外源NO和SA处理对玉米苗期盐胁迫的缓解效应

Mitigating effects of exogenous NO and SA on salt stress in maize seedlings

摘要

目的 探讨外源一氧化氮（NO）和水杨酸（SA）单独及复配施用对盐胁迫下玉米幼苗表型及抗氧化特性的调控效应。 方法 本研究以盐敏感自交系PH4CV为试验材料，在苗期以180 mmol/L NaCl溶液作为胁迫条件，设置两个对照蒸馏水（CK⁺）、盐胁迫（CK^-），盐胁迫下单独和复配根施不同浓度外源NO供体硝普纳（SNP）和SA，旨在探讨SNP和SA对玉米苗期盐胁迫的缓解效应。 结果 与盐处理相比，根施1/2×（0.05 mmol/L^{SNP+0.5 mmol/L SA）对PH4CV的各指标有显著提高作用（P<0.05），其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了64.83%、73.00%、73.81%、71.43%、58.63%，CAT、POD、SOD活性分别增加了69.60%、22.40%、32.90%。然而根施0.05 mmol/L SNP其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了61.62%、72.64%、67.65%、62.50%、58.63%，CAT、POD、SOD活性分别增加了32.14%、20.47%、5.69%，根施0.5 mmol/L SA其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了63.27%、68.68%、70.67%、68.97%、57.13%，CAT、POD、SOD活性分别增加了44.93%、3.76%、21.76%。 结论 单独和复配施用最佳浓度的外源SNP和SA均可缓解PH4CV受到的盐胁迫，且以复配处理效果更好，说明复配根施SA和SNP在提高玉米幼苗抗盐能力方面具有协同增效作用。}

Abstract

Objective To investigate the regulatory effects of exogenous nitric oxide (NO) and salicylic acid (SA) on the phenotype and antioxidant properties of maize seedlings under salt stress. Method In this study，the salt-sensitive inbred line PH4CV was used as the test material.At the seedling stage，180 mmol/L NaCl solution was used as the stress condition.Two controls，distilled water (CK⁺) and salt stress (CK^-)，were established. Result Compared with salt treatment，root application of 1/2×(0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/L SA) significantly increased the indices of PH4CV (P<0.05): seedling length，root length，above-ground fresh weight，below-ground fresh weight and root number increased by 64.83%，73.00%，73.81%，71.43% and 58.63%，respectively.The activities of CAT，POD and SOD increased by 69.60%，22.40% and 32.90% respectively.However，seedling length，root length，aboveground fresh weight，underground fresh weight and root number of 0.05 mmol/L SNP increased by 61.62%，72.64%，67.65%，62.50% and 58.63%，respectively，and the activities of CAT，POD and SOD increased by 32.14%，20.47% and 5.69%，respectively.Seedling length，root length，aboveground fresh weight，underground fresh weight and root number at 0.5 0.5 mmol/L SA increased by 63.27%，68.68%，70.67%，68.97% and 57.13% respectively，while CAT，POD and SOD activities increased by 44.93%，3.76% and 21.76% respectively. Conclusion Both single and combined application of exogenous SNP and SA at optimal concentrations could alleviate salt stress on PH4CV，and the combined treatment had a better effect，indicating that the combined application of SA and SNP had a synergistic effect in improving salt resistance of maize seedlings.

Graphical abstract

关键词

玉米 / 一氧化氮 / 水杨酸 / 盐胁迫 / 协同增效

Key words

maize / nitric oxide / salicylic acid / salt stress / coordination efficiency

Author summay

万文华，硕士研究生。E-mail：[e-mail]

