重金属镉单独或与聚丙烯微塑料共同暴露对玉米种子萌发及幼苗生长的影响研究

Analyzing the Impacts of Cadmium Alone and in Co-Existence with Polypropylene Microplastics on Seed Germination and Seedling Growth of Maize

摘要

微塑料污染已经成为全世界关注的问题，当微塑料与土壤系统中的重金属等其他污染物相互作用时，微塑料会对植物的生长发育产生不利影响，但微塑料和重金属之间的相互作用对植物造成的影响研究较少。研究以玉米种子为研究对象，探究不同粒径（50 μm和100 μm）聚丙烯微塑料（PP-MPs）和重金属镉（Cd）共同暴露条件下对玉米种子萌发、幼苗生长以及氧化胁迫的影响。结果表明：PP-MPs+Cd处理种子的发芽率、发芽势和活力指数都有所提高，Cd处理和PP-MPs处理对平均发芽时间（MGT）均有抑制作用，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三个处理对MGT均有不同程度上的抑制作用。Cd和100 μm PP-MPs+Cd处理在第3天和第7天都抑制了玉米幼苗根和芽的生长；第3天Cd处理和100 μm PP-MPs+Cd处理的鲜重和干重分别下降8.32%、17.31%和9.91%、17.86%；从结果总体来看，PP-MPs+Cd处理对玉米根和芽的过氧化氢酶（CAT）和过氧化物酶（POD）活性有促进作用，但100 μm PP-MPs+Cd处理POD活性下降了2.82%。研究为微塑料和重金属对玉米及其他作物生长产生的毒效作用提供了依据。

关键词

微塑料 / 重金属 / 种子萌发 / 种子生长 / 酶活性

Key words

Microplastics / Heavy metal / Seed germination / Seed growth / Enzymatic activity

随着塑料工业的不断发展，塑料制品已经应用于生活的各个方面。我国塑料制品利用量大，但回收率低，大部分塑料废弃物进入环境造成环境污染^[1]。研究表明，微塑料进入生物体后会造成各种毒理效应，如机械损伤、细胞毒性、氧化应激损伤等^[2-3]。

植物是土壤生态系统的重要组成部分，在生态系统中的物质循环、能量流动和信息传递中发挥关键作用，也是人类食物的来源。微塑料不易降解，会长期存在于土壤中，影响植物生长发育^[4]。因此，了解微塑料对植物，尤其对蔬菜等农作物的影响是目前研究的热点。连加攀等^[5]以小麦种子为研究对象，探究不同种类的微塑料对小麦种子发芽及幼苗生长的影响，发现微塑料对小麦种子的发芽表现出一定的抑制作用。DONG等^[6]研究结果表明，微塑料颗粒能通过气孔抑制水稻的光合作用，降低净光合速率、叶绿素荧光和叶绿素a含量。此外，微塑料的污染潜力还与其种类、大小、在环境中的浓度有关。在后来的研究中，不少学者研究不同浓度下的微塑料对作物生长的影响。研究表明，微塑料对作物的毒害作用与其浓度密切相关，影响种子的发芽与生长^[7-9]。QI等^[10]研究发现，小麦对微塑料的吸收与微塑料的尺寸有着很大关系，140 nm的微塑料颗粒不能被小麦吸收。因为微塑料具有吸附作用，在微塑料与重金属共存时会改变其污染潜力。镉(Cd)由于其高溶解性和毒性，被认为是农田中所有潜在有毒重金属中较为危险的^[11]。因此，有学者对微塑料和Cd元素的复合作用对植物生长的影响开展研究。李贞霞等^[12]研究结果显示，聚氯乙烯微塑料能够缓解Cd对黄瓜根系活力的影响。ABBASI等^[13]研究证明，聚对苯二甲酸乙二醇酯颗粒可以作为载体将重金属运输到根际区域。CHEN等^[14]研究结果显示，在聚丙烯和Cd(1 mg/kg)共同作用下，小麦植株各部位的Cd浓度会随着聚丙烯浓度的升高而降低。本实验以玉米作为研究对象，探究Cd单独或与聚丙烯微塑料(PP-MPs)(50 μm和100 μm)复合作用对玉米种子萌芽、幼苗生长的影响，旨在探究微塑料对农作物的生态毒理效应，为了解微塑料对植物的风险评价提供科学依据。

