外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗生长及抗氧化能力的影响

Effects of exogenous trehalose on growth and antioxidant capacity of tomato seedlings under salt stress

摘要

目的 探究外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗生长和抗氧化机制的影响。 方法 以番茄（Solanum Lycopersicum L.‘Ailsa-Craig’）幼苗为材料，叶面喷施不同浓度的海藻糖溶液预处理2 d后进行盐胁迫，胁迫7 d后测定株高、茎粗等形态指标及相对电导率、丙二醛（MDA）和过氧化氢（H₂O₂）含量等生理指标。 结果 不同浓度的海藻糖预处理有利于盐胁迫下番茄幼苗的生长，以10 mmol/L预处理效果最佳。与盐胁迫相比，10 mmol/L海藻糖处理下番茄株高和茎粗分别增长了28.8%和15.3%；鲜质量和干质量分别增加了15.4%和20.5%；叶面积和总根长增加了23.6%和23.1%。与盐胁迫相比，经过10 mmol/L预处理的番茄叶片相对电导率显著降低了11.4%；超氧阴离子（O₂^-·）、H₂O₂ 和MDA含量分别降低了17.8%、40.4%和26.6%。盐胁迫下，10 mmol/L海藻糖预处理过的番茄幼苗的抗氧化酶（SOD，POD，CAT和APX）活性均显著升高，抗氧化剂（ASA和GSH）含量分别显著升高了24%和7%。 结论 10 mmol/L的海藻糖预处理能显著提高番茄幼苗的抗氧化能力来缓解盐胁迫对番茄幼苗的氧化损伤，从而提高番茄幼苗的耐盐性。

Abstract

Objective The aim of this study was to investigate the effects of exogenous trehalose on the growth and antioxidant capacity of tomato seedlings under salt stress. Method Tomatoes （Solanum lycopersicum L.‘Ailsa-Craig’） were sprayed with different concentrations of trehalose.After 2 days of pre-treatment，salt stress was applied.After 7 days of salt stress，plant height，stem diameter and other morphological indices as well as relative conductance，MDA and H₂O₂ content and other physiological indices of tomato seedlings were determined. Result Different concentrations of trehalose pretreatment were beneficial for the growth of tomato seedlings under salt stress，10 mmol/L trehalose concentration being the best.Compared with the salt stress group，the plant height and stem diameter of tomato seedlings under 10 mmol/L trehalose concentration increased by 28.8% and 15.3%，respectively.Fresh weight and dry weight increased significantly by 15.4% and 20.5%，respectively.Leaf area and total root length increased by 23.6% and 23.1%，respectively.Compared to salt stress，the conductivity of tomato pretreated with 10 mmol/L trehalose decreased significantly by 11.4%.The contents of O₂^-•，H₂O₂ and MDA were all lowest at the concentration of 10 mmol/L trehalose，which were 17.8%，40.4% and 26.6% lower，respectively，than in the salt stress group.The activities of SOD，POD，CAT and APX under 10 mmol/L trehalose treatment were significantly higher than those under salt stress.The contents of ASA and GSH in tomato leaves were significantly increased by 24% and 7%，respectively. Conclusion The concentration of trehalose at 10 mmol/L could significantly increase the activity of antioxidant capacity of tomato seedlings and alleviate the oxidative damage under salt stress，can improve the salt tolerance of tomato seedlings.

Graphical abstract

关键词

海藻糖 / 盐胁迫 / 番茄幼苗 / 生长发育 / 抗氧化能力

Key words

trehalose / salt stress / tomato seedlings / growth and development / antioxidant capacity

盐胁迫是限制农业生产力的最重要的环境问题之一，特别是在干旱、半干旱地区^［1］。土壤和灌溉用水中的盐分会对植物的生长发育带来一系列的危害，但随着干旱地区和半干旱地区的灌溉需求日益增加，这种情况也逐渐恶化^［2-3］。在全世界范围内，大约8亿hm²的耕地都受到了盐分的影响^［4］。高盐分的土壤会影响植物生长和发育过程中相关的生理活动，如营养缺乏、发生渗透胁迫、毒性离子吸收、活性氧产生以及抗氧化防御等等^［5-7］。在植物的生长发育过程中，膜结构和功能的完整性是控制离子吸收、运输和分配的首要条件^［8］。番茄（Solanum lycopersicum）富含丰富的营养物质，是人们日常饮食中的重要蔬菜来源。同样，作为重要的经济作物，番茄对盐的敏感程度较高^［9］，过高的盐分会对番茄的产量及质量等带来巨大的危害。

