核桃丛枝菌根真菌多样性及其作用机制研究进展

Advances in Diversity of Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Their Functional Mechanisms in Walnuts

摘要

核桃（Juglans）作为世界重要的经济林木，其生长发育与丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi,AMF）之间密切关联。核桃根际AMF资源丰富，涵盖了10个属多个种，其多样性受种植模式（如套种）、土壤养分等影响，但深根性特征使核桃成为周围植被AMF繁殖体的储存库，并通过普通菌根网络实现了养分（如磷和碳）的有效再分配。该研究明确了AMF在促进核桃生长、提高成活率、促进养分（特别是磷）吸收，以及增强抗旱性方面的作用机制，并探究了AMF在提高和转移胡桃醌上的潜力。最后，对核桃菌根研究的未来发展方向进行了展望。

关键词

核桃 / 菌根 / 间作 / 普通菌根网络 / 胡桃醌

Key words

walnut / mycorrhiza / intercropping / common mycorrhizal network / juglone

核桃（Juglans）是胡桃科（Juglandaceae）胡桃属植物，是世界上重要的坚果树种之一。核桃坚果含有多种维生素、矿物质、必需氨基酸、类胡萝卜素（主要是β-胡萝卜素和木犀草素）、植物甾醇（以β-谷甾醇含量最高），以及丰富的多不饱和脂肪酸（70%左右）和叶酸等^［1］。这些生物活性物质赋予了核桃坚果抗氧化、抗炎和降胆固醇等健康益处，使其成为全球范围内备受推崇的食品之一和重要的食用油原料^［2］。中国是世界上最大的核桃生产国，2020年核桃总种植面积达800万hm²，年干果总产量479.59万t，主要产区分布在新疆、云南、陕西、湖北等^［3］省区。

土壤中的丛枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）可与约80%陆生植物根系建立互惠共生体，这种互惠体现在AMF需要宿主植物提供碳水化合物（主要是脂质和糖分），而作为回报，AMF协助宿主从土壤中吸收矿质养分和水分^［4］。核桃根系亦不例外，可被根际土著AMF侵染，形成典型的疆南星型（Arum-type）丛枝菌根，对其生长、成活率、苗木质量、养分吸收、化感物质传递和抗逆性等均有显著影响^［5-6］。进一步的研究揭示了核桃根际AMF资源丰富，并评估了土著与商品化AMF在核桃上的接种效应^［7］。在核桃农林复合系统下，深根性的核桃树为周围植被提供了AMF繁殖体的储存库，但核桃树荫也影响周围植被的生长和土壤可溶性磷酸盐的有效性，进而降低周围植被对菌根的依赖^［5］。核桃的普通菌根网络（CMN）介导了胡桃醌的转运，因此对核桃的化感作用至关重要^［8］。本文旨在概述核桃根际AMF多样性，以及AMF在核桃生长、生理活性及胡桃醌传递中的作用研究进展，并对核桃菌根的未来研究进行了展望，为提高核桃产业的可持续发展和效率提供科学依据。

1 核桃根际菌根真菌多样性

通过形态学和高通量测序研究，在核桃根际发现多种AMF，包括无梗囊霉属（Acaulospora）、Densospora、多孢囊霉属（Diversispora）、球囊霉属（Glomus）、斗管柄囊霉属（Funneliformis）、类球囊霉属（Paraglomus）、硬囊霉属（Sclerocystis）、隔球囊霉属（Septoglomus）、盾巨孢囊霉属（Scutellospora）和根孢囊霉属（Rhizophagus）^［7，9］。在云南临沧一个10年生未套种的核桃园，通过形态学观察发现，核桃根系平均菌根侵染率为80.67%，孢子密度为21个·g^-1，经鉴定共识别出8个属（Glomus、Funneliformis、Diversispora、Septoglomus、Rhizophagus、Sclerocystis、Acaulospora和Scutellospora）16个种的AMF种类，其中悬钩子球囊霉（Sclerocystis rubiformis）以25.4%的相对多度成为优势种，紧随其后的是微丛球囊霉（G. microaggregatum），相对多度为17.7%^［7］。Ji等^［10］对黑龙江帽儿山森林生态站的核桃（Juglans mandshurica）根系和土壤AMF种群进行高通量测序，结果显示在根系中有9个AMF的属，其中Glomus和Paraglomus占主导地位（80%）；土壤中检测到10个AMF的属，其中Diversispora、Glomus和Paraglomus占主导地位（85%）。在云南不同套种模式的核桃园，分离出6个属（Acaulospora、Claroideoglomus、Glomus、Sclerocystis、Scutellospora和Septoglomus）15个种的AMF种类，其中近明球囊霉（G. claroideum）为所有套种模式下的共有优势种^［11］。在湖北保康核桃园，高通量测序识别出Funneliformis（主要是F. geosporum）和Densospora ^［9］。

