地被物对祁连山青海云杉林土壤呼吸的影响

Effects of Ground Covers on Soil Respiration Understory Picea crassifolia Forest in Qilian Mountain

摘要

土壤呼吸是陆地生态系统碳循环的重要组成部分，对环境变化响应的敏感性受地被物强烈影响，并显著影响生态系统的碳源/汇功能。应用Li⁃8100A土壤碳通量自动测量系统，对祁连山青海云杉林下土壤呼吸进行野外测定，研究环境因素和不同地被物（苔藓和凋落物）对土壤呼吸动态变化的影响。将去除苔藓和凋落物的 样地与对照组进行对比，并收集0~<20 cm、20~<40 cm、40~60 cm土壤温度和土壤含水量、光合有效辐射、风速风向、相对湿度和大气温度等数据。在日尺度上，土壤温度和空气温度是影响该地区土壤呼吸日变化的主要驱动因子，但与土壤含水量的变化没有显著相关性。在季节尺度上，20~60 cm土壤温湿度的变化是土壤呼吸季节变化的主要影响因素。研究区日均CO₂排放量约为311.66~728.61 mg⋅m^-2⋅h^-1，去除苔藓生长季土壤碳排放减少约12%，而去除凋落物土壤碳排放减少约32%。移除苔藓或者凋落物可以显著增加土壤呼吸的温度敏感性（Q₁₀）。研究结果表明青海云杉林下的苔藓和凋落物对土壤呼吸有显著影响，在估算区域土壤碳排放时应区分考虑。

Abstract

As an important part of the carbon cycle of terrestrial ecosystem， soil respiration significantly affects the carbon source/sink function of the ecosystem， and its sensitivity to environmental change is strongly affected by ground covers. In the paper， the soil respiration under Qinghai spruce forest in Qilian Mountain was assayed by Li-8100A soil carbon flux automatic measurement system， and the effects of environmental factors and different ground covers （moss and litter） on it were investigated. The data including soil temperature and soil water content in 0~<20 cm， 20~<40 cm， 40~60 cm， photosynthetic active radiation， wind speed and direction， relative humidity and atmospheric temperature were collected and compared between the sample plots removed moss and litter and the control group. The results revealed that the soil temperature and air temperature were the main driving factors affecting the diurnal variation of soil respiration on the daily scale in the investigated forest， and there was no obvious correlation between the diurnal variation of soil respiration and the change of soil water content； the change of soil temperature and humidity in 20~60 cm was the main factor affecting the seasonal variation of soil respiration on the seasonal scale； the average daily CO₂ emission in the forest was about 311.66-728.61 mg⋅m^-2⋅h^-1， and the removal of moss reduced soil carbon emissions by about 12% in the growing season， while litter removal reduced soil carbon emissions by about 32%； removal of moss or litter significantly increased the sensitivity of soil respiration to temperature. The research demonstrated that the moss and litter under Qinghai spruce forest had a significant effect on soil respiration， which should be taken into account when estimating regional soil carbon emission.

Graphical abstract

关键词

青海云杉 / 土壤呼吸 / Q₁₀ / 土壤温度 / Van't Hoff模型

Key words

Picea crassifolia / soil respiration / Q₁₀ / soil temperature / Van't Hoff model

土壤呼吸是指土壤内CO₂在浓度梯度的驱动下由土层内部向地表扩散的过程，是陆地生态系统向大气排放CO₂的主要途径^［1］。土壤呼吸对环境变化的敏感性决定了一个生态系统碳源/汇的强度，在调控区域 碳平衡方面发挥着十分重要的作用^［2］。土壤呼吸过程和其他所有生化反应一样，具有高度的温度和水分 依赖性，其中温度能显著影响驱动呼吸过程的各种酶的活性，而一定的土壤含水量是生化反应进行的前提保障^［3］。此外，温度和水分还可以通过影响底物或气体的扩散而间接影响土壤呼吸的强度。

