准噶尔荒漠梭梭和柽柳根际土壤微生物功能基因丰度变化特征

Differences in soil microbial functional gene abundance between rhizosphere soils of Haloxylon ammodendron and Tamarix chinensis in the Junggar Desert

摘要

大量研究表明，陆地生态系统中养分循环显著受到土壤微生物功能基因丰度（soil microbial functional gene abundance， SMFGA）变化的影响。目前，有关荒漠生态系统灌木根际土壤中SMFGA的变化特征仍所知甚少。基于此，本研究以准噶尔荒漠两种共存的优势灌木梭梭和柽柳为目标植物，在采集二者根际和株间空地表层土壤（0~10 cm）的基础上，通过宏基因组测序分析了与土壤碳、氮、磷循环相关的67个SMFGA，旨在揭示根际土壤中SMFGA变化特征及其与土壤理化性质（土壤容重、pH、有机质、全氮、全磷、全钾、铵态氮、硝态氮、速效磷和速效钾）和土壤微生物多样性之间的内在联系。研究结果显示：1）与株间空地相比，梭梭和柽柳根际土壤具有较高的速效态养分（铵态氮、硝态氮和速效磷）含量。2）梭梭和柽柳根际土壤中，细菌Shannon-Wiener指数均高于株间空地。真菌Shannon-Wiener指数仅在梭梭根际和株间空地土壤中存在显著差异。3）参与碳、氮、磷循环的15、17和35个功能基因中，分别有6（pulA、nplT、chitinase、nagA、bglB和bglX）、2（nrfH和napB）和8个（gcd、phnG、phnH、phnI、phnL、phnA、phnJ和phnM）功能基因，其相对丰度在梭梭和柽柳根际土壤中显著高于株间空地。4）根际土壤中参与氮、磷循环的SMFGA，与速效钾和pH呈显著正相关关系，而参与碳循环的SMFGA与理化性质和微生物多样性均无显著关系。综合而言，荒漠生态系统中灌木根际效应改变了SMFGA变化特征及其与土壤理化性质和微生物多样性之间的关系。

Abstract

Many studies have demonstrated that in terrestrial ecosystems， nutrient cycling is tightly linked with soil microbial functional gene abundance （SMFGA）. However， our understanding of the variations in SMFGA in rhizosphere soils among shrubs in desert ecosystems is still limited. In this study， we conducted a comparative analysis of SMFGA in the rhizosphere of two dominant coexisting shrubs in the Junggar Desert， Haloxylon ammodendron and Tamarix chinensis. Bulk soil and rhizosphere soil samples were collected from the surface layer （0-10 cm） around H. ammodendron and T. chinensis. In total， 67 microbial functional genes involved in soil carbon-， nitrogen-， and phosphorus-cycling were detected via metagenomic sequencing. We then explored the linkages among SMFGA， soil physical and chemical properties （soil bulk density， pH， soil organic matter， total nitrogen， total phosphorus， total potassium， ammonium nitrogen， nitrate nitrogen， available phosphorus and available potassium）， and microbial diversity in the rhizosphere soils. The results show that： 1） Compared with bulk soils， rhizosphere soils of H. ammodendron and T. chinensis had relatively higher contents of available nutrients （ammonium nitrogen， nitrate nitrogen， and available phosphorus）. 2） The Shannon-Wiener index of bacterial diversity was significantly higher in rhizosphere soils of H. ammodendron and T. chinensis than in the bulk soils， but the fungal Shannon-Wiener index was only significantly higher in the rhizosphere soil of H. ammodendron. 3） Six of the 15 microbial genes related to carbon cycling （pulA， nplT， chitinase， nagA， bglB， and bglX）， two of the 17 microbial genes related to nitrogen cycling （nrfH and napB）， and eight of the 35 microbial genes related to phosphorus cycling （gcd， phnG， phnH， phnI， phnL， phnA， phnJ， and phnM） had higher relative abundance in the rhizosphere soils of H. ammodendron and T. chinensis than in the bulk soils. 4） The abundance of microbial genes involved in nitrogen- and phosphorus-cycling in the rhizosphere soils was positively related to available potassium and soil pH， but no significant associations were detected between microbial genes involved in carbon-cycling and soil physical properties， soil chemical properties， or microbial diversity. In summary， shrubs’ rhizospheres affect the abundance of microbial functional genes， which are linked with soil physical and chemical properties and microbial diversity in this desert ecosystem.

