克隆整合特性和磷素对喜旱莲子草富集土壤中镉的影响

Effects of Clonal Integration Characteristics and Phosphorus on Cadmium Accumulation in Soil by Alternanthera philoxeroides

摘要

以匍匐生长的草本克隆植物喜旱莲子草（Alternanthera philoxeroides）为对象，采用盆栽实验，研究了克隆整合特性和磷素对植株各片段生物量、光合特性及其对镉的富集总量的影响。实验结果表明：当植株子节遭受镉胁迫（20 mg/kg）时，克隆整合特性完整（子节与母节连接）对子节的生物量和叶绿素含量的增加有促进作用，同时植株对镉的富集总量也比克隆整合特性解除（子节与母节切断）时提高了317.97%；当母节生长在高磷条件（1 000 mg/kg）的土壤中时，镉胁迫（20 mg/kg）条件下子节生物量、镉浓度及其对镉的富集总量比低磷条件（400 mg/kg）下分别增高了151.79%、30.65%和228.95%。喜旱莲子草的克隆整合特性与磷素协同作用，具有更强的富集土壤中镉的能力。

Abstract

Taking the creeping herbaceous clonal plant Alternanthera philoxeroides as the experimental subject, the effects of clonal integration characteristics and phosphorus on the biomass, photosynthetic characteristics and Cd total accumulation of each fragment of Alternanthera philoxeroides were studied by pot experiment. The results showed that when the apical ramets were subjected to Cd stress (20 mg/kg), the complete clonal integration characteristics (the apical ramets and the basal ramets were connected) promoted the increase of the biomass and chlorophyll content of the apical ramets. At the same time, Cd total accumulation of the plant was 317.97% higher than that when the clonal integration characteristics were removed (the apical ramets and the basal ramets were cut off). When the basal ramets grew in the soil with high phosphorus (1 000 mg/kg), the biomass, Cd concentration and Cd total accumulation in the apical ramets under Cd stress (20 mg/kg) were 151.79%, 30.65% and 228.95% higher than those under low phosphorus condition (400 mg/kg). The synergistic effect between the clonal integration characteristics of Alternanthera philoxeroides and phosphorus has a stronger ability to enrich Cd in soil.

Graphical abstract

关键词

喜旱莲子草 / 镉 / 克隆整合 / 磷 / 植物修复

Key words

Alternanthera philoxeroides / cadmium / clonal integration / phosphorus / phytoremediation

0　 引 言

植物修复技术具有成本低廉、操作简单、水土流失少、环境扰动小且无二次污染等优点^[1]，已经成为土壤重金属污染治理的主要方法之一。植物修复的核心技术是筛选出在被污染土壤中生长良好，且对污染重金属元素的富集量比普通植物高出数十倍的超富集植物（hyperaccumulator）。目前，已发现的超积累植物已达400多个品种^[2]，对重金属镍的超积累植物约占80%^[3]，而对重金属镉的超富集植物种类较少^[4]。喜旱莲子草（Alternanthera philoxeroides）对镉、铜、铅、锰等重金属元素均表现出较好的吸收效果^[5，6]。本课题组前期的研究^[7]发现，喜旱莲子草对镉的富集系数达到1.0，并表现出较强的耐受性，符合作为镉富集植物的要求。此外，喜旱莲子草还是典型的克隆生长植物，具有克隆整合特性。克隆整合（clonal integration）又称克隆内生理整合，即植株每节生根形成分株，各分株彼此互连，可实现资源共享^[8]。克隆植物常占据宽阔的生长空间，使得其克隆片段（同一克隆植物上相连的各个分株）处于不同资源板块或小生境中^[9]。整株植物的部分片断生长在污染土壤中时，克隆整合作用能够提高受胁迫部分的生长能力，且带来的效益超过其耗损^[10]。由此可以推测，克隆植物的不同分株生长在具有不同污染胁迫条件的土壤中时，彼此间将能相互支持，共同抵御不良胁迫。