除了AMF外，核桃根围也存在外生菌根真菌（ECM）。在陕西宝鸡黄土残塬区2年生核桃（绿岭品种）园，通过高通量测序，发现根系的ECM有25个属，在子囊菌门（Ascomycota）有7个科12属（Cenococcum、Cistella、Genea、Helvella、Hymenoscyphus、Pachyphloeus、Peziza、Pezizella、Scutellinia、Tarzetta、Terfezia和Tuber），以盘菌目（Pezizales）的属最为丰富；在担子菌门（Basidiomycete）一共有 8个科13个属（Amanita、Cortinarius、Entoloma、Gymnomyces、Hydnum、Inocybe、Lactarius、Mycena、Pseudotomentella、Sistotrema、Thelephora、Tomentella和Russula），以伞菌目（Agaricales）的属最为丰富^［12］。这些结果显示核桃既可被根际土壤AMF侵染，也可被ECM侵染，2种类型菌根真菌的多样性丰富，这为核桃菌根真菌的研究提供了重要支撑。

2 核桃AMF多样性的影响因子

2.1 核桃园种植模式

核桃AMF多样性受到多种因素影响，其中核桃园种植模式是研究最多的一个因子。长期（近30 a）混交林经营实践并未对核桃根部AMF群落的核心种类产生显著影响，这表示核桃根系AMF的核心种类在混交林和纯林中具有高度的相似性和稳定性；然而，混交林对核桃根际土壤AMF（如Glomus）群落数量有显著提升^［10］。这种提升的原因可能是：（1）混交林在凋落物数量和质量、土壤养分等方面较纯林更具优势，使得土壤微环境变化影响了AMF群落的变化；（2）混交林对核桃根系产生影响，重塑了核桃的CMN。

果园套种也影响了核桃AMF多样性。在法国南部，套种蚕豆（Vicia faba）促进20年生的核桃根系AMF丰度和菌根强度，相关性分析显示：在套种模式下，土壤酸性磷酸酶活性与根系菌根侵染正相关；而未套种模式下，土壤麦角固醇含量与菌根侵染相关^［11］。此外，核桃园套种茶树（Camellia sinensis）的模式下，AMF多样性最丰富，而套种豌豆（Pisum sativum）的核桃园中AMF多样性则相对贫乏^［13］。套种长柔毛野豌豆（Vicia villosa）显著抑制了核桃根际土壤菌丝长度，高通量测序发现，这种套种还降低了Funneliformis和Densospora的丰度^［9］。这种差异可能源于土壤翻耕和土壤肥力差异，因为套种茶树的核桃种植园为免耕模式，有利于AMF种群的建立，而套种长柔毛野豌豆等核桃园每年至少进行3次翻耕扰动，不利于CMN的建立和根系菌根侵染^［12］。

在核桃农林复合系统中，核桃与间作作物在根系AMF多样性上存在显著差异。核桃套种玉米（Zea mays）系统中，Funneliformis主要在玉米根系中被发现，而Claroideoglomus在核桃根系的丰富度是玉米根系的10倍，且核桃与玉米可能通过Glomus sp. Cluster_1建立CMN^［14］。因此，在同一系统的农林管理中，需要关注AMF多样性的变化。

2.2 根系和土壤

核桃根系和根际土壤中的AMF多样性存在差异。墨西哥北部干旱区核桃园土壤AMF丰度、辛普森指数、香农指数和Chao1指数均显著高于根系；根系中以Septoglomus（大约70%）为主，土壤中以Rhizophagus为主（大约30%），Claroideoglomus仅在根系中被发现^［15］。这暗示了在干旱区核桃根际土壤为AMF提供了更适宜的栖息环境。然而，在黑龙江核桃林中，根系AMF的操作分类单元（OTUs）数量高于土壤，其中Glomus丰度在根系中高于在土壤中，而多型孢子菌科（Diversisporaceae）、巨孢囊霉科（Gigasporaceae）和类球囊霉科（Paraglomeraceae）的数量在土壤中高于在根系中^［10］。引起AMF种类在核桃根系和土壤差异的原因是多方面的：（1）与AMF的科属特性有关，如Paraglomeraceae有很低的根系侵染，且根外菌丝多于根系菌根内部结构^［16］；（2）植物在不同的生长阶段根据自身的营养需求对AMF进行选择，导致AMF在土壤和根系中的相对丰度、种类和数量存在差异；（3）AMF在根系和土壤中的生存条件，以及宿主基因型存在差异^［10］。

