河水-地下水交互带铁循环的微生物指示物-FMN还原酶基因

Microbial Indicator of Iron Cycling in Riverwater-Groundwater Interaction Zone - FMN Reductase Gene

摘要

黄素类还原酶（FMN还原酶）是微生物分泌电子穿梭体引导铁氧化还原的重要酶.为探讨FMN还原酶基因作为铁循环微生物指示物的可行性，以汉江下游河水-地下水交互带为研究区，研究了3个不同特点的河水-地下水交互带剖面沉积物中不同价态Fe浓度、代表性铁循环微生物和FMN还原酶基因相对丰度的分布相关性.结果表明：（1）在离河较近的地下水位以下区域聚积Fe（II），而Fe（III）主要聚集在地下水位线上或离河较远的区域；（2）铁循环微生物和FMN还原酶主要分布在近河岸地下水位线下的区域或水位线的周围，不同的铁循环微生物聚集的区域不同；（3）铁循环微生物总丰度ICB与FMN还原酶基因呈现出极显著的正相关.该研究结果表明FMN还原酶基因可以作为交互带铁循环的微生物指示物.

Abstract

Flavin mononucleotide (FMN) reductases are important enzymes secreted by microorganisms to facilitate iron oxidation and reduction through electron transfer. In order to explore the feasibility of using FMN reductase genes as indicators of iron cycling microbes, in this study it focused on the interaction zone at the lower reaches of Han River as the research area. In the study it investigated the distributional correlations of different forms Fe, representative iron-cycling microorganisms, and the relative abundance of FMN reductase genes in sediments from three differently characterized riverwater-groundwater interaction zone profiles. The results indicate that (1) Fe(II) accumulates in the area below the water table closer to the river, while Fe(III) mainly accumulates in the area at the water table line or farther away from the river; (2) iron cycling microbes and FMN reductases were mainly distributed in the areas below the groundwater level close to the river bank or around the water level, with different areas of aggregation for different iron cycling bacteria; (3) there was a significant positive correlation between the total abundance of iron cycling microbes and FMN reductase genes. These findings validate the feasibility of using FMN reductase genes as indicators of iron cycling microbes.

Graphical abstract

关键词

交互带 / 不同价态铁 / 铁循环微生物 / FMN还原酶 / 水文地质学 / 地球化学.

Key words

interactive zone / different forms of iron / iron cycling microorganism / FMN reductase / hydrogeology / geochemistry

0 引言

河水-地下水交互带是指河水与地下水相互交换和混合的区域（Liu and Chui， 2019），河水与地下水之间存在温度（T）、溶解氧（DO）、氧化-还原电位（Eh）、酸碱度（pH）、有机质、微生物、水化学组分等差异（Krause et al.， 2011），因此河水与地下水混合形成的交互带存在陡峭的化学和生物梯度（Sackett et al.， 2019）.同时交互带的沉积物也为微生物提供了一个合适的栖息地（Maazouzi et al.， 2017）.河水与地下水两者交互会发生一系列生物地球化学过程，如C、N、P、Fe和Mn等元素的循环及污染物的降解净化（苏小四等， 2019；曹意茹等， 2021）.前人对于河流交互带区域，已经开展了许多研究工作，主要集中在交互过程引起的元素循环和代谢及污染物的迁移转化（郭伟强等， 2018； 马腾等， 2020； Hou et al.， 2020）以及沉积物对污染物的去除（Gandy et al.， 2007）.近些年来，以侧向交互带为主要对象的研究也在逐渐增加，主要涉及河岸地貌对交互带的影响（Kasahara and Hill， 2007）及交互流的同位素特征等方面（Mendoza-Sanchez et al.， 2013； Engelhardt et al.， 2014）.

Fe具有十分活泼的化学性质，广泛存在于交互带环境中.Fe循环通常会耦合其他元素的循环（Li et al.， 2012； Melton et al.， 2014），例如，有研究证明了地下水-湖水交互带中铁的氧化还原会对磷固定和释放产生影响，这也证明了Fe的氧化还原过程是沉积物对污染物固定和释放的重要驱动力（武显仓， 2022），所以研究交互带中Fe的转化对认识整个交互带中复杂的生物地球化学反应尤为重要.本课题组前期研究发现，离河较近的微生物多样性高的区域相对好氧，主要富集氧化态的Fe（III），而河水与地下水交互边缘区域微生物多样性低，并且河水-地下水交互带可能主要通过影响DO以及TOC的分布（Lee et al.， 2012； Stegen et al.， 2018）进而影响微生物群落结构（朱子超等，2023），那么交互带剖面上不同浓度的DO以及TOC可能会影响不同价态铁及铁循环微生物的分布.