磷素（phosphorus）作为植物生长代谢过程的重要营养素，主要通过两类作用机制影响植物对土壤镉的吸收和富集^[11]：1） 磷素能够提高植物抗氧化酶活性和气体交换特性，从而降低土壤中镉的生物可利用性；2） 磷素可以促进植物体内镉的磷酸化合物快速形成和固定，减轻镉对植株的伤害，从而提高植物对镉的耐受能力^[12]。通过对克隆生长的喜旱莲子草母节施加磷，提高植株对镉的耐受，促进其远端（子节）向镉污染土壤生长可保证其子节在高浓度镉胁迫下存活，并以整体植株的相互支持来富集土壤镉。

已有的研究主要关注整体植株克隆整合生长时面对污染胁迫的相互支持和缓解^[9，10]。因此，本文通过研究重金属镉胁迫下喜旱莲子草不同部位的生物量、光合特性及其对镉的富集总量，考察了克隆整合特性和磷素对喜旱莲子草富集重金属镉的影响。

1　 实验部分

1.1　材料、试剂及仪器

材料：喜旱莲子草采集于三峡大学校园内。选取同一区域内植株长势和生物量大致相同的喜旱莲子草匍匐茎，清洗干净，置于培养箱中进行水培处理。当喜旱莲子草的节部普遍生根后，选取株高、茎粗等长势指标相近，且生长良好无病虫害的植株进行后续实验。土壤（土水质量比1：5）取自三峡大学校园内，理化性质：pH 7.29，总磷245.1 mg/kg，有效磷66.5 mg/kg，总氮305 mg/kg，有机质2.75 g/kg。

试剂：氯化镉（CdCl₂）、硝酸（HNO₃）、过氧化氢（H₂O₂）、丙酮（CH₃COCH₃）均为分析纯试剂，过磷酸钙（主要成分Ca(H₂PO₄)₂·H₂O）作磷肥，实验用水为去离子水。

仪器：LI-6400XT型光合仪（LI-COR公司）、Lambda25型紫外-可见分光光度计（PerkinElmer公司）、PinAAcle 900T型石墨炉原子吸收分光光度计（PerkinElmer公司）。

1.2　实验方案

1.2.1　克隆整合特性影响实验

将 1 kg无污染土壤和镉污染土壤（Cd 20 mg/kg，使用CdCl₂对土壤进行污染，混匀后平衡3周）分别装盆。选取生长情况相近、生根良好的喜旱莲子草植株，将母节一端种植于无污染土壤中，子节一端按实验要求种植。实验共设置以下4个处理：T1（子节与母节连接（克隆整合特性完整），子节土壤中未添加镉）、T2（子节与母节切断（克隆整合特性解除），子节土壤中未添加镉）；T3（子节与母节连接，子节土壤中添加20 mg/kg镉）；T4（子节与母节切断，子节土壤中添加20 mg/kg镉）。每组设置5个平行实验，实验周期为8周。实验设计如图1(a)所示。

1.2.2　磷素影响实验

将喜旱莲子草子节一端种植于镉污染土壤（Cd 20 mg/kg）中，相应母节种植于无污染土壤中，同时向母节种植的土壤里施加不同浓度梯度的磷，以探究磷对喜旱莲子草子节富集镉的影响。实验通过施加过磷酸钙来给土壤供磷，设置4种土壤磷浓度（400、600、800、1 000 mg/kg，按磷单质含量计算），分别记为P1、P2、P3、P4。施磷水平以常见河岸土壤磷浓度^[13]为参考。实验设计如图1(b)所示。

1.3　植物光合特性的测定

1.3.1　最大光量子产量

光系统Ⅱ(PSⅡ)最大光量子产量（F_v/F_m）是植物特有的叶绿素荧光参数之一，能够反映植物的光合生理状况的变化。在植物受到胁迫时，光合特性受到负面影响，其F_v/F_m值将显著降低。对喜旱莲子草植株进行暗适应处理20 min后，选取母节和子节生长情况相近的叶片，在光合仪的荧光叶室中测定并记录子节和母节叶片的F_v/F_m值。

