吲哚菁绿荧光导航在腹腔镜胃癌根治术中应用价值

Clinical value of indocyanine green fluorescence navigation in laparoscopic radical gastrectomy for gastric cancer

摘要

背景与目的 腹腔镜胃癌根治术中淋巴结清扫的彻底性直接影响术后患者预后。吲哚菁绿（ICG）荧光导航技术作为新兴辅助手段，能实时显影淋巴引流路径，辅助提高手术精准性。本文探讨ICG荧光导航在腹腔镜胃癌D₂根治术中对淋巴结清扫、阳性淋巴结识别及患者预后的影响。 方法 回顾性分析2021年1月—2022年12月于福建医科大学附属漳州市医院行腹腔镜胃癌根治术的168例患者资料，其中51例接受ICG导航手术（ICG组），117例为常规手术（非ICG组）。比较两组在围手术期指标、淋巴结清扫情况、阳性淋巴结检出能力及术后生存情况等方面的差异。 结果 两组患者的基线临床病理资料及手术时间、术中出血量、术后恢复情况、外科并发症发生率差异均无统计学意义（均P>0.05）。ICG组平均清扫淋巴结数明显多于非ICG组（48.62枚vs. 37.20枚，P<0.001），清扫≥30枚的比例也更高（92.16% vs. 69.23%，P=0.001）。分层分析显示，ICG组在D₂站、胰腺上区域（第7、8、9、11组）、全胃切除、T3~4期、Ⅲ期等患者中淋巴结清扫数明显增多（均P<0.01）。ICG组中显影淋巴结的检出数和阳性数均明显高于非显影淋巴结（30.31枚vs. 17.36枚；2.03枚vs. 0.94枚，均P<0.05）。ICG荧光成像对阳性淋巴结的诊断敏感度为68.4%，非显影淋巴结的阴性预测值为94.6%。两组在术后辅助治疗情况相似，总生存率（HR=0.737，P=0.471）和无病生存率（HR=0.502，P=0.089）无明显差异。 结论 ICG导航在腹腔镜胃癌根治术中具有良好的安全性，显著提高胰腺上区域、全胃切除及较晚分期胃癌患者的淋巴结清扫数量，增强阳性淋巴结识别能力，但短期内尚未观察到生存获益。该技术有望进一步优化术中导航策略，提升手术质量，且需开展长期随访及多中心研究加以验证。

Abstract

Background and Aims The completeness of lymph node dissection in laparoscopic radical gastrectomy for gastric cancer directly affects postoperative patient prognosis. Indocyanine green (ICG) fluorescence-guided navigation, as an emerging auxiliary technique, enables real-time visualization of lymphatic drainage pathways and enhances surgical precision. This study was performed to evaluate the impact of ICG fluorescence navigation on lymph node dissection, positive lymph node detection, and patient prognosis during laparoscopic D₂ radical gastrectomy for gastric cancer. Methods The clinical data of 168 patients who underwent laparoscopic radical gastrectomy at Zhangzhou Affiliated Hospital of Fujian Medical University from January 2021 to December 2022 were retrospectively analyzed. Among them, 51 patients received ICG-guided surgery (ICG group), and 117 underwent conventional surgery (non-ICG group). Perioperative variables, extent of lymph node dissection, positive lymph node detection efficiency, and postoperative survival outcomes were compared between the two groups. Results There were no statistically significant differences between the two groups in baseline clinicopathologic characteristics, as well as operative time, intraoperative blood loss, postoperative recovery, and incidence of surgical complications (all P>0.05). The ICG group had a significantly higher mean number of lymph nodes dissected than the non-ICG group (48.62 vs. 37.20, P<0.001), with a greater proportion of patients achieving ≥30 nodes dissected (92.16% vs. 69.23%, P=0.001). Stratified analysis showed a significantly higher number of dissected lymph nodes in the ICG group at D₂ stations, the supra-pancreatic region (stations 7, 8, 9, 11), in total gastrectomy, T3-4 stage, and stage Ⅲ patients (all P<0.01). In the ICG group, the number and positivity rate of fluorescent lymph nodes were significantly higher than those of non-fluorescent nodes (30.31 vs. 17.36; 2.03 vs. 0.94, both P<0.05). The diagnostic sensitivity of ICG fluorescence imaging for positive lymph nodes was 68.4%, with a negative predictive value of 94.6% for non-fluorescent nodes. No significant differences were observed between the two groups in terms of adjuvant therapy, overall survival (HR=0.737, P=0.471), or disease-free survival (HR=0.502, P=0.089). Conclusion ICG-guided navigation in laparoscopic radical gastrectomy for gastric cancer is safe and significantly improves lymph node yield, particularly in the supra-pancreatic region, total gastrectomy, and advanced-stage patients. It also enhances positive node detection. However, no survival benefit has been observed in the short term. Further multicenter studies with long-term follow-up are warranted to confirm its clinical value and optimize intraoperative navigation strategies.