1 实验部分

1.1 主要原料

玉米品种，郑单958，河南省开封市某种子商店；供试试剂，过氧化氢(H₂O₂)，30%，分析纯、硝酸镉四水合物盐，优级纯，天津科密欧化学试剂有限公司；聚丙烯微塑料粉末(PP-MPs)，50 μm和100 μm，东莞市樟木头华创塑胶商行。

1.2 仪器与设备

超声波清洗机，JY98-ⅢN，宁波新芝生物科技股份有限公司；生长培养箱，SPX-330I-C，宁波普朗特仪器有限公司；酶活性试剂盒，POD：Cat. No. BC00390、CAT：Cat. No. BC00200、SOD：Cat. No. BC0170，北京Solarbio科技有限公司；分光光度计，UV-3600，日本岛津公司。

1.3 样品制备

选用两种粒径的PP-MPs，分别为50 μm和100 μm，称取250 mg的微塑料颗粒放入500 mL的烧杯中，加入适量超纯水后，20 ℃(40 kHz)下，经超声波清洗机在水浴条件下超声30 min，使微塑料在水相中分散均匀，制成500 mg/L的微塑料溶液。试验开始前，在25 ℃(40 kHz)下超声1.5 h，以减少微塑料溶液中的聚集体形成。采用优级纯硝酸镉四水合物盐，配制40 mg/L Cd(Cd²⁺)溶液。

1.4 性能测试与表征

1.4.1 种子发芽试验

将玉米种子浸泡在体积分数3% H₂O₂溶液中30 min以减少微生物污染，之后用去离子水冲洗至少3次，去除残留的溶液。挑选大小相等、籽粒饱满的种子，置于底部铺有两张滤纸的9 cm培养皿中，10 粒/皿。设置四个处理，分别是对照(CK)、Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd，每个处理6个重复。将培养皿置于25 ℃的生长培养箱中，12 h昼夜循环。

每天8:00，分别于试验第3天和第7天，以胚根出苗2 mm为标准，每天统计并记录发芽种子数(用于萌发的标准是当根长超过种子长度的一半时)。每次记录完毕后，用移液枪向培养皿中注入2 mL超纯水，以保证培养皿中有足够的水。在第3天和第7天，测量幼苗的根长和芽长，并测量幼苗的鲜重。随后，将幼苗置于105 ℃烘箱中烘干24 h至恒定质量后称重，计算干重。为了探究PP-MPs与Cd复合作用对玉米种子萌发和幼苗生长的影响，计算种子活力指标(发芽率、发芽势、发芽指数、活力指数、平均发芽时间)、形态指标(根长和茎长)和鲜干重及抗氧化酶活性。种子活力指数计算公式为：

\mathrm{发芽} \mathrm{势} ( \mathrm{G} \mathrm{V} ) = ( \frac{\mathrm{3}\mathrm{d}\mathrm{内供}\mathrm{试种}\mathrm{子发}\mathrm{芽数}}{\mathrm{供试}\mathrm{种子}\mathrm{总数}} ) \times \mathrm{100} \mathrm{\%} （1）

\mathrm{发芽} \mathrm{指数} ( \mathrm{G} \mathrm{I} ) = \sum ( G t / D t ) （2）

\mathrm{活力} \mathrm{指数} ( \mathrm{V} \mathrm{I} ) = \mathrm{发芽} \mathrm{指数} \times \mathrm{苗干} \mathrm{质量} （3）

\mathrm{平均} \mathrm{发芽} \mathrm{时间} ( \mathrm{M} \mathrm{G} \mathrm{T} ) = \sum ( G t \times D t ) / \sum G t （4）

\mathrm{发芽} \mathrm{率} ( \mathrm{G} \mathrm{R} ) = \frac{\mathrm{7}\mathrm{d}\mathrm{内供}\mathrm{试种}\mathrm{子发}\mathrm{芽数}}{\mathrm{供试}\mathrm{种子}\mathrm{总数}} \times \mathrm{100} \mathrm{\%} （5）

式(1)~(5)中：Dt为发芽试验从置床日起算的天数，本研究规定置床之日为1；Gt为相应各日的发芽个数。

1.4.2 酶活测定

在试验第7天，采用酶活性试剂盒，测定玉米幼苗中过氧化物酶(POD)、过氧化氢酶(CAT)和超氧化物歧化酶(SOD)的活性。

（1）POD活性。

将100 mg组织加入1 mL提取液中，在8 000 r/min下离心10 min。将15 μL的上清液加入1 mL的玻璃比色皿中，向比色皿中依次加入70 µL蒸馏水、520 µL试剂1、130 µL试剂2和135 µL试剂3。然后用分光光度计测定470 nm处的吸光度。30 min后测定初始吸光度A ₁，再经过1 min后记录吸光度A ₂，计算ΔA=A ₂-A ₁，通过差值来确定吸光度的变化。POD活性计算公式为：