1.3.2　叶绿素含量

在实验结束时，向装有0.1 g喜旱莲子草叶片的研钵中少量多次添加80%丙酮溶液，反复研磨至组织变白。将研磨后的匀浆过滤至10 mL容量瓶中，用80%丙酮溶液定容，置于冰箱（4 ℃）暗提取24 h。用紫外-可见分光光度计测定提取液在665 nm和645 nm处的光密度（OD），绘制标准曲线，计算子节在有无镉胁迫下植物叶片的叶绿素含量。

1.4　植物生物量

在实验第8周，收集所有植株的根和茎叶样本，于70 ℃烘干至恒重（连续3次质量变化值小于0.01 g），记录干质量值，即为该植株根和茎叶的生物量。

1.5　植物镉浓度

将烘干至恒重的植物样品研磨至粉末状，过筛后准确称取0.4 g，用5 mL 60% HNO₃和2 mL 30% H₂O₂溶液进行消解。消解后的溶液转移至50 mL比色管中，用去离子水定容，再通过石墨炉原子吸收分光光度计测定样品中重金属镉的浓度。

1.6　数据分析

使用Excel 2010对实验数据进行归纳和整理，计算相应的均值和标准差；使用SPSS 20进行双因素方差分析（Two-way ANOVA）和显著性检验；使用Origin 8.0分析数据并作图。

2　 结 果

2.1　克隆整合特性的影响

2.1.1　对生物量的影响

图2为各处理组植物各部分生物量。从图2可以看出，在子节和母节连接，克隆整合特性完整（连接）的条件下，当子节受到镉胁迫后，T3组子节根、茎叶及全株的生物量比T1组子节相应部分的生物量分别减少了45.27%、37.63%、39.66%；而当子节与母节被切断，克隆整合特性受到破坏时，T4组子节的根、茎叶和全株的生物量比T2组子节相应部分的生物量分别降低了76.27%、81.98%、80.01%；无论是否向子节添加镉，切断后的子节均未对母节生物量产生明显影响。上述结果表明，在子节与母节处于异质性镉胁迫（子节添加镉，母节未添加镉）条件下时，克隆整合特性能够降低镉对植物生物量的影响，缓解镉胁迫对子节生长造成的伤害。

为了进一步探究克隆整合特性（“是否连接”“子节是否添加镉”及其交互作用）对于植物各部分生物量的影响，对其进行两因素两水平方差分析（表1）。统计结果表明，两因素及其交互作用均未对母节的根生物量造成显著影响，而子节是否添加镉对母节的茎叶部分以及植物总生物量有极显著的影响（P<0.01）。此外，两因素对子节的根生物量、茎叶生物量和总生物量均有极显著的影响（P<0.01），其交互作用也产生了极显著的影响（P<0.01）。

2.1.2　对光合特性的影响

光系统Ⅱ最大光量子产量（F_v/F_m）和叶绿素含量通常用来指示植物所受胁迫的程度。图3为喜旱莲子草在各处理组下的F_v/F_m值和叶绿素含量变化。可以看出，母节的F_v/F_m值均为比子节的F_v/F_m值略小，且各处理组的F_v/F_m、叶绿素含量无显著差异；而对于子节来说，T2和T4组子节的叶绿素含量比T1和T3组显著降低。上述结果说明，镉胁迫和克隆整合特性未对植物的F_v/F_m值产生明显影响，但解除克隆整合特性（切断）使子节的叶绿素含量降低。

为了进一步探究克隆整合特性（“是否连接”“子节是否添加镉”及其交互作用）对植物光合特性的影响，进行了两因素两水平方差分析（表2）。结果表明：两因素并未对植物母节的F_v/F_m值和叶绿素含量产生显著影响，两因素的交互作用也未对结果造成新的影响；但子节与母节之间是否连接显著影响了子节的叶绿素含量（P<0.01）。此外，受镉胁迫的子节叶绿素含量虽略低于未添加镉的子节，但镉的影响未达到显著水平。上述结果进一步证实了图3的结果。

