脑电图评估额叶α波不对称与注意缺陷多动障碍患儿情绪失调的关系

Electroencephalographic assessment of the relationship between frontal alpha asymmetry and emotion dysregulation in children with attention deficit hyperactivity disorder

摘要

目的 探讨脑电图评估额叶α波不对称（frontal alpha asymmetry, FAA）与注意缺陷多动障碍（attention deficit hyperactivity disorder, ADHD）患儿情绪失调（emotion dysregulation, ED）的关系。 方法 前瞻性选取2021年9月—2024年12月阜阳市妇女儿童医院收治的104例ADHD患儿为研究对象。按照Achenbach儿童行为量表（Child Behavior Checklist, CBCL）得分分为ED组（3个子量表得分之和<180分；n=41）和非ED组（3个子量表得分之和≥180分；n=63）。收集患儿临床资料，采用中文版ADHD SNAP-Ⅳ量表-父母版、Weiss功能缺陷量表父母版进行评估，使用脑电图检测FAA。分析不同区域FAA与患儿CBCL得分的相关性及其对ADHD患儿发生ED的预测价值。 结果 与非ED组相比，ED组ADHD分型以注意缺陷为主型比例、SNAP-Ⅳ总分、Weiss功能缺陷量表父母版总分、前额（FP1/FP2）区域的FAA、中央区（C3/C4）区域的FAA更高（P<0.05）。ADHD患儿FP1/FP2、C3/C4区域的FAA与CBCL得分呈负相关（P<0.05）。多因素logistic回归分析结果显示，FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA与ADHD患儿发生ED密切相关（P<0.05）。受试者操作特征曲线结果显示，FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA单独及两者联合预测ADHD患儿发生ED的曲线下面积分别为0.827、0.685、0.917（P<0.05）；两者联合预测曲线下面积高于FP1/FP2区域的FAA或C3/C4区域的FAA单独预测（P<0.05）。多动冲动型ADHD患儿FP1/FP2区域的FAA值低于混合型ADHD患儿和注意缺陷为主型的ADHD患儿（P<0.05）。 结论 FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA是ADHD患儿情绪失调的可靠神经标志物，两者联合预测性能更优。不同ADHD分型表现出特异的FAA-功能损害关联模式。

Abstract

Objective To explore the relationship between frontal alpha asymmetry (FAA) assessed by electroencephalogram (EEG) and emotion dysregulation (ED) in children with attention deficit hyperactivity disorder (ADHD). Methods Children with ADHD admitted to Fuyang Women and Children's Hospital from September 2021 to December 2024 were prospectively enrolled (n=104). Based on the Achenbach Child Behavior Checklist (CBCL), participants were classified into an ED group (sum of three subscales <180; n=41) and a non-ED group (sum ≥180; n=63). Clinical data were collected, and the Chinese ADHD SNAP-IV parent version and the Weiss Functional Impairment Rating Scale-Parent Report were used. FAA was measured by EEG. Correlations between FAA in different regions and CBCL score were analyzed, and the predictive value of FAA for ED was evaluated with multivariable logistic regression and receiver operating characteristic curves. Results Compared with the non-ED group, the ED group had a higher proportion of the predominantly inattentive ADHD subtype, higher SNAP-IV total score, higher Weiss Functional Impairment Rating Scale-Parent Report total score, and higher FP1/FP2-FAA and C3/C4-FAA (P<0.05). FP1/FP2-FAA and C3/C4-FAA were negatively correlated with CBCL score (P<0.05). The multivariable logistic regression analysis showed that FP1/FP2-FAA and C3/C4-FAA were closely associated with ED in children with ADHD (P<0.05). The areas under the curve for predicting ED using FP1/FP2-FAA, C3/C4-FAA, and their combination were 0.827, 0.685, and 0.917, respectively (P<0.05), and the combined prediction had a higher area under the curve than either single marker (P<0.05). The FP1/FP2 FAA value in hyperactive-impulsive ADHD was lower than in combined-type ADHD and predominantly inattentive ADHD (P<0.05). Conclusions FP1/FP2-FAA and C3/C4-FAA are reliable neural markers of emotion dysregulation in children with ADHD, and their combination shows superior predictive performance. ADHD subtypes show distinct patterns of FAA-functional impairment associations.