森林生态系统在全球碳循环过程中起着重要的缓冲器作用，全球约80%的地上碳储量和约40%的 地下碳储量均在森林生态系统中。前人研究发现，苔藓通过自身的生理活动以及对林下温度和水分的影响，直接或者间接影响着森林生态系统的碳排放过程^［5］。例如，Goulden^［4］发现苔藓表面的土壤呼吸占整个生态系统呼吸的50%~90%，Swanson^［7］研究发现，苔藓通过光合作用可以再固定土壤排出CO₂的36%。而凋落物也可以通过影响微生物的底物供应量影响土壤碳排放强度。王光军等^［5］的研究表明，去除凋落物和加倍凋落物均可以显著影响土壤碳排放的大小。但是，这些地被覆盖物的作用常常在模型中被忽视，导致估算的碳排放量不准确。因此，地被物的存在究竟对土壤呼吸造成多大强度的影响，是研究森林生态系统碳循环过程中一个不可忽视的问题。

祁连山地处青藏高原、黄土高原和蒙新荒漠的交界处，其独特的陆地生态系统在区域碳收支方面起重要作用。青海云杉林作为祁连山水源涵养林的主要建群种^［6］，林内苔藓和凋落物的覆盖面积达80%以上，这些地被物的存在无疑会对土壤的理化性质产生显著影响。近年来，越来越多的学者在祁连山开展了青海云杉林土壤呼吸研究，探寻此处土壤碳排放和周围环境因子的关系来预测气候变化对未来碳平衡的影响^［7］。但是，综合考虑地被物对林下土壤碳排放影响的研究开展较少。因此，为了探寻地被植物对林下土壤碳排放的影响，本文选择祁连山区黑河上游的核心区天老池小流域，以青海云杉林为研究对象，试图阐述苔藓和凋落物、温度、水分的变化对林内土壤呼吸的影响，以填补祁连山青海云杉林土壤呼吸研究中关于地被物影响方面的空白。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

研究区位于黑河上游祁连山寺大隆天老池流域（38°20′~38°30′N， 99°44′~99°59′E）（图1）。流域海拔范围2 700~4 446 m，属于典型的高山气候。最高气温一般出现在7月中旬，平均年降水量超过500 mm，降水的主要形式为降雨，主要集中在6—9月。植被因地形和气候的差异而形成明显的垂直分布带。流域内阴坡3 400 m以下分布青海云杉林，阳坡2 800 m以下分布干草原，2 800~3 500 m之间分布祁连圆柏林，并有大面积的灌丛和草甸与两大林型交错分布；阴坡3 400~3 800 m之间，阳坡3 500~3 800 m之间以灌木为主。灌木优势种金露梅（Dasiphora fruticosa）、箭叶锦鸡儿（Caragana jubata）成片分布在林线上部；草本植物主要有珠芽蓼（Polygonum viviparum）和黑穗苔草（Carex atrata）等。

1.2 样地设置

在研究区选取青海云杉林（图2）为研究对象，实验布设5组苔藓⁃去苔藓对比组和5组凋落物⁃去凋落物对比组，每个对比组中1个PVC环内去除土壤表面的苔藓层或凋落物（凋落物主要由青海云杉叶子和细小的枝干组成），另一个PVC管内保持原状（对照）。在25 m×25 m样地内随机将20个土壤呼吸基座（直径为20 cm，高12 cm的PVC基座）埋入土壤中，埋入土壤深度为10 cm，尽量避免扰动PVC管内及周边土壤的物理结构。其中每2个基座为一组，中心相距20~30 cm。样地的基本属性见表1。

1.3 研究方法

测量时期为2012年6月中旬至9月中旬，每次测定时间为7：00—19：00，每间隔2小时测量1次。本实验采用Li⁃8100A（LI⁃COR Inc.，Lincoln， NE， USA）土壤碳通量自动测量系统对样地内布设的基座进行土壤呼吸的测量。该仪器采用封闭式静态气室法，通过测量一定时间内密闭气室中CO₂浓度的变化计算单位土壤CO₂ 排放的速率。每次观测前1天将环内的苔藓或凋落物清除。每轮测量中，每个基座测量时间为 2 min（计算时将前15 s的数据舍去），重复两次，然后取平均值。一共观测12次。地表5 cm处土壤温度和土壤含水量用Li⁃8100A自带温湿度探头进行同步测定，地表20 cm处空气温度利用气室内的温度探头测定。样地配有HOBO U30自动气象站（Onset Computer Corporation，Bourne，Massachusetts， USA），记录的气象要素有：0~<20 cm、20~<40 cm、40~60 cm土壤温度和土壤含水量、光合有效辐射、风速风向、相对湿度和大气温度等，数据记录的时间步长为10 min。土壤呼吸数值利用Van't Hoff模型计算得出。