Graphical abstract

关键词

土壤微生物功能基因丰度 / 根际土壤 / 灌木 / 荒漠生态系统

Key words

soil microbial functional gene abundance / rhizosphere soil / shrubs / desert ecosystem

基于土壤微生物功能基因丰度（soil microbial functional gene abundance， SMFGA）的变化反映养分循环过程，近几年已经在湿地、农田和森林等生态系统中开展了广泛研究^［1-3］。具体而言，以rbcS和cbbL（编码核酮糖-1，5-二磷酸羧化酶/加氧酶）为代表的功能基因，其丰度变化与土壤CO₂固定存在密切联系^［4］。以narG和nosZ（编码硝酸盐还原酶和一氧化二氮还原酶）为核心的功能基因，其丰度变化直接影响土壤氮矿化速率^［5］。gcd作为无机磷溶解过程中的关键功能基因，可通过调控速效磷含量进而影响土壤磷循环^［6］。因此，研究SMFGA变化特征，有助于深入理解土壤微生物与养分循环的关系。

现有研究表明，SMFGA的变化主要受到气候、土壤理化性质和微生物多样性等多个因素的影响^［7-9］。例如，温度升高显著增加了有机磷矿化途径中关键功能基因丰度，从而加速了有机磷矿化过程^［7］。土壤pH作为影响SMFGA变化的主要因素之一，其与土壤碳、氮和磷循环相关的关键功能基因，在不同气候和植被类型下呈多种变化关系^［8］。此外，有研究发现SMFGA与土壤多功能性之间存在显著正相关关系，鉴于土壤多功能性受到土壤微生物多样性的影响^［9］，因此SMFGA也可能受到土壤微生物多样性的影响。这些研究虽然极大促进了对SMFGA变化与土壤养分循环的理解，但也存在以下几个亟待解决的问题。首先，前期研究侧重于分析单个因素对SMFGA的影响，当综合考虑土壤理化性质和土壤微生物多样性时，二者与SMFGA的关系尚不十分明确。其次，先前研究将参与碳、氮和磷循环的功能基因分别进行了独立的分析^［10-12］，而有关不同影响因素对参与碳、氮、磷循环的SMFGA影响的异同点，仍缺少综合比较和分析^［13］。最后，前期研究侧重于湿地、农田和森林等生态系统中SMFGA的变化特征，有关荒漠生态系统的研究较少^［1-3］。

与其他陆地生态系统相比，荒漠生态系统中由于气候干燥且植被稀疏，其SMFGA变化也存在独特性。例如，荒漠生态系统中植被以乔灌木为主，其可通过凋落物返还和树冠对沙尘的拦截，在冠下形成“肥岛”效应^［14］，即与株间空地相比，灌木根际养分含量和微生物多样性普遍较高^［15-16］。鉴于土壤理化性质、微生物多样性与SMFGA之间存在密切关系^［8-9］，有理由相信，灌木根际土壤中微生物功能基因丰度变化特征也有别于株间空地。

基于此，本研究以准噶尔荒漠内两种共存的灌木梭梭（Haloxylon ammodendron）和柽柳（Tamarix chinensis）为目标植物，在采集二者根际和株间空地土壤的基础上，通过测定土壤理化性质、土壤微生物多样性和功能基因丰度，重点解决以下几个科学问题：以株间空地土壤为对照，1）土壤理化性质和微生物多样性在两个物种根际土壤中呈何种变化特征；2）梭梭和柽柳根际土壤中与碳、氮和磷循环相关的微生物功能基因，其丰度变化有何不同；3）土壤理化性质、土壤微生物多样性与微生物功能基因丰度之间，呈何种内在联系？

1 材料与方法

1.1 研究区概况

本研究位于新疆维吾尔自治区准噶尔盆地南缘荒漠区（44.39° N，87.91° E），海拔457.1 m。研究区属于典型的温带大陆性干旱半干旱气候，夏季炎热干燥而冬季寒冷，年平均温度5.0~5.7 ℃^［17］。年平均降水量70~150 mm，冬季降雪量和春秋季降水量分别占总降水量的60%和40%^［18］。年平均潜在蒸发量超过2000 mm^{［17，19］}。该区域土壤以风沙土为主，土壤养分贫瘠、有机质含量较低^［20］。研究区沙丘近南北走向，呈梁窝状和树状分布^［21］。以多年生灌木和一年生短命植物为主。其中，常见灌木为梭梭、柽柳和琵琶柴（Reaumuria soongorica）等，短命植物以尖喙牻牛儿苗（Erodium oxyrrhynchum）和涩芥（Strigosella africana）等为主^［21-22］。