2.3 土壤养分

少量研究明确了核桃AMF多样性受到土壤养分的影响。主成分分析揭示，土壤全磷含量是影响核桃根际AMF多样性和根系侵染、孢子密度的最关键土壤因子；土壤有机质、速效钾、pH、水解氮也是影响核桃AMF多样性的重要因子^［17］。因此，适当降低土壤磷（P）水平并增加有机质和氮（N）含量有助于促进核桃园AMF生长发育，从而提高核桃的生态效益和生产潜力。

3 AMF对核桃生长和抗逆性的作用及其机制

3.1 促进生长和提高存活率

AMF侵染核桃后，其根外菌丝可以延展到根系无法触及的区域吸收养分，从而促进植物生长和存活^［18］。在核桃品种‘Serr’组培苗移栽驯化时，与对照相比，接种摩西球囊霉（G. mosseae）和G. intraradices植株的存活率由20%分别提高到60%和80%^［19］；无性系RG15在接种商品化菌根菌剂（ENDORIZE-iv，Glomus sp.）后，植株成活率从45%提高到90%，且移栽6个月后植株高度显著增加^［20］。核桃容器育苗中接种不同AMF种类，均可促进核桃幼苗生长，但效果因菌种而异，其中根内球囊霉（G. intraradices）对株高和地径的促进效果最突出^［21］，有利于培育壮苗并缩短育苗周期。在黑胡桃（Juglans nigra）中，将AMF（如束球囊霉（G. fasciculatus））接种与叶面喷施氮磷肥相结合，可进一步促进幼苗生长和提高存活率^［22］。此外，接种AMF还能提高辽核1号核桃的生长，表现为株高、地上部生物量、根系生物量、根系总长、根系面积和体积的显著增加，以沾屑多孢囊霉（Diversispora spurca）为优势菌株^［23］。菌根对核桃生长的改善效应随着土壤速效磷水平的提高而下降，因此降低了核桃对菌根的依赖性^［24］。同时，分离于核桃园的土著AMF和外来商品化AMF均能促进核桃生长，但土著AMF的接种效果更佳^［7］。菌根对核桃生长的促进作用主要源自3个方面：（1）AMF促进了核桃叶片叶绿素a、b和a+b水平及光合速率、气孔导度，加速了蔗糖积累，为菌根和宿主植物提供了更多的碳源^{［23，25］}；（2）AMF促进了养分吸收，特别是大量元素^{［23，25］}；（3）AMF改善了根系构型，特别是侧根，而不是先锋根，且AMF主要在1~3级侧根上侵染^［5，23］。

3.2 促进养分吸收及磷吸收机制

在核桃与AMF的相互作用中，AMF的一个显著作用是促进其养分的吸收，尤其是P。研究表明，接种4种不同AMF均显著提高辽核1号核桃叶片P、钾（K）、镁（Mg）、硼（B）、铁（Fe）、锌（Zn）和铜（Cu）含量及根系氮（N）和P含量；然而，也观察到叶片和根系锰（Mn）含量的下降，这种影响因菌种而异^{［23，25］}。在正常供水和干旱胁迫下，G. mosseae、幼套球囊霉（G. etunicatum）及两者混合接种均可增加核桃叶片N、P和Zn含量，其中在N吸收上以混合菌种表现最佳，在P和Zn吸收上以G. etunicatum表现最好^［26］。此外，土著和商品化AMF都能提高核桃地上部和根系N、P和K含量，且对N和P吸收的促进效果高于K^［7］。在低P水平下，菌根途径是促进核桃叶片P吸收的主要方式；而在适P水平下，AMF通过上调宿主植物的磷转运基因（PT）和紫色酸性磷酸酶基因（PAP）的表达来促进P的吸收^［27］。在核桃根系中，AMF诱导低P水平下JrPAP10、JrPAP12和JrPT3；1基因的表达，导致土壤和根系磷酸酶活性增强，并改善了根系构型，从而协同促进了核桃根系的P吸收^［28］。然而，AMF对根系JrPT3；2基因的表达进行了下调，且根系P含量与JrPT3；2基因表达显著负相关（P<0.01），这可能是因为AMF主要促进了高亲和力PT基因的表达^［29］。