玉米（Zea mays L.），禾本科玉蜀黍属，是与小麦、水稻并列的世界三大粮食作物之一，同时在饲料、医药和生物质能等方面具有重要作用^［1］，但是玉米生产受到盐胁迫的制约，导致玉米地上和地下生物量减少、产量下降。据统计，目前我国盐碱地总面积超过3 000万hm²，已利用超过600万hm²，未加利用的有2 000万hm²以上^［2］。因此，研究外源缓解物质，对我国盐碱地的充分利用、提高玉米产量具有重要的意义。玉米的耐盐机制比较复杂，与之对应的性状指标也比较多，王丽红等^［3］指出SOD、POD、CAT是植物体内酶促防御系统的3个重要保护酶，它们能有效分解体内活性氧自由基（ROS），从而使玉米幼苗免受盐胁迫伤害，常用作反映植物抵抗逆境胁迫的生理指标，其中，植物体内SOD可将O^2-·还原为H₂O₂，而后POD、CAT又将H₂O₂彻底分解，进而提高植物抗逆性的能力^［4-5］。张春宵等^［6］研究指出，地上部鲜质量、地下部鲜质量、苗长、根长等可作为玉米苗期耐盐性评价的指标。研究表明玉米^［7］、高粱^［8］和粟类^［9］等作物幼苗期和生长后期的耐盐性基本一致，因此，本研究在幼苗期采集相关指标进行综合评价。为缓解盐胁迫对玉米幼苗造成的伤害，不少外源物质已被广泛使用，如一氧化氮（Nitric oxide，NO）^［10］、水杨酸（Salicylic acid，SA）^［11］、茉莉酸甲酯^［12］、2，4-表油菜素内脂^［13］、生长素^［14］等，其中一氧化氮和水杨酸是植物体内普遍存在的两种小分子信号物质，且均在植物抵抗盐胁迫中起重要作用。朱营营等^［15］研究了外源NO对盐胁迫下花生幼苗生长的影响，发现在150 mmol/L NaCl胁迫下，250 μmol/L的SNP能显著提高花生体内抗氧化酶活性，同时增加花生幼苗的苗长、鲜质量。陈花等^［16］研究了外源NO对盐胁迫下沙打旺种子萌发和幼苗生长的影响，结果发现0.3%盐胁迫下，120 μmol/L的SNP明显减轻了盐对沙打旺幼苗的胁迫。华智锐等^［17］研究了外源水杨酸对100 mmol/L^{NaCl胁迫下桔梗幼苗生理生化指标的影响，发现根施0.5 g/L的外源SA能够有效减轻盐胁迫对桔梗幼苗生长的抑制程度，显著提高叶片中SOD、POD、CAT的活性。曹林山等［18］研究了120 mmol/L NaCl胁迫下，外源水杨酸对四季锦带生理特性的影响，结果发现1.2 mmol/L的外源SA在改变四季锦带抗盐胁迫生理特性上具有缓解作用。目前外源SNP和SA对玉米盐胁迫缓解效应的研究主要集中在单独施用方面，关于NO和SA复配缓解的研究报道较少。为此，本研究以盐敏感自交系PH4CV为试材，在180 mmol/L NaCl胁迫下，研究单独和复配根施SA和SNP对玉米幼苗表型及抗氧化特性的调控效应，以期为利用外源物质缓解盐胁迫提供理论依据和新思路。}

1 材料与方法

1.1 试验材料

以甘肃农业大学农学院玉米课题组提供的盐敏感自交系PH4CV为试材，用NaCl模拟盐胁迫，硝普纳和水杨酸作为外源缓解物质。

1.2 试验方法

1.2.1 试验材料处理

选取色泽正常、整齐一致的玉米种子用蒸馏水浸泡12 h，使用1 600 mL，180 mmol/L的NaCl溶液拌3 200 g蛭石，搅拌均匀后将蛭石分别盛装在8个10 cm×10 cm×10 cm的塑料营养钵中。每个营养钵点播5粒种子，播种完成后放入人工气候箱培育，培养箱内的光强为600 μmol/（s·m²），昼夜温度（25±2）℃/（20±2）℃，相对湿度60%~80%，光处理12 h/d，暗处理12 h/d。每2 d根施50 mL相应处理液，在3叶期（约12 d）进行相关指标测定，每个处理3次重复。

1.2.2 处理液的配置

依据孙德智等^［19］的方法，用蒸馏水、NaCl、一氧化氮供体硝普纳（SNP）、水杨酸进行处理液的配置。共设16个处理，其中SNP、SA单独配置各设8个处理，分别为蒸馏水（CK⁺）、盐胁迫（CK^-）和浓度梯度为N₁~N₆的SNP处理液、浓度梯度为S₁~S₆的SA处理液（表1）。

1.2.3 相关性状测定

在3叶期（约12 d）时，用蒸馏水冲洗干净玉米幼苗根系的蛭石，参照陈奋奇等^［20］的方法测定苗长（Seedling length，SL）、根长（Root length，RL）、根数（Root number，RN）、地上鲜质量（Upper ground weight，UGW）、地下鲜质量（Ground fresh weight，GFW）。取玉米幼苗的根系，用愈创木酚法测定过氧化物酶（POD）活性，紫外吸收法测定过氧化氢酶（CAT）活性，氮蓝四唑光还原法测定超氧化物歧化酶（SOD）活性^［21］。各指标均设置3次重复，取均值。