Graphical abstract

关键词

胃肿瘤 / 吲哚花青绿 / 腹腔镜外科手术 / 淋巴结清扫术 / 预后

Key words

Stomach Neoplasms / Indocyanine Green / Laparoscopic Surgical Procedures / Lymph Node Dissection / Prognosis

胃癌是全球范围内常见的恶性肿瘤之一，其发病率和病死率一直居高不下^[1]。手术治疗是胃癌综合治疗中的重要环节，而腹腔镜胃癌根治术以其创伤小、恢复快等优势，在临床上得到了广泛的应用^[2-3]。然而，传统腹腔镜手术存在视觉景深缺失和触觉反馈受限的固有缺陷，导致淋巴结清扫完整性面临挑战。如何在手术中更精准地进行淋巴结清扫，提高治疗效果，一直是外科医生关注的焦点。随着精准医疗的理念和手术技术的不断进步，吲哚菁绿（indocyanine green，ICG）近红外成像示踪技术逐渐应用于腹腔镜手术中，并证实其具有良好的安全性及应用前景^[4-6]。此前，已有一些研究报道ICG示踪技术在腹腔镜胃癌根治术中能够实时显示淋巴引流和淋巴结的位置，为外科医生提供更直观的导航信息，清扫更多的淋巴结^[7-8]，但具体哪些淋巴结区域或者哪些群体更加受益仍存在一定的争议^[9]。同时，多数研究局限于术中指标，缺乏生存数据。鉴于此，本研究通过对ICG在腹腔镜胃癌根治术中淋巴结清扫、诊断效能和预后等方面效果进行分析，为ICG导航技术在腹腔镜胃癌根治术中的应用提供有价值的临床参考。

1 资料与方法

1.1 一般资料

回顾性收集2021年1月—2022年12月于福建医科大学附属漳州市医院胃外科行腹腔镜胃癌根治术168例患者的临床病理资料。其中51例接受ICG导航手术（ICG组），117例为常规手术（非ICG组）。纳入标准：(1) 年龄16~80岁；(2) 术前临床分期为cT2~4a，N-/+，M0；(3) 行D₂淋巴结清扫术；(4) 术后病理学诊断为胃腺癌。排除标准：(1) 存在远处转移；(2) 胃手术史（包括针对胃癌的内镜治疗）；(3) 5年内伴有其他恶性肿瘤者；(4) 有既往新辅助化疗或放疗史者；(5) 联合脏器手术或者切缘阳性；(6) 皮革胃；(7) 临床病理资料缺失。纳入的所有病例手术均由同一组外科医生完成，由具有超过300例的腹腔镜胃癌手术的经验并已熟练掌握ICG近红外荧光成像的高年资医生担任主刀医生。本研究通过福建医科大学附属漳州市医院医学伦理委员会审批（批号：2024LWB425），免除知情同意。