2.1.3　对镉富集总量的影响

图4为各处理组植株各部分的镉浓度，表3为“是否连接”和“子节是否添加镉”对植物根和茎叶镉浓度影响的两因素两水平方差分析。从图4可以看出，“是否连接”并未对母节和子节的根与茎叶中镉浓度产生明显影响（T1、T2、T3、T4）；但在子节种植的土壤中添加镉后，子节的根和茎叶中的镉浓度显著提升（T3、T4），而母节各部分的镉浓度并未发生明显变化（T3、T4）。结合表3的方差分析结果可以得出结论，母节根与茎叶中的镉浓度未受到两因素及其交互作用的影响，但“子节是否添加镉”对子节根与茎叶中的镉浓度产生了极显著的影响。

植物各部分生物量乘以相应组织的镉浓度，可计算出各处理组植株茎叶（地上部分）和根（地下部分）对镉的富集总量。表4统计了当子节土壤中添加了镉时，切断以及连接状态下子节不同组织中镉的富集总量。在连接状态下，子节根和茎叶部分对镉的富集总量分别为117.66±6.02 μg和195.65±9.69 μg，比切断状态的植株子节根和茎叶对镉的富集总量分别增加了约170.66%和521.31%（以均值计算）。而具有完整克隆整合特性（连接）可以使植株对镉的富集总量比不完整（切断）时的植株增加了约317.97%（以均值计算）。

2.2　磷素的影响

通过向母节土壤中施加磷，考察了母节生长土壤中磷浓度的增加对植株子节富集镉的影响。

图5(a)显示，当母节生长于不同磷浓度的土壤中时，子节各部分的生物量均随着母节种植土壤中磷浓度的增加而增加；当土壤磷浓度达到1 000 mg/kg（P4组）时，全株生物量较400 mg/kg（P1组）时增加了151.79%。图5(b)显示，当母节生长于不同磷浓度梯度的土壤中时，随着母节土壤中磷浓度的升高，子节各部分镉浓度也逐渐增加，P4组（1 000 mg/kg）子节根和茎叶中的镉浓度较P1组（400 mg/kg）分别增加了41.69%和21.56%，子节全株的镉浓度增加了30.65%。由图5 (c)可以看出，子节各部分的镉富集总量随土壤磷浓度的提高而显著增加，P4组（1 000 mg/kg）全株对镉的富集总量相较于P1组（400 mg/kg）增加了228.95%。

3　 讨 论

3.1　克隆整合特性的影响

1） 对生物量的影响。对镉胁迫下喜旱莲子草的生物量测定结果显示，当子节种植土壤中添加了重金属镉时，母节根生物量没有因此而产生显著变化，但会通过降低母节的茎叶部分生物量而对母节部分的总生物量造成影响。同时，镉的污染胁迫会显著影响子节的生物量累积，但子节与母节的连接会减小镉胁迫对子节生物量的负面影响。此现象说明喜旱莲子草的克隆整合特性是否完整（即母节与子节之间是否连接）以及子节所种植土壤中是否遭受镉胁迫均能影响母节的生物量。此结论与Roiloa等^[14]对生长在异质环境中草莓生理特性变化的研究结果相似。此外，克隆整合的完整性有利于被镉污染的子节的生长，Gruntman等^[15]在研究中也发现克隆整合特性能够提高植物在重度胁迫环境中顶端部分的生物量。

2） 对光合特性的影响。已有研究证明重金属会对植物光合作用产生一定的负面影响^[16~18]，但本实验中对喜旱莲子草光合特性的测定结果显示，具有完整克隆整合特性的、被镉污染的子节叶绿素含量和F_v/F_m值均未出现明显的下降，而当母节与子节之间的连接因外部干扰而解除后，子节的叶绿素含量随之降低。该实验结果表明，喜旱莲子草的克隆整合特性能够缓解镉胁迫对子节叶绿素含量的负面影响。另外，通过实验发现镉胁迫对喜旱莲子草母节的F_v/F_m值和叶绿素含量均没有明显影响，这与Wang等^[19]的研究结果相似。总而言之，克隆整合特性能够提升镉胁迫条件下喜旱莲子草子节的光合特性，而不抑制植株近母节部分的生长进程。因此，喜旱莲子草的克隆整合能力有利于其抵御异质性重金属的污染胁迫，这与已有的研究结果相似^[20]。

