ROOQI M M， MUGHAL E U， RAJA Q A，et al.Recent advancements on the synthesis and biological significance of pipecolic acid and its derivatives［J］.Journal of Molecular Structure，2022，1268：133719.

[10] 李明.4-甲基哌啶酸的合成研究［D］.成都：西南交通大学，2014.

[11] LI M.Synthesis of 4-methylpiperidinic acid［D］.Chengdu：Southwest Jiaotong University，2014.

[12] BOULANGER P， OSTEUX R.Products of deamination of diamino acids by L-diaminoacid dehydrogenase of turkey liver［J］.Comptes Rendus Hebdomadaires des Seances de L’academie des Sciences，1952，235（9）：524-525.

[13] 李国强，刘小玲，李平林，等.Δ¹-哌啶酸（P2C）及其衍生物的合成综述［J］.中国海洋大学学报（自然科学版），2017，47（8）：82-92.

[14] LI G Q， LIU X L， LI P L，et al.Research progress on the synthesis of Δ¹-pipecolic acid（P2C） and its derivatives［J］.Periodical of Ocean University of China，2017，47（8）：82-92.

[15] BOULANGER P， OSTEUX R.Products of the action of L-amino acid dehydrogenase from the liver of turkeys on arginine，ornithine and lysine［J］.Comptes Rendus Hebdomadaires des Seances de L’academie des Sciences，1955，241（1）：125-127.

[16] BOULANGER P， SACQUET E， OSTEUX R.Fate of L-pipecolic acid and delta1-piperidine-2-carboxylic acid in the "sterile" white rat［J］.Comptes Rendus Hebdomadaires des Seances de L'academie des Sciences，1963，257：788-790.

[17] BOULANGER P， SACQUET E， OSTEUX R，et al.Formation of CO₂-14 from labeled lysine，delta-1-piperidine-2-carboxylic acid and pipecolic acid in the “sterile” rat［J］.Comptes Rendus Hebdomadaires des Seances de L’academie des Sciences，1964，259：932-933.

[18] BROQUIST H P.Lysine-pipecolic acid metabolic relationships in microbes and mammals［J］.Annual Review of Nutrition，1991，11：435-448.

[19] GUPTA R N， SPENSER I D.Biosynthesis of the piperidine nucleus：the mode of incorporation of lysine into pipecolic acid and into piperidine alkaloids［J］.Journal of Biological Chemistry，1969，244（1）：88-94.

[20] HARTMANN M， KIM D， BERNSDORFF F，et al.Biochemical principles and functional aspects of pipecolic acid biosynthesis in plant immunity［J］.Plant Physiology，2017，174（1）：124-153.

[21] 王萍.高温干旱逆境应答中番茄氨基酸类生物活性物质的合成响应及其对生长发育的调控作用研究［D］.杭州：浙江大学，2023.

[22] WANG P.The biosynthesis and roles of amino acid bioactive substances in regulating tomato growth and development under high temperature and drought stress［D］.Hangzhou：Zhejiang University，2023.

[23] HARTMANN M， ZEIER T， BERNSDORFF F，et al.Flavin monooxygenase-generated N-hydroxypipecolic acid is a critical element of plant systemic immunity［J］.Cell，2018，173（2）：456-469.

[24] SHAN L B， HE P.Pipped at the post：pipecolic acid derivative identified as SAR regulator［J］.Cell，2018，173（2）：286-287.

[25] WANG Y M， SCHUCK S， WU J N，et al.A MPK3/6-WRKY33-ALD1-pipecolic acid regulatory loop contributes to systemic acquired resistance［J］.The Plant Cell，2018，30（10）：2480-2494.

[26] CHEN W， LI X L， TIAN L，et al.Knockdown of LjALD1，AGD2-like defense response protein 1，influences plant growth and nodulation in Lotus japonicus ［J］.Journal of Integrative Plant Biology，2014，56（11）：1034-1041.

[27] LIU Y N， SUN T J， SUN Y L，et al.Diverse roles of the salicylic acid receptors NPR1 and NPR3/NPR4 in plant immunity［J］.The Plant Cell，2020，32（12）：4002-4016.

[28] CAI J H， JOZWIAK A， HOLOIDOVSKY L，et al.Glycosylation of N-hydroxy-pipecolic acid equilibrates between systemic acquired resistance response and plant growth［J］.Molecular Plant，2021，14（3）：440-455.

[29] FUJIOKA S， SAKURAI A， YAMAGUCHI I，et al.Isolation and identification of L-pipecolic acid and nicotinamide as flower-inducing substances in Lemna ［J］.Plant and Cell Physiology，1987，28（6）：995-1003.

[30] FUJIOKA S， SAKURAI A.Effect of L-pipecolic acid on flowering in Lemna paucicostata and Lemna gibba ［J］.Plant and Cell Physiology，1992，33（4）：419-426.

[31] FUJIOKA S， SAKURAI A.Conversion of lysine to L-pipecolic acid induces flowering in Lemna paucicostata 151［J］.Plant and Cell Physiology，1997，38（11）：1278-1280.

[32] MAGNÉ C， BONENFANT-MAGNÉ M， AUDRAN J C.Nitrogenous indicators of postharvest ripening and senescence in apple fruit（Malus domestica Borkh.cv.Granny Smith）［J］.International Journal of Plant Sciences，1997，158（6）：811-817.

