生物菌剂对连作芹菜生理及根际土壤生物化学特性的影响

Effect of biological agents on the physiology of continuous celery cropping and the biochemical characteristics of rhizosphere soil

摘要

目的 研究不同生物菌剂处理对芹菜根际土壤化学性质、微生物指标的影响，为解决宁夏西吉县土壤连作障碍问题提供科学依据。 方法 以连作4 a的芹菜地为研究对象，采用大田试验，设置常规施肥（CK），常规施肥+混合菌剂（MF），常规施肥+枯草芽孢杆菌（BS），常规施肥+哈茨木霉菌（TH） 4个处理，研究生物菌剂对连作芹菜根际土壤化学性质、酶活性、微生物量碳氮及芹菜根系抗氧化能力与产量变化的影响。 结果 与CK相比，接种MF处理显著提高了土壤硝态氮、有效磷、速效钾等化学性质，增幅分别达59.25%、34.29%、9.98%；接种MF、TH处理提高了土壤脲酶和蔗糖酶活性，增幅分别达13.34%、78.02%和5.68%、18.04%；接种MF、TH处理显著降低连作芹菜根系丙二醛含量，降幅分别为1.99%、0.50%，显著增加过氧化氢酶和过氧化物酶含量，增幅分别为63.51%、82.88%及27.39%、20.65%。以接种MF复合菌处理提高土壤有机碳及氮素的生物有效性更为显著。 结论 通过对土壤化学生物性状与芹菜生物学特性的主成分分析，综合得出常规施肥配施复合菌剂和配施哈茨木霉单一菌对连作土壤质量和芹菜的促增效果较佳。

Abstract

Objective To provide a scientific basis for the alleviation of a series of continuous croppings of cold and cool celery in Xiji County，Ningxia. Method A large-scale field experiment was conducted to investigate the impact of biofungicides on the soil chemistry，enzyme activity，microbial carbon and nitrogen，and antioxidant capacity and yield of celery roots in a succession of celery crops，The experiment utilized a four-year celery plot as the research unit，and four treatments were established: conventional fertilization (CK)，conventional fertilization + mixed fungicide (MF)，conventional fertilization + Bacillus subtilis (BS)，and conventional fertilization + Trichoderma harzianum (TH).The study's objective was to examine the effects of biofungicides on changes in inter-root soil chemistry，enzyme activity，microbial carbon and nitrogen，and antioxidant capacity and yield of celery roots in a succession of celery crops. Result In comparison with CK，the inoculation of MF treatment resulted in a significant enhancement of the chemical properties of soil nitrate nitrogen，available phosphorus and available potassium，with increases of 59.25%，34.29% and 9.98%，respectively，Furthermore，the inoculation of MF and TH led to an increase in soil urease and sucrase activities by 13.34% and 79.02% and 5.68% and 18.04%.The percentage of malondialdehyde in the roots of continuous cropping celery was significantly reduced by inoculation with MF and TH，with a 1.99% and 0.50% decrease，respectively，However，there was also a significant increase in the content of catalase and peroxidase，with increases of 63.51% and 82.88%，and 27.39% and 20.65%，respectively，The inoculation of MF compound bacteria treatment increased the bioavailability of soil organic carbon and nitrogen to a greater significant extent. Conclusion The principal component analysis of soil chemical and biological traits，as well as celery biological characteristics，was employed to reach a comprehensive conclusion，This analysis revealed that conventional fertilizer application in conjunction with a composite fungicide and a single fungus (A，hartshornii) was more effective in promoting the enhancement of the quality of continuous cropping soil and celery.