关键词

注意缺陷多动障碍 / 脑电图 / 额叶α波不对称 / 情绪失调 / 儿童

Key words

Attention deficit hyperactivity disorder / Electroencephalogram / Frontal alpha asymmetry / Emotion dysregulation / Child

注意缺陷多动障碍（attention deficit hyperactivity disorder, ADHD）是一种常见的儿童神经发育障碍，据不完全统计，ADHD的发病率为5%~10%^［1］，给患儿及其家庭带来沉重负担。近年来研究发现，ADHD患儿常伴随情绪失调（emotion dysregulation, ED）现象，ED不仅影响ADHD儿童的社会适应能力，还会对其学业和人际关系造成负面影响^［2-3］。因此深入探讨ADHD合并ED的神经生物学机制十分重要。脑电图（electroencephalogram, EEG）作为一种无创的神经影像学工具，已广泛应用于ADHD研究^［4］。α波通常在放松状态下活跃，额叶作为情绪和决策的重要神经区域，其活动状态与个体的情绪体验密切相关^［5］。有研究指出，额叶α波不对称（frontal alpha asymmetry, FAA）可能反映成人在情绪处理上的差异，进而影响情绪调节能力^［6-7］，但FAA与ADHD患儿发生ED之间的关系尚未见相关文献报道。本研究通过评估ADHD患儿的FAA，并探讨其与ED之间的关系，为临床制定针对性干预措施提供理论依据，进一步改善ADHD儿童的生活质量和心理健康。

1 资料与方法

1.1　临床资料

前瞻性选取2021年9月—2024年12月阜阳市妇女儿童医院收治的104例ADHD患儿为研究对象。纳入标准：（1）确诊为ADHD^［8］；（2）年龄4~12岁；（3）韦氏智力量表≥80分；（4）入组前1个月内未服用ADHD治疗药物者；（5）患儿父母同意参与本次研究，签署知情同意书。排除标准：（1）合并精神分裂等精神疾病者；（2）合并其他神经系统疾病；（3）合并严重躯体疾病；（4）病例资料不全者。

按照Achenbach儿童行为量表（Child Behavior Checklist, CBCL）得分对患儿进行分组，将CBCL中注意问题、攻击性行为、焦虑/抑郁3个子量表得分相加，得分之和<180分，则视为ED^［9］。104例ADHD患儿分为ED组（n=41）和非ED组（n=63）。本研究已取得阜阳市妇女儿童医院医学伦理委员会批准，伦理批号为阜六伦审20250428006号。

1.2　评估和资料收集

ADHD分型：依据儿童临床诊断性会谈量表评估结果，分为多动冲动型、注意缺陷为主型和混合型^［10］。

临床特征及严重程度：使用中文版ADHD SNAP-Ⅳ量表-父母版（Chinese Version of the Swanson， Nolan， and Pelham， Version Ⅳ Scale-Parent Form, SNAP-Ⅳ）进行评估，分为对立违抗、多动/冲动、注意力不集中3个子量表，共26个条目，各个条目采用4级评分法，得分越高提示ADHD症状越严重^［11］。

功能状态：使用Weiss功能缺陷量表父母版（Weiss Functional Impairment Scale-Parent Form, WFIRS-P）进行评估，该量表分为自我观念、社会活动、冒险活动、生活技能、学习/生活、家庭6个子量表，均采用4级评分法，总分越高表明患儿社会功能受损越严重^［12］。

通过电子病历系统收集患儿的年龄、性别、ADHD分型、是否为独生子女、成长环境、韦氏智力量表得分、临床特征、家庭一般情况、父母年龄、受教育程度等。

1.3　FAA评估方法

使用美国Nicolet One脑电图机采集患儿脑电数据。采集前确保受试者处于放松状态，依据国际标准，按照10-20系统在头皮放置电极（尤其额叶区，如F3、F4、F7、F8等）；采用0.1~100 Hz带通滤波器，采样频率为256 Hz，确保电极连接良好，避免噪声干扰。于安静环境中记录EEG信号，均在静息态下进行测量，以获取额叶α波数据。受试者闭眼，保持放松，记录时间5~10 min。过滤掉部分低频和高频的伪迹后，采用傅里叶变换等方法将EEG信号转换为频域^［13］，包括δ（1~3 Hz）、θ（4~7 Hz）、α（8~13 Hz）、β（14~30 Hz），提取α波频段的数据。根据既往文献［14-15］结果，将FAA定义为横向指数，主要反映左右半球相应频带的α功率百分比差异，P为相应电极的α功率，计算公式为：FAA=（P_右-P_左）/（P_右+P_左）。分析侧额（F7/F8）、中额叶（F3/F4）、顶叶区（P3/P4）、中央区（C3/C4）、前额（FP1/FP2）5个区域的FAA。