然而，目前对于铁的氧化还原尚未确定相关的微生物功能基因，因此铁循环功能微生物的研究存在很大的局限性.黄素类电子穿梭体（如FMN）引导的电子穿梭机制在铁转化中有着重要的地位（Marsili et al.， 2008；Brutinel and Gralnick， 2012），其FMN还原酶是一类以FMN为辅基的黄素还原酶，催化FMN成为还原态FMNH₂或FADH₂，参与铁还原过程，因此FMN还原酶与铁生物的还原过程循环息息相关（Hlavica， 2015）.由此，FMN还原酶基因有望成为指示铁循环功能微生物的指示物.

为了验证以上科学假说，本文以汉江下游作为研究区，选择了具有不同交互特点的3个剖面，通过采集剖面上离河岸不同距离、不同深度的土壤-沉积物样品，采用邻菲罗啉显色法测定沉积物中Fe（II）和Fe（III）的浓度，qPCR（实时荧光定量PCR）定量分析代表性铁循环微生物的16S rRNA基因和FMN还原酶基因的相对丰度，研究不同交互环境下不同价态Fe、铁循环功能微生物与FMN还原酶基因的空间分布特性，并分析三者之间的相关性，以探讨FMN还原酶基因作为铁循环微生物指示物的可行性.

1 材料与方法

1.1　研究区概况

本研究区位于湖北省中部的天门市多宝镇白龙泉新村附近，地处汉江下游，降雨量充沛，集中在夏季，属于典型的亚热带季风气候.江汉平原西、北、东三面环山，河网密布且湖泊众多，是典型的河湖相沉积平原（马奥兰等， 2022），地下水位埋深较浅，一般为1~2 m（蓝坤等， 2020）.该区域孔隙潜水主要接受平原区降水入渗补给和江河湖泊渗漏补给（Ma et al.， 2023）.研究区河段上游建有大型水利工程兴隆大坝，中段与引江济汉工程交汇，受自然地形条件和大型水利工程的影响，该区域河水与地下水交互作用强烈.有研究表明大型水坝可以改变河流的水动力，引起河段波动，从而有可能影响河流和地下水之间交换（Li et al.， 2023）.

综合考虑不同河水与地下水的交互特点及大型水利工程的影响，在研究区河段的上中下游垂直河流方向上分别设置了3个采样剖面：一号剖面（PM01）处于兴隆大坝上游，大坝的蓄水作用致使该处河水水位高于地下水水位，进而河水长期补给地下水；二号剖面（PM02）位于兴隆大坝下游至引江济汉工程交汇口之间，受大坝长期蓄水的影响，主要为地下水排泄河水；三号剖面（PM03）位于引江济汉工程交汇口之下，会受到兴隆大坝和引江济汉工程的共同影响，河水和地下水的补排关系随时间变化而变化，交互比较频繁.当兴隆坝和引长江工程大坝不定期开闸放水时，PM02和PM03的3-1至3-3点将被淹没.3个剖面的沉积物组成差异较大，研究区域的河水与地下水的水流场及水文地质剖面见文献（Ma et al.， 2023），研究发现大坝上游和下游的交互带中分别有河水的持续补给和地下水的持续排泄，大坝对上游的影响比下游的影响更明显，因为下游地下水补给模式似乎主要由波动河段的动态控制，该区域河详细的水与地下水动态补给过程见文献（Li et al.， 2023）.

1.2　样品采集与保存

样品采集时间为2019年12月，处于汉江枯水期，地表水位较低.使用手持钻机在PM01和PM02各采集5根沉积柱， PM03采集4根沉积柱，每1 m取一个样品，在地下水位线附近加密取样.具体采样点位、深度及对应编号如图1所示.采集沉积物样品时，钻机取出原位沉积柱样品（33 mm×1 m的塑料套管）后两端立即使用保鲜膜、橡胶塞和透明胶带封闭，外面包上一层锡簿纸避光，低温运输至实验室，并在厌氧手套箱内将样品分装到厌氧袋后，抽真空，置于-80 ℃冰箱内冷冻保存待用.用于理化指标分析的样品经风干，研磨，过100目筛待用.