1.2 目标植物调查

研究区灌木以梭梭和柽柳为主，为避免沙丘坡度、坡向和不同群落微生境的影响，选择沙丘间地势平坦处且梭梭和柽柳共存的群落开展调查。首先，在研究区域随机设置4个20 m×20 m的样方^［23］，测定梭梭和柽柳个体株高。其次，为避免灌木个体大小对土壤理化性质等因素的影响，根据文献^［24］介绍选择成熟个体作为目标植物。最后，针对梭梭和柽柳成熟个体，各随机选择4株进行土壤样品采集。本研究中梭梭和柽柳株高分别为324.25±34.83 cm（平均值±标准误）和241.00±14.11 cm。

1.3 土壤样品采集

针对随机选择的成熟灌木个体，参照前人研究中采样深度和采样时期^［5，25］，于2023年10月初分别采集了根际和株间空地表层土壤。为避免空间异质性的影响，在各个体冠下去除地表凋落物后，分别在东-南-西-北方向同时采集根际和株间空地土壤。首先，在距离灌木基部5 cm处，移除根际周围的土壤直至露出根系，用毛刷轻轻收集细根周围1~3 mm的土壤^［26-27］。其次，以灌木基部为中心向外延伸200 cm采集株间空地土壤样品^［27］。按照文献^［5］介绍，根际土壤和株间空地的采样深度均为0~10 cm。最后，将同一灌木个体不同采样方向的土样，混合后作为两个综合土样（根际和株间空地），共计16个土壤样品（2物种×4个体·物种^-1×2位置·个体^-1）。综合土样进一步分为两部分，一部分保存在无菌试管冷冻后用于测定微生物功能基因丰度^［6］，另一部分用于实验室测定土壤理化性质。此外，在每个灌木根际和株间空地，同样在4个方向用环刀法^［28］采集土壤样品，用于测定容重和土壤含水量。

1.4 土壤微生物功能基因界定和相对丰度计算

微生物功能基因由北京奥维森基因科技有限公司进行宏基因组测序。具体流程如下：采用FastDNA®Spin Kit for Soil试剂盒提取土壤DNA，经琼脂糖凝胶电泳、Qubit^TM 4 Fluorometer荧光仪检测和DNA质量控制后，使用NEBNext™ Ultra DNA Library Prep Kit for Illumina试剂盒构建文库。利用fastp软件进行序列剪切以提高测序读长（reads）准确性，使用Prodigal软件对拼接的连续序列进行开放阅读框（open reading frame， ORF）预测和氨基酸序列翻译，采用CD-HIT软件获得非冗余的初始基因目录，通过bowtie 2软件将经过质量控制和去污染处理后，质量较高的DNA序列与非冗余基因集比对并统计基因信息丰度^［29］。最后，通过与京都基因与基因组百科全书（kyoto encyclopedia of genes and genomes， KEGG）数据库比对，获得微生物功能注释信息^［30］。

在上述宏基因组测序的基础上，参考相关文献^［31-36］，将微生物功能基因进一步归纳为与碳循环、氮循环和磷循环相关的3类。其中，与碳循环相关的包括2个途径（碳固定和碳降解）共15种功能基因（rbcS和pulA等）^［31-32］（表1）。与氮循环相关的包括5个途径（异化硝酸盐还原、反硝化、硝化、同化硝酸盐还原和厌氧氨氧化）共17种功能基因（napB、norC、amoA、narB和nirS等）^［33-34］（表1）。与磷循环相关的包括4个途径（有机磷矿化、无机磷溶解、磷的转运和吸收以及磷缺乏响应调控）共35种功能基因（phnN、gcd、ugpC和phoR等）^［35-36］（表1）。针对以上3类11个途径67种功能基因，按照Lin等^［37］的方法，对每个样本的基因读取数进行归一化处理，并计算各类功能基因的相对丰度。