\mathrm{P} \mathrm{O} \mathrm{D} = \mathrm{7} \mathrm{133} \times \mathrm{\Delta } A ÷ W (6)

（2）CAT活性。

称取100 mg植物组织，加入1 mL提取液冰浴匀浆，在4 ℃、8 000 r/min下离心10 min，制备50 µL试剂2+13 µL试剂1检测样品溶液，混匀，25 ℃水浴10 min。取1 mL检测液和35 mL上清液于石英比色皿中混匀5 s。30 s后记录在240 nm处的初始吸光度(A ₁)，1 min后记录第二次吸光度(A ₂)，计算ΔA=A ₂-A ₁。反应体系中每克组织/分钟催化降解1 µmol H₂O₂定义为一个活性单位。CAT活性的计算公式为：

\mathrm{C} \mathrm{A} \mathrm{T} = \mathrm{764.5} \times \mathrm{\Delta } A ÷ W (7)

（3）SOD活性。

将1 mL提取物与100 mg植物组织一起冰浴匀浆。将混合物在4 ℃下8 000 r/min离心10 min。在样品管中加入90 µL上清液+240 µL试剂1+6 µL试剂2+180 µL试剂3+480 µL蒸馏水+30 µL试剂5；在对照试管中加入90 µL上清液+240 µL试剂1+180 µL试剂3+486 µL蒸馏水+30 µL试剂5；另再准备两支空白试管，空管1中加入240 µL试剂1+6 µL试剂2+80 µL试剂3+570 µL蒸馏水+30 µL试剂5，空管2中加入240 µL试剂1+180 µL试剂3+576 µL蒸馏水+30 µL试剂5。之后将各试管中的溶液混合均匀，置于37 ℃水浴30 min。在1 mL的玻璃比色皿中测定560 nm处的吸光度。吸光度数值分别记为：A _试验、A _对照、A ₁和A ₂；ΔA _试验=A _试验-A _对照，ΔA _空白=A ₁-A ₂，抑制率= ( \mathrm{\Delta } A_{\mathrm{空白}} - \mathrm{\Delta } A_{\mathrm{试验}} ) ÷ \mathrm{\Delta } A_{\mathrm{空白}} \times \mathrm{100} \mathrm{\%}。

SOD活性的测定公式为：

\mathrm{S} \mathrm{O} \mathrm{D} = \mathrm{11.4} \times \mathrm{抑制} \mathrm{率} ÷ ( \mathrm{1} - \mathrm{抑制} \mathrm{率} ) ÷ W \times F (8)

式(8)中：F为样品稀释倍数。

1.4.3 数据处理

实验数据均采用Excel 2016进行数据录入和初步处理，用Origin 2022对数据进行分析并作图。

2 结果与讨论

2.1 Cd和PP-MPs对玉米种子萌发的影响

GR是衡量种子在污染物胁迫下萌发能力强弱的重要指标，可以显著影响作物产量。表1为PP-MPs和Cd及Cd单独处理对玉米种子活力的影响。

从表1可以看出，种子GR在各处理间的差异不显著，但Cd处理对GR有抑制作用，在PP-MPs和Cd共同作用下，对GR有促进作用，但不同粒径对种子的发芽率没有显著影响。植物对微塑料的毒性作用会受到其吸附能力的影响，而吸附能力与植物的种类、形状等有关。THIJS等^[15]研究表明，微塑料会降低水芹种子的发芽率，且微塑料粒径越大，对种子发芽的抑制作用越强。钱静^[16]的研究结果也证实，在相同浓度下，不同粒径的微塑料对种子发芽率无明显变化。就GV而言，与CK相比，Cd处理的GV提高了86.05%，而50 μm PP-MPs+Cd处理的GV变化不明显，但100 μm PP-MPs+Cd的共同作用会使GV提高。由此可见，微塑料的粒径对玉米GV影响比较显著。