1.4　统计学分析

采用SPSS 27.0进行统计学分析。正态分布计量资料以均数±标准差（\overline{x}\pm s）表示，组间比较采用两样本t检验；非正态分布计量资料以中位数（四分位数间距）［M（Q₁，Q₃］表示，组间比较采用Mann-Whitney U或Kruskal-Wallis H检验，组间两两比较采用Dunn's事后检验。计数资料以例数和百分比（%）表示，组间比较采用卡方检验。相关性分析采用Spearman秩相关法。ADHD患儿发生ED的影响因素采用多因素logistic回归分析。绘制受试者操作特征曲线（receiver operating characteristic curve, ROC曲线）分析不同区域FAA对ADHD患儿发生ED的预测价值，曲线下面积（area under the curve, AUC）比较采用Delong检验。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1　两组临床资料比较

与非ED组相比，ED组ADHD分型以注意缺陷为主型比例、SNAP-Ⅳ量表总分、WFIRS-P量表总分更高（P<0.05），见表1。

2.2　两组FAA比较

与非ED组相比，ED组FP1/FP2、C3/C4区域的FAA更高（P<0.05）。两组F3/F4、F7/F8、P3/P4区域的FAA比较差异无统计学意义（P>0.05）。见表2。

2.3　ADHD患儿FAA与CBCL得分的相关性分析

ADHD患儿FP1/FP2、C3/C4区域的FAA与CBCL得分呈负相关（P<0.05），见表3。

2.4　影响ADHD患儿发生ED的多因素logistic回归分析

以ADHD患儿伴有ED为因变量，以ADHD分型、SNAP-Ⅳ量表总分、WFIRS-P量表总分、C3/C4区域的FAA、FP1/FP2区域的FAA为自变量，各变量方差膨胀因子均<10，表明变量间不存在多重共线性。多因素logistic回归分析结果显示，在控制性别、年龄、ADHD分型等混杂因素后，FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA仍与ADHD患儿发生ED密切相关（P<0.05）。见表4。

2.5　不同区域FAA预测ADHD患儿发生ED的ROC曲线结果分析

ROC曲线结果显示，FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA单独及两者联合预测ADHD患儿发生ED的AUC分别为0.827、0.685、0.917（P<0.05），其中以FP1/FP2区域的FAA联合C3/C4区域的FAA预测的AUC最高，灵敏度为87.80%，特异度为77.78%。Delong检验结果显示，联合预测的AUC优于FP1/FP2区域的FAA（Z=2.841，P=0.005）或C3/C4区域的FAA（Z=4.926，P<0.001）单独预测。见表5。

2.6　不同分型ADHD儿童的FAA比较

不同分型ADHD儿童在FP1/FP2区域的FAA比较，差异有统计学意义（P<0.05），进一步采用Dunn's事后检验进行两两比较发现，多动冲动型ADHD患儿FP1/FP2区域的FAA值低于混合型ADHD患儿和注意缺陷为主型ADHD患儿（P<0.05）。其他区域的FAA比较差异无统计学意义（P>0.05）。见表6。

3 讨论

ADHD是一种以注意力缺陷、多动和冲动为主要特征的神经发育障碍，而ED作为ADHD患儿常见的伴随问题，具体表现为情绪反应过于强烈、持续时间过长，或难以有效控制自身情绪反应，容易影响个人的社会适应能力、心理健康和生活质量。既往研究指出，约57.6%的ADHD患儿会发生ED，相较于不伴有ED的患儿，伴有ED的患儿核心症状更显著，社会功能受损也更为严重^［16］。本研究中，与非ED组相比，ED组ADHD分型以注意缺陷为主型比例、SNAP-Ⅳ量表总分、WFIRS-P量表总分更高，这提示伴有ED的ADHD患儿临床症状更为严重，功能受损也更为严重。有研究指出，ED会加剧ADHD的核心症状，例如增加冲动性和多动行为；由于ED的存在，这些患儿更容易受到外界刺激的影响，从而表现出更严重的行为问题，形成恶性循环，进一步恶化其行为症状^［17-18］。因此，及早评估ADHD患儿的ED情况，有助于改善患儿的临床症状，延缓其病情进展。