1.4 数据处理

利用Excel、SPSS 18.0（IBM Corp. Armonk， NY， USA）和SigmaPlot 11.0 program （Systat Software， Inc.，Chicago，IL，USA）对数据进行整理和统计分析。利用Van't Hoff模型拟合土壤呼吸与温度的关系， 计算温度敏感性，利用二次函数模型拟合土壤呼吸与土壤含水量的相关性，利用皮尔逊相关系数评价土壤呼吸与环境因子的相关性。利用主成分分析（PCA）评估影响土壤呼吸速率的综合因子。

Van't Hoff^［8］模型在一定温度区间内可以较好地描述土壤呼吸变化，公式为

R_{\mathrm{s}}=a{\mathrm{e}}^{bT}，（1）

式中，R_s为土壤呼吸（μmol⋅m^-2⋅s^-1），T为土壤温度（℃），a和b是拟合参数。利用参数b计算土壤呼吸的温度敏感性Q₁₀，公式为

Q_{\mathrm{10}}=a{\mathrm{e}}^{\mathrm{10}b}。（2）

Q₁₀与土壤温度、土壤有机质含量及陆表覆盖类型密切相关。在温度变化幅度相同的情况下，温度低的地区Q₁₀的值比温度高的地区大，即温度与Q₁₀为负相关关系。

2 结果分析

2.1 土壤呼吸的日变化特征及影响因素

2.1.1 土壤呼吸的日变化特征

考虑到土壤呼吸的日变化在生长季中的不同阶段存在差异，本研究选取6月和8月两个典型的完整晴天观测的数据，结果显示青海云杉林土壤呼吸呈现明显的单峰曲线（图3）。 6月观测中，去除苔藓导致土壤呼吸减小18%，最大值出现在15：00左右，和近地气温的日变化一致，土壤温度有滞后，17：00达到最大值，土壤含水量15：00后明显下降。去除凋落物导致土壤呼吸减小33.2%，各项指标与近地气温和土壤温度的日变化一致。8月观测中，去除苔藓导致土壤呼吸减小22.2%，土壤呼吸与近地气温的日变化一致，土壤温度有滞后。土壤含水量在15：00发生明显变化，从26%下降到23%（图3C）。去除凋落物导致土壤呼吸减小34.6%，土壤呼吸与近地气温的日变化一致，土壤温度滞后，土壤含水量在15：00后有明显变化，从17%下降到15%（图3D）。

2.1.2 土壤呼吸日变化影响因素

结果表明，去除苔藓或凋落物，土壤呼吸与土壤温度和空气温度与对照组相比均达到极显著水平（P<0.001，表2）。Van't Hoff模型可以很好地表达土壤呼吸和土壤温度和空气温度之间的关系，可以解释50%~70%土壤呼吸变化（图4），而土壤呼吸日变化和土壤含水量之间没有显著相关关系（P>0.05，表2）。

Q₁₀值的计算结果显示，利用土壤温度计算的Q₁₀值大于空气温度计算的Q₁₀值。此外，去掉苔藓或凋落物均引起Q₁₀值增大，说明地被物的覆盖可以降低土壤呼吸的温度敏感性。北方温带森林的Q₁₀值在0.9~2.2之间^［9］，本研究区的Q₁₀的平均值1.72，高于Raich和Schlessinger计算的全球森林Q₁₀的平均值1.57^［10］。这表明升高相同的温度，研究区青海云杉林释放到大气中的CO₂要高于全球森林释放CO₂的平均量。