GI体现种子活力，数值越大表明种子的生长情况越好。从表1可以看出，与CK相比，50 μm PP-MPs+Cd处理在第3天和Cd处理在第7天的GI没有明显变化，Cd处理在第3天的GI有明显提高。从第3天的GI来看，大粒径的微塑料提高了玉米幼苗的GI。但在第7天时，大粒径的PP-MPs对GI的促进作用有些减弱。总体而言，微塑料对玉米种子的发芽有促进作用。XIN等^[17]的研究表明，由于聚合聚琥珀酰亚胺纳米颗粒在种皮外表面形成的新孔隙吸收水分，从而提高了GI。

从表1可以看出，就VI而言，Cd处理对玉米种子的VI有明显的促进作用，比CK提高了87.19%。PP-MPs+Cd对VI也有促进作用，从结果来看，粒径越大促进效果越明显。马贵等^[18]的结果也证实了这一点，玉米种子在500 mg/L PP+Pb的复合作用下VI升高。从表1还可以看出，Cd和微塑料对MGT均有抑制作用，试验第3天，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三个处理的MGT分别下降了3.08%、3.77%和4.79%；第7天时，MGT分别下降了29.95%、12.38%和3.73%；其余处理对MGT的影响均无显著差异。SHI等^[19]的研究中也没有发现微塑料对番茄的MGT产生显著影响。可能是由于微塑料的聚集形成性质，降低了对植物的可用性。

2.2 Cd和PP-MPs对根长和芽长的影响

图1和图2分别为不同处理下玉米幼苗在第3天和第7天的生长情况。

从图1可以看出，与CK相比，Cd处理和100 μm PP-MPs+Cd处理的玉米幼苗的根长和芽长都有大幅度的降低，Cd和100 μm PP-MPs对玉米种子表现出了较强的抑制作用。而50 μm PP-MPs+Cd处理在第3天时，抑制作用较小；在第7天时，根长和芽长都有明显增加。由此可见，微塑料粒径对玉米幼苗的生长有显著影响。崔远远等^[20]在Cd与聚乙烯微塑料胁迫对小白菜根系的形态特征和分形维数的影响的研究结果中显示，Cd对小白菜根的生长有抑制作用，而随着聚乙烯的添加，对根的发育有所改善。而100 μm PP-MPs+Cd处理的结果与Cd单独作用无明显差异，可能是由于大粒径微塑料表面积较小，不利于玉米对微塑料的吸附，导致抑制Cd元素对玉米生长毒害作用的效果减弱。

2.3 Cd和PP-MPs对幼苗鲜重和干重的影响

图3和图4分别为不同处理下玉米幼苗在第3天和第7天的干重和鲜重。从图3可以看出，与CK相比，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三个处理对玉米幼苗的干重和鲜重的影响差异不大，但都使干重和鲜重下降，Cd和100 μm PP-MPs+Cd处理下降最明显，鲜重和干重分别下降8.32%、17.31%和9.91%、17.86%；且微塑料的粒径越大，鲜重和干重下降的越明显。从图4可以看出，第7天时，与CK相比，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三组处理的玉米幼苗鲜重和干重都上升，但50 μm PP-MPs+Cd处理的鲜重有略微下降；且大粒径的微塑料处理组的鲜重和干重上升幅度更大。王晓晶等^[21]研究中发现，当质量浓度为500 mg/L时，聚苯乙烯能增加小麦幼苗的鲜重。结果存在差异的原因可能与研究微塑料的粒径、浓度和植物种类有关，植物对不同尺寸的微塑料的吸附能力有所差别，对植物的影响也有所差异，还有待进一步考证。

2.4 Cd和PP-MPs对CAT、POD和SOD活性的影响

植物在暴露与微塑料和重金属的环境下，受到胁迫时会产生大量的自由基和活性氧(ROS)。为了应对氧化损伤，植物会进化出多种抗氧化机制，包括CAT、POD和SOD等^[22]。这些酶可以通过各种反应来帮助清除过量的ROS，平衡植物体内的自由基和活性氧，避免植物受到伤害^[23]。

图5为PP-MPs和Cd及Cd单独处理对玉米根和芽的POD活性、CAT活性和SOD活性的影响。

从图5a可以看出，在芽和根中，CK和Cd处理的根中CAT活性较高，在PP-MPs+Cd处理中，芽中CAT活性要比根中的高，可能是因为植物地上部分可通过光合作用和呼吸作用产生H₂O₂ ^[24]。在Cd处理的根中，CAT活性最高，但在微塑料和Cd的共同作用下，根中CAT活性比Cd处理出现了明显的下降，100 μm PP-MPs+Cd和50 μm PP-MPs+Cd的CAT活性分别下降了22.25%和6.98%。Cd单独作用和Cd与微塑料复合作用都使玉米幼苗中CAT活性增高。研究表明，重金属和微塑料的共同作用会加剧植物的氧化胁迫。CAT活性升高，说明外界胁迫产生了氧化胁迫，玉米幼苗体内的OH^-含量增加。此外，根和芽的CAT活性因植物品种而不同，还受植物不同部位的化学成分和形态影响。