海藻糖是一个由2个葡萄糖分子构成的稳定的非还原性二糖。首次在黑麦的麦角菌中由Wigger等人发现 ^［10］。海藻糖已被证实存在于各种各样的生物体内，有着多种功能。例如可以作为能量和碳来源；作为蛋白质和膜的稳定剂和保护剂，免受各种应激条件（干燥、冷和氧化等）的影响；作为生长调节剂调节植物的生长和发育过程等等^［11］。研究发现，外源施用海藻糖可以促进百合鳞茎的形成^［12］。由于海藻糖可以作为一种渗透保护剂，所以可利用外源的海藻糖来研究其在逆境条件下对植物的保护功能。研究发现，外源海藻糖能在水分胁迫下显著提高萝卜根鲜质量和抗氧化酶的活性以及降低了丙二醛的含量，有效改善了萝卜根的酶和抗氧化系统^［13］。外源海藻糖还可以缓解水稻的盐胁迫^［14］、玉米的干旱胁迫^［15］和小麦的热缺水胁迫^［16］等非生物胁迫的不利影响。但关于海藻糖对番茄在盐胁迫的缓解作用鲜有报道。

番茄（Solanum lycopersicum）是人们生活中一种重要的作物，因此研究如何提高番茄的耐盐性是尤为重要的^［17］。本研究以番茄为试验材料，通过测定不同浓度外源海藻糖处理的番茄幼苗在盐胁迫下的生理指标，探究海藻糖在番茄幼苗应对盐胁迫时的作用，旨在减轻农作物在较高盐分土壤栽培中的损失，提高在不利条件下农作物的经济效益。

1 材料与方法

1.1 试验材料

本试验材料为番茄（Solanum Lycopersicum L.‘Ailsa-Craig’）。选择籽粒饱满的种子于培养皿内，加入0.5%的次氯酸钠溶液，消毒15 min，用蒸馏水清洗种子后倒入150 mL锥形瓶内，并加入适量蒸馏水。在28 ℃、180 r/min的摇床上进行催芽2~3 d，每天更换蒸馏水。种子发芽后，播种在以蛭石∶珍珠岩=3∶1为基质的穴盘内，使其生长14 d左右，每3 d浇一次水。种子萌发至两片子叶时，移入1/2的霍格兰营养液中进行水培1周，一周后更换为全营养液继续培养至四叶一心，用于后续试验。培养箱光照强度为12 000 lx；白天温度为（25±2）℃，持续14 h；夜间温度为（20±2）℃，持续10 h；相对湿度为70%。

1.2 试验设计

在番茄幼苗生长至四叶一心时，挑选长势一致的番茄幼苗进行处理。先用不同浓度的海藻糖溶液进行叶面喷施预处理，连续喷施2 d，每次以叶面均匀附着一层小水珠并且不滴落为准，对照喷施蒸馏水。海藻糖浓度参照Mostofa等^［18］的方法选取为5、10、15和20 mmol/L。然后将预处理2 d的番茄幼苗移栽到含有150 mmol/L的NaCl溶液^［19］中，处理7 d后进行相应指标测定。试验处理为：Hoagland营养液（CK）、150 mmol/L^{NaCl（盐胁迫）、5 mmol/L海藻糖溶液+NaCl、10 mmol/L海藻糖溶液+NaCl、 15 mmol/L海藻糖溶液+NaCl、 20 mmol/L海藻糖溶液+NaCl。每个处理15株幼苗，设置3个重复。}

1.3 测定指标与方法

生长指标测定：用直尺测量幼苗茎基部到顶端生长点的直线距离作为株高。用游标卡尺测量茎粗；将植株用蒸馏水冲洗干净，滤纸擦干后分别称量整个植株的鲜质量；将植株放置于烘箱内，用105 ℃杀青15 min后再用80 ℃烘干至恒质量，称取其干质量；用叶面积扫描仪（YMJ-C，浙江托普有限公司，中国）测量单个植株的整株叶片总面积。将处理后的番茄幼苗切去地上部分后，用蒸馏水清洗干净根部后用根系扫描仪（STD4800，加拿大）扫描根系，用根系分析软件 Win RHIZO 5.0（Regent instruments，Inc.Quebec city，加拿大）分析每个植株的总根长。

生理指标测定：使用电导仪测定电导率；丙二醛（Malondialdehyde，MDA）含量采用硫代巴比妥酸（TBA）法测定^［20］； 超氧化物歧化酶（Superoxide dismutase，SOD）活性测定采用氮蓝四唑法^［21］；过氧化物酶（Peroxidase，POD）活性测定采用愈创木酚法^［22］；过氧化氢酶（Catalase，CAT）和抗坏血酸过氧化物酶（Ascorbate peroxidase，APX）活性测定采用分光光度法^［23］；抗坏血酸（ascorbic acid，ASA）含量、还原谷胱甘肽（Glutathione，GSH）含量、过氧化氢（Hydrogen peroxide，H₂O₂）含量、超氧阴离子（O₂^-·）含量测定采用分光光度法。