3） 对镉富集总量的影响。在对植株各部分镉浓度的测定结果中，发现当喜旱莲子草的母节与施加镉的子节相连接时，母节各部分的镉浓度并没有提高；而不论与母节连接与否，镉污染胁迫下的喜旱莲子草子节都吸收了大量的镉。植株各部分对镉的富集总量结果显示，具有完整克隆整合特性（连接）的植株比切断条件下的植株富集了更多的镉。造成这一结果的原因可能是具有完整克隆整合效应的植株母节会大量吸收营养物质，并提供给与之相连的被胁迫的子节，增加了子节对污染土壤中重金属的吸收^[21]。Roiloa等^[14]的研究也证实了这一结论。喜旱莲子草的克隆整合特性促进了镉胁迫下子节生物量的增长，从而导致植株对镉的富集总量出现显著的升高。

综上所述，在子节与母节分别生长在不同环境条件下时，克隆整合促进了喜旱莲子草遭受镉胁迫的子节一端的生长发育，子节的生物量增加，同时缓解了重金属镉对子节光合作用过程的抑制和损害。喜旱莲子草在克隆整合特性完整的情况下对镉胁迫的耐受能力提高，有利于提高喜旱莲子草对重金属镉污染土壤的原位修复能力。

3.2　磷素的影响

磷素结合克隆整合特性对喜旱莲子草富集镉的影响结果显示，当母节一端生长于不同磷浓度的土壤环境下，施加了高浓度镉且克隆整合特性完整（即子节母节相连）的子节地上及地下部分生物量、相应植物组织的镉浓度以及植物对镉的富集总量都随母节土壤磷浓度的增加而出现显著升高。李瑾等^[22]发现高磷浓度（25 mg/kg）能促进羊草生物量的积累。Mahdy等^[23]发现，在土壤中施加磷肥，大麦的生物量和对镉的富集量出现明显增加，且随着施肥量的增加增幅更明显，与本文研究结果一致。但Arshad等^[11]在研究小麦植株受镉胁迫时发现，增加磷肥显著降低了植物体内的镉浓度，类似的结果在Yin^[24]等对菠菜的研究中也有报道。综上可知，磷素对植物吸收重金属镉的效果可能受到植物种类、土壤条件和环境理化性质等多种因素的影响。

4　 结 语

本文采用盆栽实验，研究了重金属镉胁迫下，克隆整合特性和磷素对喜旱莲子草不同部位的生物量、光合特性及其对镉的富集总量的影响。根据本文的研究结果，得出如下结论：

1） 克隆整合特性促进了处于高浓度重金属镉胁迫条件下的喜旱莲子草子节的生长进程，缓解了镉胁迫对植株光合特性造成的伤害，并通过促进子节生物量的增长而使植株对镉的富集总量显著增加；

2） 当母节生长于不同磷浓度的土壤时，高浓度的磷素使位于镉胁迫条件下与母节连接的子节生物量、植物组织中的镉浓度以及植株对镉的富集总量显著提高。

本研究可望为将克隆整合特性和磷素结合应用于富集污染土壤中的重金属提供理论依据。

参考文献

[1] LIU Z C， CHEN B N， WANG L A， et al. A review on phytoremediation of mercury contaminated soils［J］. Journal of Hazardous Materials， 2020， 400： 123138. DOI：10.1016/j.jhazmat.2020.123138 .

[2] FU Y Z， YOU S H， LUO X P. A review on the status and development of hyperaccumulator harvests treatment technology［J］. IOP Conference Series： Earth and Environmental Science， 2021， 634（1）： 012113. DOI：10.1088/1755-1315/634/1/012113 .

[3] 王丙烁， 黄益宗， 王农， 等. 镍污染土壤修复技术研究进展［J］. 农业环境科学学报， 2018， 37（11）： 2392-2402. DOI：10.11654/jaes.2018-0862 .

[4] WANG B S， HUANG Y Z， WANG N， et al. Advances in research on remediation technology of nickel-contaminated soil［J］. Journal of Agro-Environment Science， 2018， 37（11）： 2392-2402. DOI：10.11654/jaes.2018-0862（Ch ）.