Graphical abstract

关键词

芹菜 / 微生物菌剂 / 土壤化学性状 / 土壤酶活性 / 微生物量碳氮 / 根系抗氧化

Key words

celery / microbial agents / soil chemical properties / soil enzyme activity / microbial biomass carbon and nitrogen / root antioxidant

芹菜（Apium graveolens L.）作为一种功能性蔬菜，其富含人体所需的多种营养成分及活性物质，且在抑菌、抗炎、抗肿瘤、降三高等方面具有很好的疗效^［1-2］。近年来宁夏积极贯彻“夏菜南下”发展战略，打造出“六盘山冷凉蔬菜”“西吉西芹”等众多知名品牌，并且以强大稳固的市场占有率保障了宁夏露地冷凉菜行业的高质量发展。由于耕地面积有限、施肥措施单一、种植条件制约及一味追求经济利益等因素，致使同一块地里连续种植芹菜已成为西吉蔬菜生产中主要的种植方式^［3-4］。据报道，长时间的连作会引起土壤肥力、有益微生物减少、多种病原菌富集等土壤群落结构与环境的改变，从而引发植物生长抑制、产量下降、土传病害增加等障碍现象^［5-9］。恢复环境生态服务功能是预防连作和土传病害的有效方法^［10］。

使用安全的生物制品是目前的一种趋势，利用有益微生物替代有害化学物质引起了人们的极大兴趣^［11］。近年来，多种微生物菌剂被普遍用来改变土壤生物环境，促使作物增产增收^［12］。微生物菌剂是以一定多孔物质为载体的微生物活制剂，可以在土壤或基质中繁殖，形成有利于植物生长的微生物群落^［13］。微生物菌剂处理后可以明显提高土壤有机质与速效营养物质，改善土壤微生物区系与代谢活性，降低土传病害与连作障碍发生率，从而促进植物生长与提升蔬果口感^［14-15］；同时，微生物菌剂配施平衡施肥在秸秆还田后能够提高土壤酶活力、土壤细菌群落物种数量并且使土壤微生物的分配更平衡^［16］。然而，有关芹菜连作应用微生物菌剂的研究较少，微生物菌剂对芹菜连作土壤环境的影响研究鲜有报道。

基于此，本试验以连作4 a种植芹菜地为研究对象，采用田间试验，研究不同菌剂处理对芹菜根际土壤化学性质、微生物学指标的影响，探究不同微生物菌剂在芹菜连作土壤上的施用效果，为宁夏南部山区及同类地区蔬菜高质量、健康可持续发展提供技术支撑。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

试验地位于宁夏固原市西吉县硝河村冷凉蔬菜基地。该地海拔约为1 916.5 m，降雨主要分布在7~9月，年降雨量397~471 mm，年蒸发量1 400~2 200 mm，年平均气温5.3 ℃，≥10 ℃积温为2 400 ℃，无霜期为125~139 d。前茬种植作物为芹菜，土壤种类为黑垆土，种植前土壤根层pH 8.10，全盐1.58 g/kg，碱解氮58.98 mg/kg，速效磷8.61 mg/kg，速效钾201.10 mg/kg。

1.2 试验材料

芹菜品种为法国皇后。有机肥料产自宁夏源龙现代农业服务有限公司（N＋P₂O₅＋K₂O≥5%，有机质≥45%），大量元素水溶复合肥产自四川宏达股份有限公司（N+P₂O₅+K₂O含量为30%~10%-10%）。菌剂类型：混合菌剂（即含有100亿/g枯草芽孢杆菌与哈茨木霉菌），枯草芽孢杆菌（200亿/g），哈茨木霉菌（15亿/g），3种菌剂均产自济宁市金益菌生物科技有限公司，并经过300倍稀释。

1.3 试验设计

以连作4 a芹菜地为研究目标，共设4个处理，CK：常规施肥，MF：常规施肥+混合菌剂，BS：常规施肥+枯草芽孢杆菌，TH：常规施肥+哈茨木霉菌，每个处理设置3次重复，试验小区面积为10 m²，采用随机排列。常规施肥即施入有机肥3 000 kg/hm²作为底肥，并分别在芹菜移栽后第15、30、45、60、70天追施水溶性肥料，每次用量225 kg/hm²。混合菌剂、枯草芽孢杆菌、哈茨木霉菌分别在常规施肥的基础上在芹菜移栽后第20、40、60天通过灌根方式施入土壤中，每次用量22.5 kg/hm²。芹菜于5月24日移栽定植，定植株行距平均为25 cm×25 cm，8月15日采收。除施肥按照各处理要求进行独自操作外，其他田间管理同常规。