2.2 土壤呼吸季节变化特征及影响因素

2.2.1 土壤呼吸季节变化特征

苔藓组土壤呼吸季节变化显示最大值在8月中旬，为4.35 μmol⋅m^-2⋅s^-1，最小值在9月中旬，为2.47 μmol⋅m^-2⋅s^-1。去除苔藓导致生长季土壤呼吸平均减少19.7%。近地气温最大值在8月上旬，最低温度在9月中旬。土壤温度7月中旬达到最大值（10.32 ℃），8月下旬开始显著下降。土壤含水量最大值出现在8月下旬左右（图5A）。凋落物组土壤呼吸季节变化显示最大值在7月中旬至8月中旬，分别为3.31 μmol⋅m^-2⋅s^-1和2.89 μmol⋅m^-2⋅s^-1。最小值出现在9月中旬，分别为1.81 μmol⋅m^-2⋅s^-1和 1.32 μmol⋅m^-2⋅s^-1。去除凋落物导致生长季土壤呼吸平均减少28.7%。近地气温最大值在7月下旬至8月上旬，最低值在9月中旬。土壤温度7月中旬达到最大值，8月下旬开始显著下降。土壤含水量在8月中下旬达到最大值（图5B）。

2.2.2 土壤呼吸季节变化的影响因素

利用5 cm土壤温度和土壤含水量、近地气温，0~<20 cm、20~<40 cm、40~60 cm土壤温度和土壤含水量、光合有效辐射、太阳辐射、风速、相对湿度和大气温度等因子进行主成分分析，研究土壤呼吸的季节变化影响因素。结果显示：新合成的前三个主成分的特征值均大于1且累积贡献率达到82.11%（表3），说明能够包含公因子的大部分信息。选取前3个因子代表所有的影响因素分析可以达到较好的效果，结果显示，第一公因子分量中0~<20 cm、20~<40 cm、40~60 cm的土壤温度和土壤含水量有较大的负荷，说明F₁主要反映的是0~60 cm的土壤温湿状况；第二公因子分量中风速、 光合有效辐射，太阳辐射和相对湿度占据较大负荷，所以F₂主要反映的是太阳辐射和太阳辐射引起的大气状况变化；第三公因子分量中占据较大负荷的因子有5 cm土壤温度和土壤含水量、近地气温和大气气温，所以F₃主要反映的是土壤表层的水热状况变化。

对土壤呼吸和新合成的三个主成分因子F₁、F₂、F₃进行线性回归分析，研究影响土壤呼吸的综合因子（表4）。结果显示，土壤呼吸和土壤20~60 cm的水热状况相关性相对较高（公因子F₁），其次为即土壤表层的水热状况因子（公因子F₃），但和太阳辐射及其引起的大气状况变化（公因子F₂）无明显相关性。因此可以推断在季节尺度上，青海云杉林土壤深层的土壤水热状况变化对土壤呼吸有着不可忽视的影响。

2.3 生长季碳排放量估算

利用公式（1）和自动气象站连续观测的土壤温度日平均值对青海云杉林生长季（6—9月）碳排放进行 估算（表5）。结果表明，去掉林下苔藓，导致生长季土壤碳排放减少12%；去除凋落物，导致生长季土壤 碳排放减少32%。观测期的日均CO₂排放量范围在311.66~728.61 mg⋅m^-2⋅h^-1，低于刘允芬等^［11］在青藏高原森林生态系统土壤呼吸的日均碳排放量值，高于在草甸生态系统中观测的土壤CO₂日平均排放速率。这和Wang等^［12］在河北省塞罕坝华北落叶松、长白松和白桦林模拟的年土壤呼吸碳排放量值近似。

4 讨论

4.1 土壤呼吸的变化特征及和环境因素的关系

研究发现土壤温度日变化和土壤呼吸不同步，有明显的滞后现象。这可能和地上光合作用向地下输送光合产物有关。大量的研究表明，土壤呼吸的日变化受到植物地上部分光合作用的影响，并指出植被地上冠层可以通过以下几种方式影响地下的呼吸过程：首先，地上冠层的净光合速率和根系的碳同化物分配紧密相关进而影响地下部分的根呼吸；其次，附着在根上的丛植菌根真菌的呼吸与新生成的光合作用产物高度相关。第三，碳同化物向根部的输送可以影响根系分泌不稳定的碳同化物，从而加速土壤有机质的分解从而增强根际微生物的呼吸作用。此外，曹建华等^［13］认为土壤呼吸的变化还和大气-土壤界面气体扩散的影响有关。总之，表层测得的CO₂排放量实际上是土壤各层的植物根系和微生物通过自养和异养过程产生CO₂后，蓄积在土壤孔隙中二氧化碳释放出来的结果。任何能影响到CO₂的产生和释放过程均可以对表层观测得到的土壤CO₂的排放量造成影响。