POD是植物体内重要的保护酶之一，可以清除细胞中的H₂O₂，阻止H₂O₂攻击膜脂^[25]，CAT负责清除H₂O₂，与SOD和POD协同作用稳定自由基，使植物免受毒害作用^[26]。从图5b可以看出，根中POD活性的变化与芽中CAT活性的变化较为相似，与CK相比，其他三个处理的根中的POD活性均增加，POD活性与微塑料粒径没有显著差异。与CK相比，Cd和50 μm PP-MPs+Cd处理的芽中POD活性增加，分别增加9.21%和28.39%，但100 μm PP-MPs+Cd处理的芽中POD活性下降了2.82%。出现这种情况可能是因为超出玉米自身调节能力的阈值，其相关酶受到了损伤^[27]。

SOD是植物体内清除自由基的重要物质，可将O₂ ^-转换为H₂O₂，并在一定程度上防止活性氧大量积累^[28]。从图5c可以看出，除CK外，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三个处理的SOD活性，根中的SOD高于相应的芽的部位，这是植物为了保护自己免受ROS造成的伤害，促进抗氧化系统运作。与POD和CAT相反的是，Cd处理下的POD活性均低于对照CK处理，芽和根分别下降49.74%和36.82%；100 μm PP-MPs+Cd处理也出现了同样的结果，可能是因为ROS过量累积，超出了抗氧化酶的清除能力，从而使得SOD活性降低。廖苑辰等^[29]的研究发现，两种粒径的小麦叶片的SOD活性始终低于对照处理。PEHLIVAN等^[30]研究发现，75~150 μm的微塑料因为H₂O₂的增加使玉米膜的不稳定性增强。在本研究中，玉米根中的SOD活性高于芽中的SOD活性，可能是因为PP-MPs放大了Cd的吸附速率及其在植物体内的转运，导致根对Cd的吸收量高于地上部分。

微塑料和重金属对不同植物种类的响应不仅取决于它们的理化性质，还取决于植物种类及其周围环境。为了更好地了解不同类型土壤生态系统中微塑料和有毒重金属的行为、生物有效性、归趋和毒性效应，需要进行不同处理的微塑料、重金属和植物物种的研究。

3 结论

本文研究了两种粒径(50 μm和100 μm)的PP-MPs和Cd共同作用及Cd单独处理对玉米种子的萌芽、种子活力、根和芽的生长以及氧化胁迫的影响。研究表明，PP-MPs和Cd的复合作用对玉米种子的生长有着显著影响。与CK相比，PP-MPs+Cd处理组种子的GR、GV和VI都有所提高；Cd和微塑料对MGT均有抑制作用，Cd、50 μm PP-MPs+Cd和100 μm PP-MPs+Cd三个处理的MGT在试验第3天分别下降了3.08%、3.77%和4.79%，在第7天分别下降了29.95%、12.38%和3.73%。与CK相比，Cd处理和100 μm PP-MPs+Cd处理在第3天和第7天都抑制了玉米幼苗根和芽的生长；而50 μm PP-MPs+Cd处理在第3天时，玉米幼苗根长和芽长都有明显增加。与CK相比，第3天Cd处理和100 μm PP-MPs+Cd处理的鲜重和干重分别下降8.32%、17.31%和9.91%、17.86%。PP-MPs+Cd处理，玉米根和芽的CAT和POD活性都有所提高，但100 μm PP-MPs+Cd处理的POD活性下降了2.82%。与CK相比，Cd和100 μm PP-MPs+Cd组的SOD活性均有明显降低，可能是因为ROS过量累积，超出了抗氧化酶的清除能力，从而使得SOD活性降低。总之，Cd和PP-MPs在农业土壤中的存在对植物的生长有着不同程度的毒害作用，最终导致作物产量降低，本研究为微塑料和重金属对玉米及其他作物生长产生的毒效作用提供依据。

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基金资助

河南省科技厅项目(182102310661)