1.3　样品测定

样品DNA提取：（1）DNA提取与保存：取0.4 g沉积物釆用土样DNA提取试剂盒（Power Soil®DNA）提取DNA.剩余DNA模板在-80 ℃下保存待用.（2）DNA质量检测：采用NanoDrop紫外分光光度计测定DNA的浓度及纯度.DNA浓度大于10 ng/L且OD_260/280为1.8~2.0的样品进行后面分析.

本研究中以 16S rRNA总量为内参基因，以其他功能基因为目的基因，应用相对定量法（ΔΔCT 法）处理数据.实验试剂：PowerUp™ SYBR™ Green预混液（Applied Biosystems™）；实验仪器：荧光定量检测仪（QuantStudio 3，Applied Biosystems ）及离心机（FLX800T，BioTek）.首先通过筛选及测试得到合适的功能基因引物条件（表1），其次，采用提取的样品 DNA为模板，每个样品做3个复孔，测定内参基因和功能基因的Ct值，根据方法计算得到功能基因的表达量.

由于铁转化没有明确的功能基因，选择了具有代表性的四株铁循环功能微生物的16S rRNA基因作为代表，其中包括：铁还原菌：地杆菌属Geobacter spp.，革兰氏阴性严格厌氧微生物，是一类广泛分布于水体沉积物、土壤和多种地下厌氧环境中的异化铁还原菌（马雍基等， 2022）；铁还原菌：红育菌属Rhodoferax spp.，有文献报道该菌属可以在厌氧条件下还原Fe（III）（Kato and Ohkuma， 2021）；铁还原菌：厌氧粘细菌属Anaeromyxobacter spp.，是一种典型的异化铁还原菌属（Wang et al.， 2020）；铁氧化菌：披毛菌属Gallionella spp.，在中性pH、微氧环境中参与铁氧化的细菌（Eggerichs et al.， 2014）.

Fe（II）和Fe（III）使用硫酸和氢氟酸浸提后用邻菲罗啉显色法测定.所有的提取实验都进行了3次，每个样品测试3次，结果取平均值.

1.4　数据分析

使用coreldraw 2020绘制交互带沉积物Fe含量分布图和交互带沉积物铁循环功能微生物相对丰度及FMN 还原酶基因相对丰度分布图，使用 IBM SPSS（Version R24.0.0.0）完成铁、铁循环功能微生物与FMN 还原酶相对丰度的相关性分析，数据采用平均数.

2 结果与讨论

2.1　交互带中不同价态Fe含量的分布特征

3个不同特点的剖面沉积物的Fe_Total、Fe（Ⅱ）及Fe（Ⅲ）含量的分布特征如图2所示.

河水和地下水的流向是由两种水的高程差决定的，分析该区域的地下水位及河水水位可知，PM01主要为河水补给地下水；PM02的交互作用主要受大坝的影响，以地下水排泄河水为主，剖面上地势较平坦，水力交换较平稳；PM03受到大坝及引江济汉工程的共同影响，且剖面上的高差较大，地下水排泄河水的水力交换强于PM02.如图所示，PM01中地下水位线之上主要累积Fe（Ⅲ），此处出现Fe（Ⅲ）最高浓度为33.90 mg/g；Fe（II）在离河较近的地下水位线以下区域出现Fe（Ⅱ）最高浓度为17.80 mg/g.PM02的 Fe（Ⅲ）聚集在远离河岸的地方，Fe（Ⅲ）最高浓度20.95 mg/g；离河较近水位线最下层为Fe（II）的聚集区域，Fe（Ⅱ）最高浓度为15.70 mg/g.PM03在远离河岸的地下水位上层区域出现Fe（Ⅲ）的累积，Fe（Ⅲ）最高浓度36.00 mg/g；Fe（II）在靠近河岸的地下水位上层区域线附近聚集，此区Fe（Ⅱ）的最高浓度11.46 mg/g.该分布规律与2019年9月的结果一致（Lu et al.， 2022）.由于Fe（II）比Fe（III）更容易随水流迁移，Fe（II）/Fe（III）的氧化还原转化可能会进一步影响Fe形态的分布，因此铁的分布和转化与河岸带的水动力过程密切相关（Lueder et al.， 2020）.在本研究区铁的分布特征人有详细的研究，铁的分布特征与兴隆大坝造成的沉积过程和水动力过程有关，其上游以河水补给地下水为主，导致富铁的微小颗粒沉积，富氧的河水与溶解性有机质侵入含水层，有机质大量分解形成的CO₂造成碳酸盐结合态Fe（II）聚积；下游以地下水排泄河水为主，造成微小颗粒侵蚀流失，以细砂为主，因此Fe（II）聚积在较深的部位（Lu et al.， 2022）.