1.4 数据分析

采用Excel 2010和SPSS 22.0软件进行数据处理和图表绘制，采用Duncan检验对各处理间进行差异显著性分析。

2 结果与分析

2.1 外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗生长的影响

如图1-A所示，盐胁迫显著抑制了番茄幼苗的株高和茎粗。与CK相比，盐胁迫下番茄幼苗的株高和茎粗分别下降了35.4%和15%。相比盐胁迫处理，5、15、20 mmol/L的海藻糖预处理的番茄株高和茎粗均呈增加趋势，但未达显著水平。当海藻糖浓度为10 mmol/L时，番茄幼苗的株高和茎粗与盐胁迫处理相比分别显著增加了28.8%和15.3%。因此，当海藻糖浓度为10 mmol/L时能显著缓解盐胁迫对番茄幼苗株高和茎粗的抑制作用。

盐胁迫显著抑制了番茄幼苗鲜质量与干质量，如图1-B所示。胁迫7 d后，与CK相比鲜质量与干质量分别降低了28%和25%。经过不同浓度的外源海藻糖预处理后，幼苗的鲜质量和干质量呈现先增加后降低的趋势。与盐胁迫相比，5 mmol/L的海藻糖处理增加了幼苗的鲜质量和干质量，但结果并不显著。当海藻糖浓度为15、20 mmol/L时，幼苗的鲜质量和干质量与盐胁迫相比无显著差异。其中，10 mmol/L海藻糖处理的番茄幼苗鲜质量和干质量达到最大值，显著大于盐胁迫处理。

盐胁迫下，不同浓度海藻糖预处理对番茄幼苗叶面积和总根长的影响如图1-C所示。与CK相比，盐胁迫下幼苗的叶面积显著降低了25.3%。5和10 mmol/L的海藻糖处理幼苗的叶面积显著高于盐胁迫处理，15、20 mmol/L的海藻糖处理的叶面积与盐胁迫相比差异不显著。与NaCl胁迫相比，10 mmol/L海藻糖处理的幼苗叶面积显著增加了23.6%，表明10 mmol/L海藻糖能显著缓解盐胁迫对番茄幼苗叶面积的抑制作用。单独盐胁迫处理下幼苗的根长与对照相比显著降低。经过不同浓度海藻糖处理后，10 mmol/L的海藻糖对盐胁迫下总根长的缓解作用最为显著，与盐胁迫相比增加了23.1%。5、15、20 mmol/L浓度处理下对盐胁迫下幼苗总根长的缓解作用不显著。结果表明，适宜浓度的海藻糖可以提高番茄的耐盐能力，促进盐胁迫下番茄幼苗的生长，提高叶面积和总根长，且以10 mmol/L的海藻糖浓度效果最佳。

2.2 外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗叶片膜透性的影响

相对电导率是衡量植物耐盐性的重要指标，而MDA是脂质氧化的终产物，反映了膜脂过氧化程度。在植物遭受逆境胁迫后，这两项指标可以间接的反应出植物膜系统的受损程度。由图2可知，单独盐胁迫处理下番茄幼苗叶片的相对电导率和MDA含量明显增加，与CK相比分别增加了18.4%和31.7%。与盐胁迫处理相比，5、10、15、20 mmol/L海藻糖处理下叶片的相对电导率均显著降低。与盐胁迫处理相比，10、15、20 mmol/L处理下幼苗的MDA含量显著降低，分别降低了32.5%、26.6%和15%。但5 mmol/L海藻糖处理的降低效果不显著。相对电导率和MDA含量均在10 mmol/L的海藻糖处理下呈现最小值。综上，盐胁迫使番茄幼苗细胞膜受到损伤，10 mmol/L的海藻糖能有效缓解盐胁迫对幼苗细胞膜造成的伤害。

2.3 外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗活性氧含量（O₂^-·和H₂O₂）的影响

如图3所示，盐胁迫下番茄幼苗产生了过量的活性氧（O₂^-·和H₂O₂）。与CK相比，盐胁迫下O₂^-·产生速率显著增加了21.2%。与盐胁迫相比，经过不同浓度的海藻糖预处理后的番茄幼苗的O₂^-·产生速率均有所降低，其中在10 mmol/L的浓度下显著降低了17.8%。当海藻糖浓度为5、15、20 mmol/L时，与盐胁迫相比均未达到显著水平。