1.2.4 模糊隶属函数综合评价

为方便评价外源SNP和SA缓解盐胁迫的效果，本研究采用多指标模糊隶属函数法对不同外源物质处理进行了综合评价，隶属函数计算公式如下所示：

U_ij =（X_ij -X_ijmin）/（X_ijmax-X_ijmin）

式中：U_ij表示i处理下第j指标的隶属值，X_ij 表示第i处理下第j指标的测定值，X_ijmin与X_ijmax表示所有处理下第j指标的最小值与最大值。以不同处理下各指标隶属函数值的算数平均数作为最终评价D值进行比较，值越大则表示外源SNP和SA缓解盐胁迫的效果越好。

1.3 数据统计与分析

采用Excel 2016对试验数据进行整理并用SPSS 21的Duncan法进行差异显著性分析。

2 结果与分析

2.1 盐胁迫下外源SNP对玉米幼苗生长的影响

由表2可知，与盐处理相比，根施0.05 mmol/L的SNP对PH4CV的各指标有显著提高作用（P<0.05），其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了67.44%、56.01%、56.18%、36.67%、60.02%，CAT、POD、SOD活性分别增加了32.79%、13.38%、21.10%。为进一步筛选最佳缓释浓度，采用多性状模糊隶属函数法对8个处理下各指标的隶属函数值进行了综合评价（表3），其综合评价值介于0.23~0.87。根据D值将8个处理进行了排列，具体表现为N₂>CK⁺>N₃>N₁>N₄>N₅>CK^->N₆，说明盐胁迫下，根施2 mmol/L的SNP会抑制幼苗的生长，0.01~1 mmol/L的SNP均有缓解作用，且0.05 mmol/L的SNP缓解效果最好。

2.2 盐胁迫下外源SA对玉米幼苗生长的影响

由表4可知，与盐处理相比，根施0.5 mmol/L的SA对PH4CV的各指标有显著提高作用（P<0.05），其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了68.34%、87.38%、85.54%、79.55%、80.35%，CAT、POD、SOD活性分别增加了18.35%、30.00%、25.27%。为进一步筛选最佳缓释浓度，采用多性状模糊隶属函数法对8个处理下各指标的隶属函数值进行了综合评价（表5），其综合评价值介于0.22~0.89。根据D值将8个处理进行了排列，具体表现为S₄>S₃>CK⁺>S₂>S₁>S₅>CK^->S₆，这说明盐胁迫下，根施2 mmol/L的SA会抑制幼苗的生长，0.05~1 mmol/L的SA均有缓解作用，且0.5 mmol/L的SA缓解效果最好。

2.3 盐胁迫下外源SNP和SA复配处理对玉米幼苗生长的影响

由2.1和2.2可知，SNP和SA的最佳缓释浓度分别为0.05 mmol/L、0.5 mmol/L。根据最佳缓释浓度进行复配处理液的配置，设8个处理分别为蒸馏水（CK⁺）、盐胁迫（CK^-），浓度梯度为Z₁~Z₆的SNP和SA复配处理液（表6）。由表7可知，与盐处理相比，根施1/2×（0.05 mmol/L^{SNP+0.5 mmol/L SA）对PH4CV的各指标有显著提高作用（P<0.05），其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了53.18%、70.60%、63.64%、59.74%、54.57%，CAT、POD、SOD活性分别增加了67.84%、14.01%、32.99%。为进一步筛选最佳缓释浓度，采用多性状模糊隶属函数法对8个处理下各指标的隶属函数值进行了综合评价（表8），其综合评价值介于0.14~0.91。根据D值将8个处理进行了排列，具体表现为Z₃> Z₂ >Z₆ > CK+> Z₅ > Z₁ > Z₄ >CK-，由此可知盐胁迫下，根施1/8×（0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/LSA）~（0.05 mmol/LSNP+0.5 mmol/LSA）均有缓解作用，且1/2×（0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/LSA）缓解效果最好。}