FAA作为一种反映大脑情绪调节相关区域活动特征的指标，在ADHD患儿ED的研究中展现出潜在价值^［19-20］。研究报道，ADHD患儿在静息状态下表现出右侧额叶α波优势，这种不对称模式通常与积极情绪加工及外向性人格相关^［21］。然而，ADHD患儿常表现出ED（如情绪波动大、易激惹、焦虑等），这与右侧额叶α波优势的理论解释^［22］相悖。有学者认为，右侧额叶α波优势可能反映ADHD患儿对消极情绪的抑制能力受损，进而导致ED^［23］。但多数研究证实，额叶α波反映抑制性神经活动，其不对称性可能预示情绪信息处理偏侧化^［24-25］。因此，FAA可能作为一种潜在的生物标志物，用于区分不同分型的ADHD患儿以及预测其ED程度。

本研究结果显示，ADHD患儿C3/C4、FP1/FP2区域的FAA与CBCL得分呈负相关，提示ED与C3/C4、FP1/FP2区域的FAA有关，与Chen等^［26］结果相近。进一步的多因素logistic回归分析发现，C3/C4区域的FAA、FP1/FP2区域的FAA与ADHD患儿发生ED密切相关，推测原因可能是，额叶是情绪调节和社会认知的重要区域，FP1/FP2区域覆盖前额叶背外侧皮质和额极区，其α波不对称性增高可能反映情绪调节神经环路的异常激活模式，从神经生物学角度来看，原因可能与前额叶背外侧皮质-杏仁核通路的失衡有关^［27］。解剖学上，FP电极更接近额极区，该区域在情绪评估和元认知监控中起关键作用，而C3/C4覆盖的初级运动区与情绪调节关联较弱^［28］。本研究中Delong检验结果显示，联合预测模型的AUC值显著优于FP1/FP2区域的FAA或F3/F4区域的FAA单独预测，将两种区域FAA联合预测ED可提高预测性能，提示临床可将两种区域FAA联合预测以提高预测的准确性和可靠性。本研究中分型分析显示，多动冲动型ADHD患儿FP1/FP2区域的FAA值显著低于混合型ADHD患儿和注意缺陷为主型ADHD患儿，可能是因为注意缺陷为主型ADHD患儿表现出更强的认知控制能力，常采用“过度控制”策略来补偿注意缺陷，这种过度努力可能导致前额叶皮质代谢需求增加，表现为α活动异常增高。而多动冲动型ADHD患儿FP1/FP2区域的FAA值较低，提示其左侧前额叶活动相对更弱，右侧前额叶活动相对更强，这与驱动趋近行为的动机系统不足和负责行为抑制的退缩系统过度活跃直接相关^［29］，这提示临床针对表现出显著FAA异常的注意缺陷为主型ADHD患儿，提供前额叶功能的靶向干预可能获得更好的疗效。针对显著FAA异常的多动冲动型ADHD患儿，通过神经反馈训练直接矫正其FAA，并联合执行功能与情绪调节训练，以增强行为抑制和趋近动机。

本研究属于单中心小样本研究，难以揭示FAA与ADHD患儿ED之间的因果关系。其次，尽管本研究已尽可能控制已知混杂因素，但仍可能存在未测量的混杂变量（如遗传因素或细微的环境差异）。因此，未来研究可采用纵向设计追踪FAA发育轨迹，结合功能磁共振成像明确脑功能-结构关联，进一步控制潜在混杂因素。此外，多动冲动型样本量不足影响分型分析，不同研究使用的α波提取方法、不对称分析方法以及情绪评估工具不尽相同，导致研究结果的可比性较差，未来研究应进一步探讨FAA与ADHD患儿ED之间的内在联系，为ADHD患儿的早期识别、诊断和干预提供新的思路和方法。

综上所述，FP1/FP2区域的FAA、C3/C4区域的FAA是ADHD患儿ED的可靠神经标志物，两者联合预测性能更优，不同ADHD分型表现出特异的FAA-功能损害关联模式，临床可通过评估FAA以评估ADHD儿童发生ED的风险，进一步缓解病情。

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