与对照相比，盐胁迫下番茄幼苗叶片的H₂O₂含量显著增加了52.2%。与盐胁迫相比，5、10、15 mmol/L的海藻糖处理的番茄幼苗叶片H₂O₂含量分别显著降低了17.1%，40.4%和10%，而20 mmol/L浓度下差异并不显著。以上结果表明，10 mmol/L的海藻糖能够显著减轻盐胁迫下番茄幼苗叶片内的活性氧积累。

2.4 外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗抗氧化酶活性的影响

与CK相比，盐胁迫下SOD、 POD和APX酶活性分别显著升高了35.9%、27.4%和23.4%，CAT活性下降了34.6%（图4）。经过不同浓度的海藻糖预处理后，SOD、POD和CAT酶活性呈现先升高后下降的趋势，APX活性呈现先下降后上升再下降的趋势。在10 mmol/L的海藻糖处理下达到最佳水平。与盐胁迫处理相比，10 mmol/L海藻糖处理后的SOD、POD、CAT和APX酶活性分别升高了37.7%、33.5%、53.7%和9.0%。结果表明，海藻糖可以通过提高抗氧化酶的活性从而缓解盐胁迫对番茄幼苗造成的氧化损伤，且以10 mmol/L浓度为最佳。

2.5 外源海藻糖对盐胁迫下番茄幼苗抗氧化剂含量的影响

研究结果表明，番茄幼苗在盐胁迫下叶片的ASA含量与对照组相比显著升高（图5）。与盐胁迫相比，5、10、15 mmol/L海藻糖处理下叶片的ASA含量分别显著增加了16%、24%、16%。当海藻糖浓度为20 mmol/L时，与盐胁迫处理相比无显著差异。从图5可以看出，与CK相比，盐胁迫下叶片的GSH含量显著增加。与NaCl处理相比，5、10、15、20 mmol/L海藻糖处理下的GSH含量呈现先增加后降低的趋势，但均高于盐胁迫处理。当海藻糖浓度为10 mmol/L时，番茄叶片GSH含量达到最大值。

3 讨论

土壤盐碱化已成为限制世界农业发展的主要问题之一。土壤中过高的盐分会带来环境污染，影响农作物的生产力等。植物一旦遭受到盐胁迫后，体内会发生一系列的变化，如：生长发育变缓，Na⁺/K⁺离子失衡，活性氧积累导致细胞膜受损等^［1］。由高盐分引起的渗透和氧化胁迫分别代表了毒性的初级和次级阶段，植物在不同的时间做出不同的反应^［24］。糖在许多生物中对抗非生物胁迫起着重要的生理作用^［24］。然而，在高等植物中，它的确切作用尚不清楚，尽管一些数据表明，海藻糖在非生物胁迫中具有保护作用，但作用途径并不清楚。本研究旨在探讨外源海藻糖在提高番茄幼苗的耐盐性是通过提高抗氧化能力这一途径实现的。

有大量研究表明，对番茄幼苗施加不同浓度的NaCl可显著抑制其株高、叶面积、总根长等生理指标^［7］。研究表明，低剂量的海藻糖能减轻作物因各种非生物胁迫引起的生理生化紊乱，延缓叶片脱落，促进开花。外施海藻糖也能上调受环境胁迫的植物的应激反应基因^［25］。Garg等^［26］研究发现向水稻中添加低浓度的海藻糖可以减轻水稻在盐胁迫中的损害，植物的生长抑制受到缓解。Shafiq等^［13］报道了叶面喷施海藻糖以及海藻糖预处理萝卜，这两种方式都能在水分胁迫下显著降低根部MDA含量，提高地下部分鲜质量以及抗氧化酶的活性。Mostofa等^［27］发现经过48 h，10 mmol/L海藻糖预处理水稻幼苗，显著缓解了Cu和盐诱导的毒性症状以及抑制了MDA积累，SOD活性等。在本试验中，150 mmol/L的NaCl胁迫处理的番茄幼苗受到显著的抑制作用，其株高、茎粗、鲜质量、干质量、叶面积和总根长显著降低，但在外源海藻糖的作用下，番茄幼苗生长有了增加趋势且在浓度为10 mmol/L时效果最佳，这与Mostofa等^［18］的研究结果一致。因此，我们可以得出，外源施加低浓度的海藻糖可以缓解盐胁迫对番茄幼苗生长发育的抑制作用，且以10 mmol/L的海藻糖浓度缓解效果最佳。