[33] CHAROENSUMRAN P， PRATUMYOT K， VILAIVAN T，et al.Investigation of key chemical species from durian peduncles and their correlations with durian maturity［J］.Scientific Reports，2021，11（1）：13301.

[34] NIE H Z， WU Y Y， YAO C P，et al.Suppression of edr2-mediated powdery mildew resistance，cell death and ethylene-induced senescence by mutations in ALD1 in Arabidopsis ［J］.Journal of Genetics and Genomics，2011， 38（4）：137-148.

[35] DURRANT W E， DONG X.Systemic acquired resistan-ce［J］.Annual Review of Phytopathology，2004，42：185-209.

[36] 吴楠，覃磊，彭志红，等.系统获得性抗性移动信号Pip/NHP研究进展［J］.植物学报，2022，57（4）：412-421.

[37] WU N， QIN L， PENG Z H，et al.Research progress of mobile signal Pip/NHP in systemic acquired resistance［J］.Chinese Bulletin of Botany，2022，57（4）：412-421.

[38] BERNSDORFF F， DÖRING A C， GRUNER K，et al.Pipecolic acid orchestrates plant systemic acquired resistance and defense priming via salicylic acid-dependent and-independent pathways［J］.The Plant Cell，2016， 28（1）：102-129.

[39] GOAS G， LARHER F， GOAS M.Mise en évidence de l'acide pipécolique et 5-hydroxypipécolique dans certaines halophytes［J］.C R Acad Sci Paris，1970，271：1368-1371.

[40] 段小兰，朱建峰，李伟，等.盐胁迫下紫花苜蓿萌发期和幼苗期代谢组学分析［J］.中国草地学报，2024， 46（2）：35-47.

[41] DUAN X L， ZHU J F， LI W，et al.Metabolomic analysis of medicago sativa at germination and seedling stage under salt stress［J］.Chinese Journal of Grassland，2024， 46（2）：35-47.

[42] ARRUDA P， BARRETO P.Lysine catabolism through the saccharopine pathway：enzymes and intermediates involved in plant responses to abiotic and biotic stress［J］.Frontiers in Plant Science，2020，11：587.

[43] CHEN Y C， HOLMES E C， RAJNIAK J，et al. N-hydroxy-pipecolic acid is a mobile metabolite that induces systemic disease resistance in Arabidopsis ［J］.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America，2018，115（21）：E4920-E4929.

[44] HARTMANN M， ZEIER J.L-lysine metabolism to N-hydroxypipecolic acid：an integral immune-activating pathway in plants［J］.The Plant Journal，2018，96（1）：5-21.

[45] HARTMANN M， ZEIER J. N-hydroxypipecolic acid and salicylic acid：a metabolic duo for systemic acquired resistance［J］.Current Opinion in Plant Biology，2019，50：44-57.

[46] MOHNIKE L， REKHTER D， HUANG W J，et al.The glycosyltransferase UGT76B1 modulates N-hydroxy-pipecolic acid homeostasis and plant immunity［J］.The Plant Cell，2021，33（3）：735-749.

[47] BAUER S， MEKONNEN D W， HARTMANN M，et al.UGT76B1，a promiscuous hub of small molecule-based immune signaling，glucosylates N-hydroxypipecolic acid，and balances plant immunity［J］.The Plant Cell，2021，33（3）：714-734.

[48] WANG C X， LIU R Y， LIM G H，et al.Pipecolic acid confers systemic immunity by regulating free radicals［J］.Science Advances，2018，4（5）：eaar4509.

[49] DING P T， REKHTER D， DING Y L，et al.Characterization of a pipecolic acid biosynthesis pathway required for systemic acquired resistance［J］.The Plant cell，2016，28（10）：2603-2615.

[50] NÁVAROVÁ H， BERNSDORFF F， DÖRING A C，et al.Pipecolic acid，an endogenous mediator of defense amplification and priming，is a critical regulator of inducible plant immunity［J］.The Plant cell，2012，24（12）：5123-5141.

[51] SONG J T， LU H， MCDOWELL J M，et al.A key role for ALD1 in activation of local and systemic defenses in Arabidopsis ［J］.The Plant Journal，2004，40（2）：200-212.

[52] DING Y L， SUN T J， AO K，et al.Opposite roles of salicylic acid receptors NPR1 and NPR3/NPR4 in transcriptional regulation of plantimmunity［J］.Cell，2018，173（6）：1454-1467.

[53] GOUESBET G， JEBBAR M， TALIBART R，et al.Pipecolic acid is an osmoprotectant for Escherichia coli taken up by the general osmoporters ProU and ProP［J］.Microbiology，1994，140（9）：2415-2422.

[54] MOULIN M， DELEU C， LARHER F，et al.The lysine-ketoglutarate reductase-saccharopine dehydrogenase is involved in the osmo-induced synthesis of pipecolic acid in rapeseed leaf tissues［J］.Plant Physiology and Biochemistry，2006，44（7/9）：474-482.

[55] PÉREZ-GARCÍA F， BRITO L F， WENDISCH V F.Function of L-pipecolic acid as compatible solute in Corynebacterium glutamicum as basis for its production under hyperosmolar conditions［J］.Frontiers in Microbiology，2019，10：340.

[56] VAN BUTSELAAR T， VAN DEN ACKERVEKEN G.Salicylic acid steers the growth-immunity tradeoff［J］.Trends in Plant Science，2020，25（6）：566-576.

基金资助

济源科技攻关项目(23021009)

河南省创新引导计划项目(200391)

河南省重大科技专项(231100110300)