1.5 土壤理化性质测定

土壤样品经阴干和过筛后，参照《土壤农化分析》^［28］分别测定pH、土壤有机质（soil organic matter， SOM）、全氮（total nitrogen， TN）、全磷（total phosphorus， TP）、全钾（total potassium， TK）、铵态氮（ammonium nitrogen， NH₄⁺-N）、硝态氮（nitrate nitrogen， NO₃^--N）、速效磷（available phosphorus， AP）和速效钾（available potassium， AK）含量。pH在土水比1∶5下测定。分别用重铬酸钾法和凯氏定氮法测定SOM和TN含量。分别用靛酚蓝比色法和紫外分光光度法测定NH₄⁺-N和NO₃^--N含量，分别采用钼锑抗比色法和碳酸氢钠浸提-硫酸钼锑抗比色法测定TP和AP含量。采用火焰光度计法测定TK和AK含量。采用环刀法采集土壤样品，通过烘干法测定容重和含水量^［28］。

1.6 统计分析

针对科学问题1和2，为了控制物种引起的变异，更好地评估灌木根际和株间空地之间的差异，通过双因素方差分析，以物种和空间位置为固定因素，分析土壤理化性质、微生物多样性和功能基因丰度的变化特征。采用最小显著差异（least significant difference，LSD）法进行多重比较。针对科学问题3，通过Mental’s相关性分析，揭示土壤理化性质和微生物多样性与微生物功能基因丰度之间的关系。上述所有分析均在R软件（4.2.1版）完成。其中，方差分析通过R软件基本包中“aov”函数分析。多重比较采用“agricolae包”中“LSD.test”函数分析^［38］。微生物多样性指数计算和Mental’s相关性分析分别通过“vegan”和“linkET”包实现^［39-40］。

2 结果与分析

2.1 土壤理化性质变化特征

双因素方差分析结果表明，除土壤含水量、土壤有机质、全氮、全磷和全钾无显著变化外，物种和空间位置对其余6个指标均有显著影响（P<0.05），但变化特征因指标不同而异（表2）。具体而言，梭梭和柽柳根际土壤NH₄⁺-N、NO₃^--N和AP含量均显著高于株间空地（P<0.05）。容重则呈相反的变化趋势，即灌木根际土壤容重显著低于株间空地土壤（P<0.05）。此外，梭梭根际土壤pH和AK含量显著高于株间空地（P<0.05）。上述结果表明，与株间空地相比，灌木的存在显著改变了根际土壤速效养分含量。

2.2 微生物多样性变化特征

双因素方差分析结果显示（表3），梭梭根际土壤中细菌和真菌Shannon-Wiener指数均显著高于株间空地，增幅分别为14.97%和9.52%（P<0.05）。柽柳根际土壤中仅细菌Shannon-Wiener指数显著高于株间空地，增幅为8.10%（P<0.05）。

2.3 微生物功能基因丰度变化特征

与碳降解途径相关的11个功能基因中，6个功能基因（pulA、nplT、chitinase、nagA、bglB和bglX）相对丰度在两个灌木根际土壤均显著高于株间空地（P<0.05， 图1），其他5个功能基因相对丰度因物种和位置而异。与碳固定途径相关的4个功能基因，其相对丰度在柽柳根际土壤与株间空地之间均无显著差异。除accA基因外，其他3个基因相对丰度在梭梭根际土壤中显著低于株间空地（P<0.05）。

与异化硝酸盐还原途径相关的9个功能基因中，4个功能基因（narI、narJ、narH、narG）相对丰度在两种灌木根际土壤与株间空地之间均无显著差异（图2），2个基因（napB和nrfH）相对丰度在梭梭和柽柳根际土壤均显著高于株间空地，其他3个功能基因相对丰度因物种和位置而异。与反硝化和厌氧氨氧化途径相关的3个功能基因（norC、norZ和nirS），其相对丰度仅在梭梭根际土壤中显著高于株间空地。而与硝化和同化硝酸盐还原途径相关的amoA和nirA基因，其相对丰度仅在梭梭根际土壤显著低于株间空地。