1.4 土壤采集及处理

对收获期0~20 cm根际土进行收集：采用五点取样法进行采样，采集粘附于植物根毛上的土壤，一份土样放入无菌自封箱中，用以风干检测养分、酶活性指标；另一份土样迅速使用1 mm隔筛除去杂质，并装于5 mL冻存管中，置入采样盒中4 ℃环境暂时贮存，及时送回试验室，用以检测土壤中微生物生物量碳氮。

1.5 测定指标及方法

1.5.1 土壤化学性质及酶活性

根际土壤碱解氮选用碱解扩散法检测，有效磷选用NaHCO₃-钼锑抗比色法检测，速效钾选用NH₄OAc-火焰光度法检测，pH值、全盐均选用1∶5土水比测定方法^［17］；脲酶选用酚类钠-次氯酸钠比色法检测，过氧化氢酶选用高锰酸钾滴定法检测，蔗糖酶选用3，5-二硝基水杨酸比色法检测，碱性磷酸酶选用次磷酸苯二钠比色法检测^［18］。

1.5.2 土壤微生物量碳氮

微生物量碳（MBC）、微生物量氮（MBN）分别用氯仿熏蒸-全氮和氯仿熏蒸-容量分析法测定^［19］。土壤微生物量碳与有机碳比值（BC/OC）即微生物熵值。

1.5.3 根系酶活性、产量

收获期采用卷尺进行株高测定，并在每个重复小区分别随机铲取3个1 m²测定地上部芹菜质量。根系丙二醛（MDA）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）活性均采用紫外分光光度计比色法测定^［20］。

1.6 数据统计

使用Office 2010和SPSS 26对文中数据进行统计分析及处理。

2 结果与分析

2.1 不同生物菌剂对芹菜连作根际土壤化学性质的影响

由表1可知，与CK相比，TH处理显著降低土壤pH，降幅为0.87%，MF处理显著降低土壤全盐含量，降幅为13.34%。与CK对比，所有处理土壤碱解氮和硝态氮均增加，铵态氮均降低，以MF处理增加或降低最为明显，分别达25.37%、59.25%、9.91%；MF和TH处理显著增加土壤有效磷含量，增幅分别为34.29%、31.21%；MF处理处理显著增加土壤速效钾含量，增幅为9.98%。整体比较，MF、TH处理显著提高土壤化学性质。

2.2 不同生物菌剂对芹菜连作根际土壤酶活性的影响

由图1可知，与CK相比，所有处理土壤脲酶、蔗糖酶活性均增加，增幅分别为13.34%~78.02%、5.68%~18.04%，均以TH处理增加最为显著，分别达79.8%、18.04%；与CK相比，MF处理土壤过氧化氢酶活性增加了1.11%，但两处理间差异不显著；除MF处理外，TH、BS处理土壤碱性磷酸酶活性均显著降低10.06%~40.12%。说明MF、TH处理显著提高土壤酶活性。

2.3 不同生物菌剂对芹菜连作根际土壤微生物量碳氮的影响

土壤微生物量与C、N循环等有关，可以反应土壤肥力和土壤环境质量变化。与CK相比，BS、MF处理提高土壤微生物量碳含量，增幅分别为16.67%、6.66%；MF、TH处理均显著提高土壤生物量氮含量，增幅分别为61.28%、61.06%，TH、BS处理显著提高有机碳含量，增幅分别为7.67%、3.42%；TH、MF处理均显著减小土壤碳氮比重，降幅分别为48.24%、33.77%。

土壤微生物量碳与有机碳比值（BC/OC）即微生物熵，主要用来反映土壤养分及养分利用效率的差异变化，可作为评价土壤质量的敏感性指标^［9-10］，土壤微生物熵越大，表明土壤养分积累越大，相反土壤养分损失越大。与CK相比，BS、MF处理均提高了土壤微生物熵，增幅分别为12.67%、7.71%。

土壤微生物熵、碳氮比值均较高时，土壤有机碳有效性高，土壤氮素生物有效性低，可能会受氮素供应不足的制约，其中土壤碳氮比、微生物熵值均以BS处理较大，而MF处理土壤碳氮比较小，土壤微生物熵值较大，因此MF处理显著提高土壤碳及氮素的生物有效性。