2.2　交互带中铁循环功能微生物的分布特征

4种代表性的铁循环微生物16S rRNA的相对丰度的结果如图3所示.铁循环微生物（ICB）在坝上游PM01主要分布在地下水位线下近河岸的区域，在坝下的PM02和PM03剖面上主要聚集在靠近河岸区域中地下水位线的周围.在PM01中，铁氧化菌Gallionella spp.主要分布在剖面中较深的位置，在地下水位线最靠近河岸带处的基因表达量最高；铁还原功能微生物Anaeromyxobacter spp.与Geobacter spp.分布情况与Gallionella spp.类似，在最靠近河岸的深处基因表达量最高；Rhodoferax spp.在剖面上分布较广泛，在地下水位线以上靠近河岸带处基因表达量较高.在PM02中，Gallionella spp.主要分布在地下水位线附近；Anaeromyxobacter spp.在剖面上分布较为均匀；Geobacter spp.在剖面近河岸带地下水位较深的区域表达量较高；Rhodoferax spp.主要集中在最靠近河岸的地下水位线附近处.在PM03中，4种微生物的分布较为集中，Gallionella spp.聚集在靠近河岸的地下水位线附近；Anaeromyxobacter spp.在靠近河岸的最深处基因表达量最高；Geobacter spp.聚集在两个位置，最靠近河岸的地表处以及剖面中部的最深处；Rhodoferax spp.主要分布在近河岸的地表处.有研究通过野外示踪实验、室内吸附实验和数值模拟发现，地表水与地下水交互的过程会使得沉积物中微生物含量增加（Harvey and Fuller， 1998），并且由于大坝的影响，该区域内水力交换的特点为流道长度短及流速大（Li et al.， 2023），因此在3个剖面中铁循环功能微生物多数聚集在最靠近河岸带的交互区域.

为了探究不同交互环境铁循环功能微生物的空间分布特征的根本原因，结合不同菌株的特性与河水地下水的动态补排过程，综合分析了铁循环微生物在3个剖面的分布特征的差异.研究发现了两个较明显的差异：其一铁还原功能微生物Rhodoferax spp.不同于其他两种铁还原功能微生物的分布特征，它不仅分布于地下水位线下部的厌氧环境中，还常富集在水位线附近，这可能是Rhodoferax spp.不仅可以在厌氧环境中还原铁，还可以在微氧环境中自养生长的原因（Kato and Ohkuma， 2021）.其二是铁氧化菌Gallionella spp.在3个剖面的分布特征有明显不同Gallionella spp.在PM01中聚集靠近河岸带的较深层的沉积物中，在PM02分布在整个剖面上的地下水位线附近，在PM03中菌株聚集在靠近河岸的地下水位线附近.其原因可能与河水与地下水动态补排方向及交互通量有关：在PM01上主要河水补给地下水，河水中较高的溶解氧会使剖面中氧气浓度增高，但该区域的河流入侵只会到达部分区（Lu et al.， 2022），研究表明Gallionella spp.趋向于在低氧浓度生存（Eggerichs et al.， 2014），因Gallionella spp. 倾向于地下水位线下的氧气浓度较低的环境；在PM02中主要是地下水往河水排泄，地下水的氧化还原条件相对稳定，并且该剖面地势较平坦，水力交换的流速较平稳，因此菌株分布在整个剖面地下水位线附近的微氧环境中；在PM03中河水地下水交互比较频繁，该时段主要是地下水往河水排泄，由于地势高差较大，因此地下水向河水排泄通量较大，即使在河水补给地下水时，河水难以到达3~4处，该剖面上铁循环微生物大多聚集靠近河岸带的区域，因此Gallionella spp.在菌株聚集在靠近河岸带的地下水位线附近的微氧区域.