在核桃农林复合系统中，供体核桃的菌根可以通过CMN与套种的玉米连接，CMN使核桃苗能够与玉米进行P的交易，并增加了JrPT1；1和JrPT1；2基因的表达；同时，在低P条件下，受体玉米也受到CMN菌丝侵染的影响，表现为生长量及N和P含量的增加^［30］。这种效应需要核桃供体植物的碳成本高于玉米受体植株。通过稳定同位素¹³C的分析，发现在核桃-玉米系统中，核桃供体植物的碳能够转移到玉米植株上^［14］。因此，CMN不仅缓解了核桃-玉米系统中植物P的缺乏，还促进了碳的再分配，有助于减少农林业系统中P肥的使用。

3.3 增强抗性

AMF在提高核桃幼苗抗旱性方面发挥了显著作用，这与其提高了渗透调节、抗氧化防御系统及热激转录因子（Hsf）表达水平密切相关^{［26，31-32］}。Behrooz等^［26］研究表明，接种G. mosseae、G. etunicatum和两者的混合物对干旱条件下核桃的代谢物（如总酚、脯氨酸、可溶性糖、可溶性淀粉含量及过氧化物酶活性）有显著提高，其中G. etunicatum的抗旱效果优于其他菌根真菌处理。除了脯氨酸外，AMF接种也显著提高了干旱条件下核桃叶片其他有机渗透物含量，如葡萄糖、果糖、蔗糖、甜菜碱，尤其是甜菜碱和可溶性蛋白的增加幅度在干旱条件下更为明显^［31］。接种AMF显著提高了核桃生物量和叶片水势，且在干旱处理下的增加幅度高于非干旱处理^［33］。这说明AMF通过提高植株叶片中有机渗透物含量来改善地上部渗透调节，影响叶片水势，进而增强核桃抗旱性。

抗氧化防御系统是AMF增强核桃抗旱性的另一个重要机制，具体表现为核桃在干旱下接种AMF后，抗氧化酶（如超氧化物歧化酶、过氧化氢酶、过氧化物酶、抗坏血酸过氧化物酶和谷胱甘肽过氧化物酶）活性和抗氧化剂（如抗坏血酸和谷胱甘肽）含量均显著升高，加速了抗坏血酸-谷胱甘肽循环清除过氧化氢和超氧阴离子自由基，使细胞膜脂过氧化程度下降，因此，菌根化的核桃在干旱下维持了较低的氧化爆发^［32］。

Hsf是一类重要的植物特异性转录因子家族，调控植物的发育、信号转导及对不同非生物和生物胁迫的响应^［34］。干旱条件下，核桃中JrHsf03、JrHsf22、JrHsf24的表达水平被AMF上调^［32］。而且，Hsf通过WRKY转录因子参与活性氧信号的感知、传递和放大^［35］，表明AMF调控的核桃Hsf响应可能参与了胁迫下活性氧的信号传递。

进一步的非靶向代谢组学分析揭示，在干旱条件下接种AMF导致核桃根系中49种代谢物上调和116种代谢物下调，其中2，3，5-三羟基-5-7-二甲氧基黄酮作为主要差异代谢物，仅在干旱下被AMF显著增加^［33］。KEGG注释表明，AMF触发了大量的代谢途径，特别是氧化磷酸化和苯丙氨酸代谢与生物合成，其中AMF诱导的N-乙酰-l-苯丙氨酸在干旱下升高，在非干旱下却降低。这说明AMF增强核桃抗旱性的内在机制非常复杂。

此外，一种AMF类似内生真菌印度梨形孢（Serendipita indica）在核桃上的应用结果也显示，它能缓解盐胁迫和干旱胁迫对核桃幼苗的抑制作用，表现为生物量的增加及抗氧化防御系统和渗透调节的改善，从而提高了核桃耐盐性和抗旱性^［36-37］。印度梨形孢的快速离体繁殖能力为其在滨海盐碱地核桃种植中的应用提供了新的思路。