1.2 手术方法

ICG组患者术中以ICG作为示踪剂，采用《吲哚菁绿近红外光成像技术在腹腔镜胃癌根治术中应用中国专家共识（2023版）》^[10]推荐的浆膜下六点注射方法及模式，不论是远端或全胃切除，胃小弯三个注射点均为胃右动脉第一分支、胃角和胃左动脉第一、二胃壁动脉分支间；远端胃切除中胃大弯三个注射点为胃网膜右动脉第一胃支、胃网膜左动脉第一胃支和前两个注射点的中间处；全胃切除中胃大弯三个注射点为胃网膜右动脉第一胃支、胃网膜左动脉第一胃支和胃底体交界处。每个点浆膜下层注射1.5 mL ICG（25 mg/支，用灭菌注射用水稀释成0.5 mg/mL），对淋巴结示踪进行显影（图1A）。术中切换荧光模式导航进D₂淋巴结清扫（图1B-C），必要时清扫脾门淋巴结。非ICG组患者术中未使用ICG，依照指南^[11]推荐常规行腹腔镜胃癌根治术。为实现精确的肿瘤N分期，病理送检前，由本组手术医师根据各组淋巴结位置进行淋巴结分拣送。其中ICG组的标本离体后，在ICG系统产品荧光照射下，采集各组显示荧光的淋巴结和未显示荧光的淋巴结分装后，用10%福尔马林溶液固定，送检病理。

1.3 观察指标及相关定义

患者一般资料，包括年龄、性别、体质量指数（body mass index，BMI）、术前影像学指标（肿瘤直径、肿瘤位置、肿瘤浸润深度及淋巴结转移情况）。术中情况：手术时间、术中出血量和胃切除范围。术后情况，包括术后恢复指标（首次下床时间、首次进食时间、首次排气时间和术后住院时间）、术后病理学指标（肿瘤分化、Lauren分型、神经侵犯、脉管浸润、肿瘤浸润深度、各组淋巴结清扫数目、转移情况和病理学分期）、术后外科并发症发生情况、术后治疗及随访资料。

相关指标定义：术中出血量，通过吸引器和纱布称重法进行估算；术后首次下床时间，以患者首次自主下床站立并行走至少5 m为准；首次排气时间，根据患者自述及医护人员听诊确认；首次进食时间，以患者首次经口摄入食物的时间记录；术后住院时间，从手术结束至患者办理出院手续的时间。术后外科并发症主要指术后出现的外科系统相关并发症，主要包括切口感染、消化道瘘、术后出血、腹腔感染及消化道梗阻等^[12]；记录的术后并发症为术后1个月内的数据，依据Clavien-Dindo并发症分级系统，至少为Ⅱ级^[13]。总生存期定义为从手术日期至因任何原因导致死亡的时间；无病生存期定义为从手术日期至肿瘤复发或死亡的时间。

1.4 统计学处理

采用SPSS 27.0软件进行数据分析。计量资料若符合正态分布，以均数±标准差（\overline{x}\pm s）表示，组间比较采用独立样本t检验；若不符合正态分布，组间比较采用非参数检验。计数资料以例数（百分比）[n（%）]表示，组间比较采用χ²检验或Fisher确切概率法检验。生存率采用Kaplan-Meier法绘制生存曲线，并进行Log-rank检验。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结　果

2.1 两组患者的一般资料

两组患者在年龄、性别、BMI、肿瘤部位、切除范围、分化程度、肿瘤大小、Lauren分型、神经侵犯、脉管浸润、临床分期、pT分期、pN分期、pTNM分期及术后辅助治疗等方面的差异无统计学意义（均P>0.05）（表1）。

2.2 两组患者的围手术期情况

ICG组与非ICG组在手术时间、术中出血量、术后首次下床时间、首次排气时间、首次进食时间、术后住院时间等方面差异均无统计学意义（均P>0.05）。非ICG组术后总并发症发生率为20.51%（24/117），ICG组为17.65%（9/51），差异无统计学意义（P=0.667）；两组患者各类术后并发症发生率差异均无统计学意义（均P>0.05）（表2）。