尽管土壤呼吸的日变化和土壤温度有不同步现象，但是利用模型还是可以较好地模拟土壤温度或空气温度和土壤呼吸日变化之间的关系。研究显示，Van't Hoff模型在一定温度区间内可以较好地表达土壤呼吸变化，但是当温度过高或过低时，其模拟精度明显下降。本研究在数据处理中也发现温度较低时土壤呼吸的变化会降低结果的拟合精度。值得注意的是，研究区土壤呼吸的日变化和土壤含水量没有明显的相关性。这可能是由于研究区青海云杉林内土壤水分条件较好且含量变化幅度太小没有达到引起土壤呼吸发生显著变化的程度，因此土壤含水量并不是研究区制约土壤呼吸日变化的主要影响因子。这和一些学者的研究结果有差异，一些研究表明土壤含水量和土壤呼吸有显著相关性，一些研究显示没有相关关系，还有研究发现土壤含水量对土壤呼吸具有双重调节作用，即土壤水分在渍水或过干的条件下，土壤呼吸速率都将受到抑制。例如彭家中等^［14］研究结果显示在土壤水分含量较低的情况下，随着土壤水分含量的增加，土壤呼吸速率也随着增加，但当土壤水分含量增加到一定程度时，土壤呼吸的速率则表现出降低的趋势，这是因为过高的土壤含水量会影响二氧化碳和氧气的扩散从而限制土壤呼吸的扩散。然而，在季节尺度上，20~60 cm的土壤含水量和土壤温度是土壤呼吸季节变化的主要影响因素。这是因为表层CO₂排放实际上是蓄积在土壤各层孔隙中排放CO₂的结果。随着生长季土壤温度的上升，深层的冻土融化后土壤微生物的呼吸作用和植被的生长活动逐渐增强，使得深层的土壤呼吸大幅度增加，导致地表观测的土壤呼吸受到深层变化的强烈影响。因此，环境因素对土壤呼吸的影响具有复杂性和不确定，需要根据研究区的具体水热条件和研究尺度来确定。此外，为了更加精确的解释土壤呼吸与其控制因子之间的时空变化规律，还应该综合考虑人为干扰等因素的协同作用的影响。

4.2 苔藓和凋落物对土壤呼吸的影响

结果显示，去除地被物苔藓或凋落物均对土壤呼吸产生显著的影响。去除凋落物导致生长季土壤碳排放减少约32%。这是因为凋落物会对土壤表层的微环境产生影响，从而对土壤微生物的活动进行影响，进而影响土壤碳排放，去除凋落物会降低土壤对外界环境变化的抵抗力，同时使土壤微生物的活动降低，因此导致土壤呼吸总量减少，这与多数研究结果相符^{［15⁃17］}。去掉林下苔藓导致生长季土壤碳排放减少12%，这很可能是因为苔藓本身具有一定的呼吸量，其次，因为苔藓的存在，土壤含水量和温度有所升高，使得土壤中微生物的活动更加频繁，去掉苔藓的同时，也减少了苔藓呼吸作用和土壤微生物活动的贡献，因此导致土壤呼吸总量减少。胡宜刚等^［18］通过研究腾格里沙漠的苔藓结皮也发现，苔藓的呼吸作用对结皮表面的CO₂通量有显著的贡献。此外，研究发现去掉地被物苔藓或凋落物均引起土壤呼吸Q₁₀值增大，这表明苔藓或者凋落物的破坏或移除会导致土壤呼吸对气候变化更加敏感，进而对森林生态系统的碳平衡和碳源/汇功能有十分重要的影响，这与沈建^［15］在湿地松人工林的研究结果相符。因此，在研究青海云杉林土壤呼吸的过程中，林下的苔藓和凋落物对碳排放有着不同强度的影响，应当在估算土壤碳排放量时予以区分考虑。

参考文献

[1] 高艳红，李新荣，刘立超，等.腾格里荒漠红砂-珍珠群落CO₂收支变化及其不同观测方法间的比较［J］.生态学报，2015，35（7）：2085-2093.