4 AMF对胡桃醌含量的影响及其传递机制

4.1 AMF增加胡桃醌含量

核桃树通常会抑制一些临近植物的生长，主要归因于其释放的一种化学物质——胡桃醌^［38］。胡桃醌（5-羟基-1，4-萘醌）是一种重要的次生代谢产物，属于酚类化合物，存在于核桃的根、叶、坚果壳、树皮和木材中^［39］。核桃园土壤贫瘠、有氧微生物减少、土壤退化都会引发胡桃醌积累，使敏感植物叶片光合作用和呼吸作用被破坏，造成敏感植物叶片变黄、枯萎甚至死亡^［40］。在核桃混交林中，混交的其他林木根系分泌物能减轻核桃胡桃醌对AMF的毒害，使得混交林的核桃根际土壤AMF多样性提高^［10］。Zou等^［33］通过非靶向代谢组学发现，D. spurca的接种显著提高了核桃根系胡桃醌的水平，是对照的3.37倍，为所有发现的差异代谢物中最高。盆栽核桃套种长柔毛野豌豆的试验显示，接种D. spurca显著提高了核桃根系和根际土壤胡桃醌含量，并抑制了长柔毛野豌豆生长^［41］。转录组分析发现，3个差异表达基因卷入了胡桃醌合成的最后2步，这些差异表达基因编码了2-酮戊二酸-铁（II）依赖性氧化酶（Jr16_20540_p1）和P450细胞色素（Jr02_02170_pl和Jr10_1140_p1），参与1，4-萘醌向胡桃醌的转化^［42］。这些发现表明，AMF在增强胡桃醌代谢上具有很大潜力，但其内在机制尚待进一步阐明。

4.2 CMN介导胡桃醌传递及其生态效应

CMN的形成是通过菌根根外菌丝在地下连接同一或不同物种的多种植物根系实现的，尤其在林地复合系统中，CMN在养分资源转移中发挥着重要作用^［43］。研究^［44］表明，茶园间作核桃加剧了核桃与茶树对P的竞争，导致土壤pH朝着更适宜核桃生长的方向发展，同时核桃根系分泌的胡桃醌对茶树有明显的抑制作用，限制了茶树生长并降低了茶叶品质。早期，Achatz等^［45］利用根箱试验评估了在核桃树冠下菌根菌丝是否能够提高土壤胡桃醌水平，结果显示，菌根菌丝存在时根箱土壤胡桃醌含量是对照的2.71倍，证实了根外菌丝能够转移并释放胡桃醌到土壤中。此外，番茄（Lycopersicon lycopersicum）的CMN能够将含有胡桃醌的核桃凋落叶提取物转移到番茄室，导致番茄周围土壤胡桃醌含量增加并抑制了番茄生长^［8］。在葡萄园间作核桃的研究发现，菌根能在这2种植物上建立一个复杂的生态协同关系，促进植物共同生存，并保护葡萄免受病原菌侵害，特别是减少了葡萄根瘤蚜（Dactylosphaera vitifoliae）、葡萄白粉病和葡萄霜霉病的发生，这种变化与菌根促进核桃胡桃醌释放有关^［46］。胡桃醌已被证实具有抗真菌、抗病毒等药理作用^［47］，从而为葡萄提供了额外的保护层。

5 结论与展望

核桃根际拥有丰富的AMF种类，而核桃园的种植模式和土壤因子强烈地影响了AMF多样性。AMF对核桃生长和抗逆性发挥了多重作用，如促进植株生长、改善养分吸收（特别是P）及增强抗旱性等，为核桃育苗和栽培提供了新的策略。此外，AMF还提高了核桃根系中胡桃醌水平，并通过CMN的传递影响临近植物的生长和抗病性，为核桃林地复合系统管理提供了新视角。尽管核桃菌根研究已取得一定进展，但仍需在以下领域深入研究：

（1）AMF与核桃互作的生理与分子机制。尽管已经鉴定出一些与核桃共生的AMF，但不同AMF菌种与核桃的互作及优势菌株对核桃生长和生理的调控机制尚不清楚，应通过信号传导、营养交换、基因表达调控等揭秘AMF与核桃的共生机制；重点解析AMF促进核桃生长、改善养分（特别是P）获取及植物抗逆性的分子机制。

（2）AMF在核桃农林复合系统中的生态功能与环境适应性。AMF在土壤生态系统中扮演着重要角色，但在核桃农林系统中关于AMF如何维持土壤肥力、改善土壤结构、有机碳贮存和各种环境条件下的适应性等方面仍亟待研究。

（3）AMF与胡桃醌的关系。AMF的根外菌丝如何吸收和传递胡桃醌，以及AMF如何提高胡桃醌含量等问题尚待解答。此外，探究CMN介导的胡桃醌是否产生化感作用，进而影响临近植物生长，以及这种介导是否对核桃农林复合系统的稳定性产生影响，对于理解CMN介导胡桃醌的化感作用至关重要。

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基金资助

湖北省“十四五”科技援藏项目(SCXX-XZCG-22016)

中央财政林业科技推广示范资金项目(鄂［2024］TG18号)

国家林业和草原局林业植物新品种及专利保护应用项目(KJZXXP202309)

果树种质创新与利用湖北省重点实验室开放基金课题(GSSZ202306)

湖北省重点研发计划项目(2022BBA153)