2.3 两组患者的淋巴结清扫情况

ICG组平均清扫淋巴结数目明显多于非ICG组（48.62枚 vs. 37.20枚，P<0.001），而两组平均淋巴结转移数目差异无统计学意义（3.95枚 vs. 4.53枚，P=0.632）；ICG组患者淋巴结清扫数目≥30枚的比例明显高于非ICG组（92.16% vs. 69.23%，P=0.001），而两组淋巴结清扫数目≥16枚的患者比例相当。分层分析显示，ICG组的淋巴结清扫数目无论在D₁站淋巴结、D₂站淋巴结、全胃切除、远端胃切除、不同分期胃癌中均明显多于非ICG组（均P<0.05），尤其在D₂站淋巴结、全胃切除、淋巴结阳性、浸润浆膜层及Ⅲ期患者中显著增多（P<0.001）（表3）。

此外，相较于非ICG组，ICG组在胰腺上区域（第7、8、9、11组）和第4组淋巴结中检出的淋巴结明显增多（均P<0.05）；其中，全胃切除术在第4、8、9、11组清扫更多淋巴结，而远端胃切除术在第6、7、9组为甚（图2）。

2.4 ICG组显影淋巴结与非显影淋巴结情况对比及诊断效能评估

ICG组中显影淋巴结检出数明显多于非显影淋巴结检出数（30.31枚 vs. 17.36枚，P<0.001），在第3、4、6、7、8、12组更为明显（P<0.05）；显影淋巴结的阳性数目亦多于非显影淋巴结（2.03枚 vs. 0.94枚，P=0.043），其中在第4、8、10、12组的非显影淋巴结未见转移（图3）。ICG荧光成像对阳性淋巴结的诊断敏感度和特异度分别为64.4%和36.7%，非显影淋巴结的阴性预测值为94.6%（表4）。

2.5 两组患者术后生存情况

全组患者末次随访时间至2024年6月30日，中位随访时间为30（18~41）个月，两组患者在总生存率（HR=0.737，95% CI=0.319~1.703，P=0.471）和无病生存率（HR=0.502，95% CI=0.222~1.132，P=0.089）差异均无统计学意义（图4）。

3 讨　论

3.1 ICG导航具有良好的安全性

近年来，精准医疗的理念在肿瘤治疗中日益深入人心^[14]。为能更精准、高效地进行淋巴结清扫，ICG近红外成像在腹腔镜胃癌根治术的应用越来越广泛。因ICG安全无毒、过敏反应极少，多数研究均提示ICG导航安全、可行，具有跟常规腹腔镜手术相当的短期疗效，不会增加术后并发症发生率^[15-17]。在本研究中，ICG组的手术时间、术中出血量、术后恢复及术后外科并发症同非ICG组相比均无明显差异。

3.2 ICG导航显著提高淋巴结清扫效能，解剖特异性优势明确

一项纳入13项研究2 027例胃癌患者的Meta分析^[18]显示，ICG组清扫淋巴结数目明显多于非ICG组（P<0.001）。Chen等^[19]开展的FUGES-012前瞻性研究纳入258例胃癌患者，结果亦显示ICG组对比非ICG组可清扫更多淋巴结（50.5枚 vs. 42.0枚，P<0.01）。本研究中ICG组清扫的淋巴结数目为48.62枚，亦显著多于非ICG组的37.20枚（P<0.001）。而Lan等^[20]的研究中ICG组并未能提高总淋巴结检出数目，这可能与不同研究中ICG注射方式、浓度存在差异等相关。此外，准确的N分期评估需至少检出16枚淋巴结，而检出≥30枚最佳^[21]。在本研究中，两组患者在淋巴结清扫数目达到16枚的比例相当，而ICG组中清扫淋巴结≥30枚的患者比例明显高于非ICG组，提示ICG有助于发现遗漏的淋巴结，提高淋巴结检出率。