[5] 李熠， 陈熹， 肖丕显， 等. 中国镉超富集植物种类组成及分布特征研究［J］. 中国野生植物资源， 2020， 39（6）： 11-16. DOI：10.3969/j.issn.1006-9690.2020.06.003 .

[6] LI Y， CHEN X， XIAO P X， et al. Study on the species composition， geographical distribution and flora characteristics of Cd hyperaccumulators in China［J］. Chinese Wild Plant Resources， 2020， 39（6）： 11-16. DOI：10.3969/j.issn.1006-9690.2020.06.003（Ch ）.

[7] 张丽， 彭重华， 王莹雪， 等. 14种植物对土壤重金属的分布、富集及转运特性［J］. 草业科学， 2014， 31（5）： 833-838. DOI：10.11829/j.issn.1001-0629.2013-0261 .

[8] ZHANG L， PENG Z H， WANG Y X， et al. Heavy metal distribution， bioaccumulation and translocation characteristics of fourteen plants［J］. Pratacultural Science， 2014， 31（5）： 833-838. DOI：10.11829/j.issn.1001-0629.2013-0261（Ch ）.

[9] 陈勤， 沈羽， 方炎明， 等. 紫湖溪流域重金属污染风险与植物富集特征［J］. 农业工程学报， 2014， 30（14）： 198-205. DOI：10.3969/j.issn.1002-6819.2014.14.025 .

[10] CHEN Q， SHEN Y， FANG Y M， et al. Heavy metals pollution risk and characteristics of plant accumulation along Zihu River［J］. Transactions of the Chinese Society of Agricultural Engineering， 2014， 30（14）： 198-205. DOI：10.3969/j.issn.1002-6819.2014.14.025（Ch ）.

[11] 王飞， 胥焘， 郭强， 等. 喜旱莲子草对Pb、Cd胁迫响应的研究［J］. 环境科学与技术， 2013， 36（5）： 8-16. DOI：10.3969/j.issn.1003-6504.2013.05.003 .

[12] WANG F， XU T， GUO Q， et al. Studies on responses of Alternanthera philoxeroides to stress of Pb and Cd［J］. Environmental Science & Technology， 2013， 36（5）： 8-16. DOI：10.3969/j.issn.1003-6504.2013.05.003（Ch ）.

[13] WANG P， ALPERT P， YU F H. Physiological integration can increase competitive ability in clonal plants if competition is patchy［J］. Oecologia， 2021， 195（1）： 199-212. DOI：10.1007/s00442-020-04823-5 .

[14] VAN KLEUNEN M， FISCHER M， SCHMID B. Clonal integration in Ranunculus reptans： By-product or adaptation［J］. Journal of Evolutionary Biology， 2000， 13（2）： 237-248. DOI：10.1046/j.1420-9101.2000.00161.x .

[15] ESTRADA J A， WILSON C H， FLORY S L. Clonal integration enhances performance of an invasive grass［J］. Oikos， 2020， 129（11）： 1623-1631. DOI：10.1111/oik.07016 .

[16] ARSHAD M， ALI S， NOMAN A， et al. Phosphorus amendment decreased cadmium （Cd） uptake and ameliorates chlorophyll contents， gas exchange attributes， antioxidants， and mineral nutrients in wheat （Triticum aestivum L.） under Cd stress［J］. Archives of Agronomy and Soil Science， 2016， 62（4）： 533-546. DOI：10.1080/03650340.2015.1064903 .

[17] PONTONI D， MELO V F， BORGO J， et al. Integrated assessment of the liquid and solid phases of lead-contaminated soils remediated with phosphate［J］. Geoderma， 2020， 360： 113993. DOI：10.1016/j.geoderma.2019.113993 .

[18] LIU F T， WANG X Q， CHI Q H， et al. Spatial variations in soil organic carbon， nitrogen， phosphorus contents and controlling factors across the “Three Rivers” regions of southwest China［J］. The Science of the Total Environment， 2021， 794： 148795. DOI：10.1016/j.scitotenv.2021.148795 .

[19] ROILOA S R， RETUERTO R. Physiological integration ameliorates effects of serpentine soils in the clonal herb Fragaria vesca ［J］. Physiologia Plantarum， 2006， 128（4）： 662-676. DOI：10.1111/j.1399-3054.2006.00790.x .