盐胁迫通常通过ROS的产生导致氧化应激。增加的ROS刺激脂质过氧化，脂质过氧化被认为是盐诱导的膜氧化损伤的潜在生物标志物，导致电解质泄漏，膜通透性丧失，膜蛋白和离子通道功能障碍^［28-30］。在本试验中，盐胁迫导致了O₂^-·和H₂O₂的急剧积累，并伴随着电导率和MDA含量的增加，表明了番茄叶片组织中在盐胁迫下有明显的氧化损伤。然而，在经过海藻糖预处理后的幼苗遭受到盐胁迫后降低了ROS的生成。这可能是通过海藻糖介导的清除ROS，稳定膜或调节参与清除ROS的抗氧化机制来实现的。有大量的研究表明，外源海藻糖可以降低盐胁迫和高温胁迫下水稻和小麦幼苗的MDA水平^{［14，16］}。柳福智等^［31］研究发现，NaCl和NaHCO₃胁迫下甘草幼苗中的MDA含量可以通过外源海藻糖来降低。本试验得出，在经过不同浓度海藻糖预处理后，降低了电导率和MDA含量以及超氧阴离子和过氧化氢的含量，在10 mmol/L的浓度下，这4种指标的含量与CK相接近，说明海藻糖可以缓解植物在盐胁迫下受到的氧化损伤。当海藻糖浓度逐渐增大时，盐胁迫下对植物的生长发育均有所缓解，但是结果并不显著。当海藻糖浓度为15、20 mmol/L时，番茄幼苗的叶片膜透性以及活性氧含量与其他低浓度相比，略微有所上升但均低于盐胁迫。这表明当海藻糖浓度较低时，可以通过增强活性氧的清除能力以及抗氧化酶活性缓解胁迫导致的氧化损伤，但当海藻糖浓度逐渐升高时，这种能力逐渐下降，对植物的缓解作用也逐渐变小，甚至可能到达更高浓度时，海藻糖也可能作为一种胁迫对植物带来伤害。

非生物胁迫导致活性氧在植物体内积累，并导致大量细胞成分受损，严重影响植物的生长。植物能够通过SOD、POD以及CAT等复杂的抗氧化系统来减轻和修复损伤^［32］。在植物细胞中，SOD是对ROS的第一个防御机制，通过将O₂^-·转化为H₂O₂来保护细胞，而H₂O₂随后被CAT和其他过氧化物酶，如POD和APX酶等清除。这些抗氧化酶活性的高低与植物的耐盐程度有关，它们使植物体内的活性氧代谢处于动态平衡，从而抵御活性氧自由基对细胞的毒害^［33］。本试验中SOD、POD以及APX酶活性升高，CAT酶活性降低，描述了盐胁迫下番茄幼苗H₂O₂积累的主要原因。但在海藻糖预处理下，这几种酶的活性均有所增强，从而减轻活性氧对植物的伤害，进一步提高了番茄幼苗的耐盐性。

当植物在逆境中ROS水平升高时，植物细胞中非酶促抗氧化剂，如ASA和GSH的产生增强，对于减少ROS诱导的氧化应激至关重要。这些抗氧化剂的同步作用驱动ASA-GSH循环，以保护细胞免受ROS毒性^［34］。Christou等^［35］报道了在盐和非离子渗透胁迫下，NaHS预处理草莓植株的抗坏血酸氧化还原和谷胱甘肽氧化还原状态增加。本研究发现，盐胁迫导致番茄叶片中ASA和GSH含量显著增加，从而破坏ROS解毒机制，导致氧化应激增加。另一方面，海藻糖预处理幼苗的ASA和GSH含量的增加，增强了番茄幼苗对活性氧的解毒作用，从而减少了幼苗的氧化损伤。

4 结论

经过海藻糖预处理的番茄幼苗在盐胁迫下的各项生理指标均优于对照，并在10 mmol/L的浓度下提高番茄耐盐性的效果最为显著。表明适宜浓度的海藻糖在促进植物抵御逆境、保护膜系统、提高幼苗抗氧化能力等方面有着显著的效果。因此，海藻糖对于高盐逆境下植物的生长有一定的促进和保护作用，可以提高植物的抗盐性。

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基金资助

国家自然科学基金项目(31860568)

国家自然科学基金项目(31560563)

国家自然科学基金项目(31160398)

国家自然科学基金项目(32072559)

国家重点研发项目(2018YFD1000800)

甘肃省高等教育研究基金项目(2018C-14)

甘肃省高等教育研究基金项目(2019B-082)

甘肃省自然科学基金项目(1606RJZA073)

甘肃省自然科学基金项目(1606RJZA077)