[2] 骆亦其，姜丽芬.土壤呼吸与环境［M］.北京：高等教育出版社，2007：1-49.

[3] 常宗强，史作民，冯起，等.黑河流域山区牧坡草地土壤呼吸的时间变化及水热因子影响［J］.应用生态学报，2005，16（9）：1603-1606.

[4] GOULDEN M， CRILL P. Automated measurements of CO₂ exchange at the moss surface of a black spruce forest［J］. Tree Physiology， 1997， 17（8-9）： 537-542.

[5] 王光军，田大伦，闫文德，等.改变凋落物输入对杉木人工林土壤呼吸的短期影响［J］.植物生态学报，2009，33（4）： 739-747.

[6] 赵传燕，冯兆东.祁连山区森林生态系统生态服务功能分析：以张掖地区为例［J］.干旱区资源与环境，2002，16（1）： 66-70.

[7] 彭家中，常宗强，冯起.温度和土壤水分对祁连山青海云杉林土壤呼吸的影响［J］.干旱区资源与环境，2008，22（3）： 165-169.

[8] 王阳.黑河上游青海云杉林及亚高山草甸土壤呼吸研究［D］.兰州：兰州大学，2013.

[9] GULLEDGE J， SCHIMEL J. Controls on soil carbon dioxide and methane fluxes in a variety of taiga forest stands in interior Alaska［J］. Ecosystems， 2000， 3（3）： 269-282.

[10] RAICH J， SCHLESINGER W. The global carbon dioxide flux in soil respiration and its relationship to vegetation and climate［J］. Tellus B， 1992， 44（2）： 81-99.

[11] 刘允芬，欧阳华，曹广民，等.青藏高原东部生态系统土壤碳排放［J］.自然资源学报，2001，16（2）：152-160.

[12] WANG W， PENG S， WANG T， et al. Winter soil CO₂ efflux and its contribution to annual soil respiration in different ecosystems of a forest-steppe ecotone， North China［J］. Soil Biology and Biochemistry， 2010， 42（3）： 451-458.

[13] 曹建华，宋林华，姜光辉，等.路南石林地区土壤呼吸及碳稳定同位素日动态特征［J］.中国岩溶，2005，24（1）：23-27.

[14] 胡宗达，刘世荣，史作民，等.川西亚高山草甸土壤呼吸的昼夜变化及其季节动态［J］.生态学报，2012，32（20）：6376-6386.

[15] 沈健，何宗明，董强，等.不同处理方式下湿地松人工林土壤呼吸及温度敏感性变化［J］.西北林学院学报，2023， 38（5）：10-18.

[16] 夏国威，汪東方，朱涛，等.氮添加和凋落物去除对黔中喀斯特地区柳杉人工林土壤呼吸的影响［J］.生态学报，2023，43（20）：8587-8597.

[17] 张军，刘婷，李安迪，等.不同苔藓斑块对亚高山针叶林土壤呼吸和有机碳累积的影响［J］.山地学报，2019，37（1）：21-29.

[18] 胡宜刚，冯玉兰，张志山，等.沙坡头人工植被固沙区生物结皮-土壤系统温室气体通量特征［J］.应用生态学报，2014，25（1）：61-68.

基金资助

内蒙古师范大学基本科研业务费专项资金资助项目“降水格局改变对生物结皮碳交换的影响研究”(2022JBQN089)

“内蒙古自治区高等学校蒙古高原生物多样性保护与可持续利用重点实验室建设”(2022JBTD010)

无穷维哈密顿系统及其算法应用教育部重点实验室开放课题资助项目“黄河流域‘几字弯’生态修复研究”(2023KFYB04)