2.4 不同生物菌剂对芹菜根系抗氧化能力的影响

芹菜连作受到土传病害胁迫的部位主要是根系。如表3所示，与CK比较，MF、TH处理芹菜根系丙二醛含量均显著降低（P<0.05），降幅分别为1.99%、0.50%，MF、TH处理过氧化氢酶和过氧化物酶含量均显著增加，增幅分别为63.50%、82.88%和27.39%、20.65%。说明MF、TH处理有效缓解病害胁迫对质膜造成的损伤，降低对芹菜植株的伤害程度。

2.5 不同生物菌剂对芹菜生物学性状及产量的影响

由图2可知，与CK比较，所有处理均能增加芹菜的株高和产量，且MF、TH处理促增效果显著（P<0.05），MF、TH处理芹菜株高和产量分别增加6.44%、3.01%和15.72%、6.55%。

2.6 不同生物菌剂对土壤化学生物性状与芹菜生物学特性的主成分分析

通过选择土壤碱解氮（X₁）、有效磷（X₂）、速效钾（X₃）、脲酶生命力（X₄）、蔗糖酶生命力（X₅）、微生物量碳氮比（X₆）、微生物熵（X₇）、芹菜株高（X₈）、产量（X₉）共9个单项指标，利用SPSS.26程序开展主成分分析，得出相关矩阵的主要特征值、主要特征方向及累计贡献（表4）。由表4可知，其中前两个主成分的累积贡献率均超过了87.064%，达到超过80%的条件，表明前两个主成分可以解释为土壤中化学生物性状与芹菜生物学特性的主要信息。

为了更加明确主要成分和土壤生物特征因子间的关联，对X₁~X₉性状指标数据进行规范化分析，得到前两个主要成分的线性回归方程为：

PC₁=0.945X₁+0.980X₂+0.780X₃+0.325X₄+ 0.218X₅-0.880X₆-0.335X₇+0.943X₈+0.885X₉

PC₂=0.004X₁-0.065X₂+0.654X₃-0.936X₄-0.848X₅+0.245X₆+0.710X₇+0.274X₈+0.318X₉

以前两项主要成分的均方差贡献率为权重系数（a₁=56.32，a₂=30.75）建立综合评价模型，综合评价得分计算公式为：PC=（a₁×PC₁+a₂×PC₂）/（a₁+a₂）。如表5所示，不同处理的综合评价排序依次为：MF>TH>CK>BS，常规施肥+复合菌剂（MF）和常规施肥+哈茨木霉单一菌（TH）可提升芹菜连作土壤化学生物性状与芹菜生物学特性。

3 讨论

土壤的物理和化学性质对农业生产和农业用地的可持续利用至关重要^［21］。不同的作物栽培方法导致土壤养分利用和转化效率不同，进而导致不同的肥力特性。大部分的作物连作均会产生土壤营养失调、土壤环境品质变差等问题，而合理间套轮作、填闲、覆盖等种植模式和使用土壤消毒、添加堆肥及微生物菌剂等策略可以提高土壤酶活性、微生物群落的丰富度和多样性，都是减少作物连作障碍的有利措施^［22-27］。但是每种策略都有其自身的局限性，轮作需要较长时间才能发挥调节作用，土壤灭菌可能造成环境破坏，堆肥释放养分缓慢且养分含量较低^［28］。微生物菌剂由大量有益微生物组成，可以改善土壤结构，影响植物生长^［29］。

基于农业生产可持续性的观点，最有效的措施之一就是利用一种或几种有益菌作为微生物肥料进行农作物种植，这些微生物肥料既与作物相互作用，又直接影响土壤理化性质，进而对微生物和作物产生反馈作用。微生物制剂的应用可以改善土壤生物活性和土壤性质^［30］，合理施入微生物菌剂有利于土壤中微生物多样性及群落稳定性的提高，改善土壤团粒结构，提高土壤自我调节能力，改良土壤酶活性及理化性质，促进植物生长及增产^［31-33］。据报道，连作烟草上加入微生物菌剂后，连作土壤中的有机碳、全磷、有效磷、硝态氮和铵态氮都有所提高^［34］；微生物菌剂处理后的茄子根际土壤中，全氮、碱解磷、有效磷、速效钾等营养物质比不施微生物菌剂的根际土壤中有了不同程度地提高^［35］。本研究中，接种复合菌和哈茨木霉单一菌显著提高土壤碱解氮、硝态氮和速效磷等化学性质，与以上研究结论相似。