与磷循环相关的35个功能基因中，参与有机磷矿化的7个基因（phnG、phnH、phnI、phnL、phnA、phnJ和phnM）相对丰度在两种灌木根际土壤中显著高于株间空地土壤（P<0.05，图3）。参与无机磷溶解的gcd基因也表现出相同的变化特征（P<0.05）。除此之外，梭梭根际土壤中参与土壤磷循环的11个功能基因（phoN、phnP、ugpE、phnC、phnE、pstA、pstC、pstS、ppx、phoB、phoR）丰度显著高于株间空地。柽柳根际土壤中8个参与磷循环的功能基因（phnX、glpB、glpC、phnJ、phnW、glpQ、glpA、phnD）也呈相同趋势，但参与磷转运和吸收的pstB基因显著低于株间空地。

2.4 土壤理化性质、微生物多样性与SMFGA之间的关系

由于大多数参与土壤碳、氮和磷循环的功能基因，其相对丰度在灌木根际和株间空地土壤之间存在显著差异。因此，本研究将二者根际土壤和株间空地SMFGA分别合并后，分析了土壤理化性质、微生物多样性与SMFGA的相关性。对于碳循环功能基因而言，仅株间空地土壤与TK和AP呈显著正相关关系（P<0.05， 图4）。对于氮循环功能基因而言，根际土壤和株间空地土壤均与AP和AK呈显著正相关关系（P<0.05）。除此之外，根际土壤与pH呈显著正相关关系，株间空地与硝态氮和细菌多样性呈显著正相关关系（P<0.05）。对于磷循环功能基因而言，根际土壤与pH、TP、AK呈显著正相关关系（P<0.05），而株间空地土壤与pH、NH₄⁺-N、NO₃^--N、AP和细菌多样性呈显著正相关关系（P<0.05）。这些结果表明荒漠生态系统中，灌木的存在改变了土壤微生物功能基因与理化性质和微生物多样性之间的关系。

3 讨论

3.1 根际土壤理化性质变化特征

本研究发现准噶尔荒漠中，梭梭和柽柳根际土壤中NH₄⁺-N、NO₃^--N和AP含量均显著高于株间空地。这与全球尺度上Meta分析结果一致^［41］。根际土壤中较高的氮磷含量，主要由以下两个原因所致：首先，荒漠生态系统植物通过减少氮吸收来应对干旱胁迫，导致未被吸收的氮以无机态的形式保留在土壤中^［42］。其次，根际土壤拥有较高的微生物活性，通过促进有机质的分解增加根际土壤中磷含量^［41］。此外，本研究发现pH在梭梭根际土壤中显著高于株间空地，但在柽柳不同位置无显著差异，这与前期研究结果相同^［43］。之前研究显示，梭梭和柽柳在根际分泌物和呼吸速率等方面存在差异，进而引起pH变化的不同^［43-44］。最后，本研究发现灌木根际土壤拥有较低的容重，这是因为随着凋落物分解和灌木对沙尘的截留，增加了根际土壤中的粉粒^［24］。

3.2 根际土壤微生物多样性变化特征

本研究发现灌木根际土壤中，细菌多样性均显著高于株间空地，这与Wu等^［16］在该区域的研究结果一致。首先，在养分资源稀缺的荒漠生态系统中，微生物为了满足其自身生长所需要养分，倾向于聚集在养分较为富集的根际土壤^［27］。其次，植物根系分泌的碳水化合物、氨基酸和有机酸等物质，可进一步促进微生物的生长^［45］。此外，本研究中真菌多样性在梭梭根际土壤中显著高于株间空地，而柽柳在两个位置间无显著差异，这与前人在古尔班通古特沙漠^［27］和塔里木河^［46］的研究结果一致。现有研究表明，荒漠生态系统中土壤真菌多样性与pH存在显著正相关关系^［47］。考虑到本研究中土壤pH在柽柳根际和株间空地中无显著差异，可能是导致真菌多样性无明显变化的原因。

3.3 根际土壤微生物功能基因丰度变化特征

本研究中参与几丁质（chitinase和nagA）、纤维素（bglX和bglB）和淀粉（nplT和pulA）降解的功能基因，其丰度在根际土壤高于株间空地。主要原因是植物将大部分光合产物以根际分泌物的形式沉积在根际，使微生物在根际土壤中更容易获得养分，促进根际土壤中碳降解过程进而增加了相关功能基因的丰度^［48］。此外，本研究发现参与碳固定（rbcs、cbbL和acsA）的功能基因，其丰度仅在梭梭根际表现出显著变化。前人在草原生态系统中的研究表明，碳固定功能基因（rbcs和acsA）与土壤pH存在显著负相关关系^［49］。而本研究中梭梭根际土壤中较高的pH可能是导致碳固定功能基因丰度降低的原因。