2.3　交互带中FMN还原酶基因的分布特征

通过qPCR定量分析了FMN还原酶基因在3个剖面上的相对丰度，结果如图4所示.在PM01中，FMN 还原酶在近河岸带地下水位线下部区域的基因表达量最高；在PM02中，FMN 还原酶在近河岸处的地下水位线附近的基因表达量最高；在PM03中，FMN 还原分布较广泛，主要分布在在河岸的附近以及地下水位线周围.

2.4　不同价态铁含量-铁循环功能微生物-FMN还原酶基因的分布相关性

对交互带3个剖面中的Fe_Total、Fe（Ⅱ）及Fe（Ⅲ）的含量、铁循环功能微生物及FMN还原酶基因的相对丰度分别进行相关性分析，结果如图5所示.3个剖面中，Fe_Total与铁循环微生物和FMN还原酶基因丰度均不存在显著的相关性，而Fe（Ⅱ）及Fe（Ⅲ）与铁循环微生物和FMN还原酶基因丰度存在显著的相关性，该相关性在坝上游的PM01中强于在坝下的PM02和PM03中，说明在实际的交互带环境中铁的转化受铁循环微生物及其分泌的FMN还原酶调控，且坝下河水-地下水的频繁交互对铁循环微生物的分布及其铁转化功能有很强的扰动.3个剖面中，铁循环微生物总丰度ICB与FMN还原酶基因呈现出极显著的正相关性，说明FMN还原酶基因能够指示铁循环微生物的总丰度.其中，铁氧化菌Gallionella spp.、铁还原菌Anaeromyxobacter spp.和Geobacter spp.在PM01中与FMN还原酶存在极显著的正相关，铁还原菌Rhodoferax spp.则在坝下的PM02和PM03剖面中与FMN还原酶呈现显著的正相关.这些结果表明，虽然在河水-地下水交互带不同区域铁的氧化和还原功能微生物随交互环境而变化，但铁循环微生物的总丰度与FMN还原酶基因之间一直呈现极显著的正相关性.因此，FMN还原酶基因可以作为河水-地下水交互带铁循环的微生物指示物.

3 结论与展望

为了验证FMN还原酶基因作为交互带铁循环微生物指示物的可行性，本研究选择3个不同交互环境剖面，采集了剖面上的沉积物样品，测定沉积物中Fe_Total、Fe（Ⅱ）和Fe（Ⅲ）的含量及代表性铁循环微生物和FMN还原酶基因的相对丰度，分析在剖面上的二维分布特性，并探究了三者分布特征的相关性.研究表明：（1）3个剖面均在离河较近的地下水位线以下区域聚积Fe（II），而Fe（III）主要聚集在地下水位线上或离河较远的区域；（2）铁循环微生物主要分布在坝上游PM01的地下水位线下近河岸的区域，在坝下的PM02和PM03剖面上主要分布在靠近河岸区域中地下水位线的周围，不同的铁氧化还原菌聚集的区域不同；（3）FMN还原酶聚集在靠近河岸带的地下水位线下部区域或水位线周围；（4）3个剖面中，Fe（Ⅱ）及Fe（Ⅲ）与铁循环微生物和FMN还原酶基因丰度存在显著的相关性，铁循环微生物总丰度ICB与FMN还原酶呈现出极显著的正相关性，其中，铁氧化菌Gallionella spp.、铁还原菌Anaeromyxobacter spp.和Geobacter spp.在坝上游河水补给地下水为主的PM01中与FMN还原酶存在极显著的正相关，铁还原菌Rhodoferax spp.则在坝下以地下水排泄河水为主且河水-地下水频繁交互的PM02和PM03剖面中与FMN还原酶呈现显著的正相关.

本研究阐明了交互带中不同价态Fe含量、铁循环功能微生物与FMN还原酶的空间分布特征，建立了三者之间的相互关系，并表明该关系受河水-地下水交互作用的调控.该研究结果为河水-地下水交互带中铁的价态分布及其代表性铁循环功能微生物之间的关系提供了有力的野外证据，验证了FMN还原酶作为铁循环微生物指示物的可行性.河水-地下水交互带是地球关键带中重要的氧化-还原界面，是铁的生物地球化学大循环及其驱动的多种元素与污染物转化的关键区域.因此，本研究结果对于进一步研究地球关键带的铁循环及污染物的环境归趋具有重要的科学意义.

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基金资助

国家自然科学基金重点项目(41830862)