土壤的生物功能主要包括土壤酶活力、土壤微生物量碳氮平衡以及土壤细菌群体组成等，它能反映土地产量大小和评价土地生态环境品质的高低^［36］。土壤微生物在维持土壤健康、可持续性、养分循环以及作物生产方面发挥着至关重要的作用^［37］。土壤微生物是土壤中联系地下部分过程与功能和地上植被以及外界环境能量流动和物质循环的重要纽带，它们在参与土壤理化性质改善的同时也调节着土壤能量、养分的平衡以及积极参与有机质的分解、腐殖质的形成和污染物的净化等过程，在土壤生态系统中扮演着重要调理者和分解者的角色^［38-39］。土壤酶活性是评价土壤生物活性强弱和表征土壤质量的重要参数^［15］。研究发现，菌剂与肥料配施明显提高土壤中细菌种类和生物量、微生物量碳氮及土壤过氧化氢酶、脲酶、磷酸酶和转换酶等酶活性^［40］；微生物菌剂可以使砒砂岩土壤有机质、酸解磷、速效磷、速效钾等显著提高，又提高了土壤蔗糖酶和脲酶活力，从而提高了土地菌量^［41］；本研究中，接种复合菌和哈茨木霉单一菌显著提高土壤脲酶、蔗糖酶和过氧化氢酶活性，以接种复合菌处理显著提高土壤有机碳及氮素的生物有效性。

POD、SOD、CAT是植物重要的防御酶，可以反映植物在逆境下的抗逆性。研究发现，生物有机肥配施微生物菌肥条件下连作花椒幼苗体内丙二醛含量显著降低，不同程度地提升过氧化氢酶、过氧化物酶活性^［42］。接种植物根际促生菌（PGPR）下干旱胁迫的樟子松幼苗MDA含量降低，SOD、POD、CAT显著提高^［43］。本研究中，接种复合菌和哈茨木霉单一菌显著降低了连作芹菜根系丙二醛，显著增加过氧化氢酶和过氧化物酶，说明接种复合菌和哈茨木霉单一菌可增加连作条件下的芹菜根系保护酶活性，提高芹菜对连作的防御能力，有效缓解连作芹菜根系病害胁迫对质膜造成的损伤，降低对芹菜植株的伤害程度，从而增加植株的抗逆性。

主成分分析法是一种以各个指标之间的相关性及变化来确定权重，得出综合得分并进行排名，筛选最优结果的科学和合理的综合评价方法^［44］。本研究对不同生物菌剂处理下连作土壤化学生物性状与芹菜生物学特性进行主成分分析，结果表明，不同处理对芹菜栽培土壤生物学特性的综合评价排序依次为：TH>MF>CK>BS，其中常规施肥+哈茨木霉菌（TH）和常规施肥+混合菌剂（MF）处理下提升芹菜连作土壤化学生物性状与芹菜生物学特性效果较佳。

4 结论

接种不同微生物菌剂后不同程度地改变了部分土壤理化特性，同时也提高了土壤某些酶的活力，显著改善了土壤中微生物碳氮，加强了芹菜对连作的防御能力。接种复合菌和哈茨木霉单一菌能够有效缓解连作芹菜根系病害胁迫对质膜造成的损伤，降低对芹菜植株伤害程度，增加植株的抗逆性，从而促进芹菜增产。

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[44] 谢言东，郁继华，吕剑，不同施肥处理对露地甘蓝生长、产量及品质的影响［J］.中国瓜菜，2021，34（12）：52- 57.

基金资助

宁夏农业高质量发展和生态保护科技创新示范项目(NGSB-2021-8-06)

国家大宗蔬菜产业技术体系项目(CARS-23-G24)