本研究分层分析显示，ICG组在D₂站淋巴结和全胃切除的患者中淋巴结清扫数目优势显著（P<0.01），这与一项纳入702例患者的回顾性研究^[8]和FUGES-012研究中的多数结果一致^[19]。Kwon等^[22]发现ICG组在第2、6、7、8、9组淋巴结的清扫数量明显多于非ICG组；田艳涛等^[23]认为ICG组在第4sb、6、7、8、9、11p组淋巴结清扫中更具优势；本研究亦发现尤其在胰腺上区域（第7、8、9、11组）ICG组检出的淋巴结明显增多；这可能与胰腺上缘区域解剖复杂、淋巴血管脂肪组织多，且部分与胰腺界限不清，此时ICG的显影可以起到有效的指引作用，提高清扫的精确度。

3.3 ICG导航提高阳性淋巴结诊断效能

本研究结合术后病理结果对ICG组中显影和非显影淋巴结进行对比分析发现显影的淋巴结数目明显高于非显影淋巴结，且显影阳性淋巴结数也多于非显影者，但ICG显影对阳性淋巴结的诊断敏感度为64.4%，与文献^[24-25]报道的52.6%~95.3%大致相当。这说明显影淋巴结接受来自肿瘤周围组织的淋巴回流，但不一定存在癌转移。同时本研究中非显影淋巴结的阴性预测值为94.6%，但仍存在31.6%的假阴性率，与此前一些研究的25%~46%亦相当^[26-27]。这也表明一些转移性的淋巴结的淋巴管回流通路被癌细胞完全阻塞，而未发生ICG回流。随着ICG成像技术不断优化和发展，相信该技术对阳性淋巴结清扫的精确度将会不断提高。

3.4 ICG导航在生存获益方面的争议

有研究^[28]表明，更彻底的淋巴结清扫在长期随访中能够显著改善患者的预后，但目前关于ICG导航胃癌根治术的远期生存疗效的报道较少。Chen等^[29]的单中心前瞻性临床研究显示与非ICG组相比，ICG导航腹腔镜胃癌根治术能够显著提高ICG组患者3年生存率（86.0% vs. 73.6%，P=0.015），和3年无病生存率（81.4% vs. 68.2%，P=0.012）。国内另一项针对ICG导航腹腔镜根治性全胃切除术的回顾性研究^[30]亦提示ICG组患者的2年生存率（88.4% vs. 74.4%，P=0.048）及无病生存率（86.0% vs. 69.8%，P=0.045）均显著高于非ICG组。而西班牙的一项回顾性研究^[31]通过倾向评分匹配分析发现，ICG组与非ICG组患者的2年生存率和无病生存率差异均无统计学意义。本研究中两组患者在生存率（HR=0.737，P=0.471）和无病生存率（HR=0.502，P=0.089）亦相当。造成这种研究结果差异的原因可能在于患者群体的不同、手术操作的差异（外科医生的经验、手术技巧以及对ICG导航的应用熟练程度）、随访时间和方法的差异等，更长时间和更严格的随访可能会发现更显著的生存差异。

3.5 本研究局限与展望

本研究存在一些局限性。首先，这是一项单中心的回顾性研究，样本量相对较小，可能导致研究结果的偏倚。其次，随访时间相对较短，对于生存率等长期疗效指标的评估可能不够准确，更长时间的随访可能揭示出更显著的生存差异。未来需要开展多中心、大样本量的前瞻性研究，并延长随访时间，同时结合更全面的评估指标，进一步明确ICG导航腹腔镜胃癌根治术的长期疗效和综合价值，不断优化手术方案和治疗策略，为胃癌患者带来更好的预后。

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基金资助

福建医科大学附属漳州市医院博士工作室攀登课题基金资助项目(PDB202109)