本研究中参与异化硝酸盐还原（napB和nrfH）的基因丰度在两种灌木根际土壤显著高于株间空地，而参与同化硝酸盐还原（nirA）的基因丰度显著低于株间空地。首先，细菌可以利用硝酸根和亚硝酸根作为电子受体进行无氧呼吸，从而促进硝酸盐通过异化途径被还原成铵^［50］。考虑到本研究中根际土壤较高的细菌多样性，可能是napB和nrfH的基因丰度高于株间空地的原因。其次，硝酸盐的同化依赖于腺嘌呤核苷三磷酸（adenosine triphosphate， ATP）转运蛋白将硝酸盐转运到细胞内，这种对能量的需求，使nirA基因编码的同化硝酸还原酶活性通常被高浓度NH₄⁺抑制^［51］。考虑到本研究根际土壤中NH₄⁺-N含量较高，可能是造成nirA基因丰度较低的原因。此外，本研究发现梭梭根际土壤中参与硝化作用（amoB）的基因丰度低于株间空地。这可能是由于土壤中较高的铵态氮含量会引起硝化过程产生硝化抑制剂，从而抑制与氮循环相关的微生物^［52-53］。但参与异化硝酸盐还原（nrfA和nirD）、反硝化作用（norZ和norC）和厌氧氨氧化（nirS）的功能基因在梭梭根际则呈现相反的趋势，即根际土壤中相对丰度显著高于株间空地，这与前人对根际土壤氮循环功能基因预测的结果一致^［13］。

本研究中参与磷循环的35个功能基因丰度普遍呈现出根际土壤高于株间空地的现象。其中，梭梭和柽柳根际土壤中分别有18和15个功能基因丰度显著高于株间空地，这与前人在中国新疆艾比湖地区、西双版纳傣族自治州的研究结果一致^［54-55］。导致这种现象的主要原因为：首先，根际土壤中有效磷含量显著高于株间空地土壤，而有效磷与磷循环功能基因的丰度之间具有显著的相关性^［56］。其次，土壤微生物可通过释放碱性磷酸酶、酸性磷酸酶和植酸酶等水解酶促进有效磷积累，使土壤有机磷矿化，从而增加了磷循环功能基因丰度^［57］。

3.4 土壤理化性质、微生物多样性与SMFGA之间的关系

前期研究显示，参与土壤碳（prkB和coxA等）、氮（norZ、napB和nirS等）、磷（ppa、phoD和ppk等）循环的功能基因丰度与土壤pH之间存在密切关系^［8］。本研究根际土壤中，参与氮、磷循环的功能基因，其丰度与土壤pH存在正相关关系，而参与碳循环的功能基因，其丰度与土壤pH之间的关系并不显著。可能是由于荒漠生态系统中植物多样性较低，光合作用固定的CO₂也相对较少，这些因素使得土壤碳循环相对稳定^［58-59］。另外，本研究发现根际土壤中速效钾含量与氮和磷循环的功能基因呈显著正相关关系，而与碳循环功能基因之间的关系不显著，这与前人在森林生态系统中的研究结果一致^［60］。除此之外，本研究发现功能基因丰度与微生物多样性之间的关系，在根际土壤和株间空地存在明显不同，表明灌木根际对SMFGA影响较为复杂，具体原因有待进一步研究。

4 结论

本研究发现梭梭和柽柳作为准噶尔荒漠的建群种和优势种，其根际土壤中的速效态养分、细菌多样性及部分与碳、氮、磷循环相关的SMFGA，在灌木根际土壤中显著高于株间空地。根际和株间空地土壤中参与氮循环的功能基因丰度均与速效磷和速效钾之间存在显著相关性，参与磷循环的功能基因丰度均与土壤pH呈显著正相关关系。此外，参与碳、氮、磷循环的功能基因丰度与其余9个土壤理化指标、细菌多样性和真菌多样性之间的关系，因位置而异。

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基金资助

国家自然科学基金(32260280)

国家自然科学基金(32360300)