[20] GRUNTMAN M， ANDERS C， MOHILEY A， et al. Clonal integration and heavy-metal stress： Responses of plants with contrasting evolutionary backgrounds［J］. Evolutionary Ecology， 2017， 31（3）： 305-316. DOI：10.1007/s10682-016-9840-9 .

[21] JIANG K， WU B D， WANG C Y， et al. Ecotoxicological effects of metals with different concentrations and types on the morphological and physiological performance of wheat［J］. Ecotoxicology and Environmental Safety， 2019， 167： 345-353. DOI：10.1016/j.ecoenv.2018.10.048 .

[22] PATRA D K， ACHARYA S， PRADHAN C， et al. Poaceae plants as potential phytoremediators of heavy metals and eco-restoration in contaminated mining sites［J］. Environmental Technology & Innovation， 2021， 21： 101293. DOI：10.1016/j.eti.2020.101293 .

[23] SORRENTINO M C， CAPOZZI F， AMITRANO C， et al. Performance of three cardoon cultivars in an industrial heavy metal-contaminated soil： Effects on morphology， cytology and photosynthesis［J］. Journal of Hazardous Materials， 2018， 351： 131-137. DOI：10.1016/j.jhazmat.2018.02.044 .

[24] WANG N， YU F H， LI P X， et al. Clonal integration affects growth， photosynthetic efficiency and biomass allocation， but not the competitive ability， of the alien invasive Alternanthera philoxeroides under severe stress［J］. Annals of Botany， 2008， 101（5）： 671-678. DOI：10.1093/aob/mcn005 .

[25] 刘富俊， 黎云祥， 廖咏梅， 等. 异质性重金属镉胁迫下克隆整合对匍匐茎草本植物积雪草生长的影响［J］. 植物生态学报， 2011， 35（8）： 864-871. DOI：10.3724/SP.J.1258.2011.00864 .

[26] LIU F J， LI Y X， LIAO Y M， et al. Effects of clonal integration on growth of stoloniferous herb Centella asiatica suffering from heterogeneous heavy metal Cd²⁺ stress［J］. Chinese Journal of Plant Ecology， 2011， 35（8）： 864-871. DOI：10.3724/SP.J.1258.2011.00864（Ch ）.

[27] SÉLECK M， BIZOUX J P， COLINET G， et al. Chemical soil factors influencing plant assemblages along copper-cobalt gradients： Implications for conservation and restoration［J］. Plant and Soil， 2013， 373（1/2）： 455-469. DOI：10.1007/s11104-013-1819-5 .

[28] 李瑾， 侯向阳， 马文静， 等. 不同磷环境下种间关系对羊草和冷蒿生物量及氮磷吸收利用效率的影响［J］. 中国草地学报， 2019， 41（1）： 17-24. DOI：10.16742/j.zgcdxb.20180111 .

[29] LI J， HOU X Y， MA W J， et al. Effect of interspecies relationships on nitrogen and phosphorus uptake and utilization efficiency of Leymus chinensis and Artemisia frigida under different phosphorus environment［J］. Chinese Journal of Grassland， 2019， 41（1）： 17-24. DOI：10.16742/j.zgcdxb.20180111（Ch ）.

[30] MAHDY A M. Soil-solution speciation by MINEQL+4.6 model and plant uptake of Cd and Zn by barley （Hordeum vulgare L.） after application of different phosphate fertilizers［J］. Journal of Plant Nutrition and Soil Science， 2012， 175（4）： 560-571. DOI：10.1002/jpln.201100123 .

[31] YIN A G， YANG Z Y， EBBS S， et al. Effects of phosphorus on chemical forms of Cd in plants of four spinach （Spinacia oleracea L.） cultivars differing in Cd accumulation［J］. Environmental Science and Pollution Research， 2016， 23（6）： 5753-5762. DOI：10.1007/s11356-015-5813-8 .

基金资助

湖北省引进外国人才和智力项目(2019BJH004)

国家地方高校能源和环境材料化学学科创新引智基地项目(D20015)

三峡大学硕士学位论文培优基金(2021SSPY155)