2.4 SNP和SA对盐胁迫下PH4CV表型及抗氧化酶的影响

由2.1、2.2和2.3可知，SNP与SA单独施加时最佳缓释浓度分别为0.05 mmol/L、0.5 mmol/L，SNP和SA复配施加时最佳缓释浓度为1/2×（0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/L^{SA）。根据以上最佳缓释浓度进行处理液的配置，设5个处理分别为蒸馏水（CK+）、盐胁迫（CK-）、0.05 mmol/LSNP（N₂）、0.5 mmol/L SA（S₄）、1/2×（0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/L SA）（Z₃）。由图1可知，与蒸馏水处理相比，180 mmol/LNaCl胁迫处理显著降低了玉米幼苗的各表型参数，提高了抗氧化酶活性。与盐处理相比，根施1/2×（0.05 mmol/LSNP+0.5 mmol/L SA）对PH4CV的各指标有显著提高作用（P<0.05），其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了64.83%、73.00%、73.81%、71.43%、58.63%，CAT、POD、SOD活性分别增加了69.60%、22.40%、32.90%。然而根施0.05 mmol/L SNP其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了61.62%、72.64%、67.65%、62.50%、58.63%，CAT、POD、SOD活性分别增加了32.14%、20.47%、5.69%，根施0.5 mmol/LSA其苗长、根长、地上鲜质量、地下鲜质量、根数分别增加了63.27%、68.68%、70.67%、68.97%、57.13%，CAT、POD、SOD活性分别增加了44.93%、3.76%、21.76%。采用多性状模糊隶属函数法对5个处理下各指标的隶属函数值进行了综合评价（表9），其综合评价值介于0.13~0.94。根据D值将5个处理进行了排列，具体表现为Z₃ > N₂ > S₄ >CK+>CK-，说明SNP、SA单独和复配处理均能不同程度促进玉米幼苗各生长参数的提高，且以复配处理效果最好，证明复配根施SA和SNP在提高玉米幼苗抗盐能力方面具有协同增效作用。}

3 讨论

3.1 外源SNP、SA单独施加对盐胁迫下玉米幼苗生长的影响

NO和SA作为重要的信号传导分子，参与植物生长发育的各个生理过程，与植物的形态建成和抗氧化调控密切相关^［22］。狄红艳^［23］、高山^［24］证实了适当浓度外源NO、SA可以缓解NaCl对玉米幼苗造成的胁迫效应，而且NO、SA的这种作用存在明显的剂量效应。本研究发现，SNP、SA处理对盐胁迫下玉米幼苗具有明显的保护作用，可以促进玉米幼苗的形态建成以及3种保护酶活性的增加。另外，SNP、SA虽然能提高玉米幼苗对盐胁迫的抗性，但并不是随SNP、SA浓度的增加，玉米对盐胁迫的抗性就越强，NO、SA的这种作用存在明显的剂量效应，其中以0.05 mmol/L SNP、0.5 mmol/L^{SA处理效果最为显著。这与低浓度的SNP能够缓解盐胁迫对甜瓜幼苗生长的抑制作用［25］和低浓度的NO可以提高中华常春藤抗盐性［26］以及低浓度的SA对盐胁迫下白及幼苗的生长具有缓解作用［11］的研究结果相似。王芳等［27］、曾丽萍等［28］ 、刘建福等［29］研究也表明，NO、SA的这种作用存在明显的剂量效应，适宜浓度的外源NO、SA对盐胁迫下玉米幼苗具有保护作用。}

3.2 外源SNP和SA复配施加对盐胁迫下玉米幼苗表型及抗氧化酶的影响

SA与NO的信号应答途径并非孤立的，二者在很多抗逆反应中存在交互作用。张倩等^［30］研究发现SA能够诱导拟南芥中NO的合成，而且在一定时间和范围内NO合成量随SA浓度的升高而增加。孙德智等^［31］研究了盐胁迫下番茄幼苗气体交换和天线色素吸收光能利用的影响，结果表明在100 mmol/L NaCl胁迫下，复配施用外源SA、NO供体硝普纳（SNP）在提高番茄幼苗耐盐性方面具有协同增效作用。本研究从玉米幼苗形态建成以及抗氧化特性角度，探讨SA和SNP复配施用对玉米幼苗形态建成及抗氧化特性的影响，结果表明采用1/2×（0.05 mmol/L SNP+0.5 mmol/L^{SA）复配处理不仅能显著提高苗长、根长、地上鲜质量等生长参数而且明显增加了CAT、POD、SOD的活性，且效果好于单独处理，说明SNP和SA复配施用对玉米苗期的抗盐性具有协同增效作用。这与水杨酸和硝普纳协同处理对芒果贮藏品质及抗氧化活性的影响［32］以及外源NO和SA对盐胁迫下番茄幼苗光合机构的保护作用［33］的研究结果一致。}

4 结论

本研究发现，180 mmol/L^{NaCl胁迫下，低浓度外源SNP和SA均可缓解玉米幼苗受到的盐胁迫，但浓度较高时会产生抑制作用。筛选得到最适缓解浓度分别为SNP：0.05 mmol/L、SA：0.5 mmol/L、复配：1/2×（0.05 mmol/LSNP +0.5 mmol/LSA）。单独和复配施用最佳浓度外源SNP和 SA均可缓解PH4CV受到的盐胁迫，且以复配处理效果更好，说明复配外施SA和SNP在诱导玉米幼苗提高抗盐能力方面具有协同增效作用。}

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基金资助

中央引导地方科技发展专项基金项目(ZCYD-2021)

兰州市科技局项目(2020-RC-122)