古朴树实生苗生长和生理对土著丛枝菌根真菌接种的响应

Growth and Physiological Responses of Ancient Celtis sinensis Seedlings to the Inoculation of Indigenous Arbuscular Mycorrhizal Fungi

摘要

城市中的古树受自身和环境因素影响，生长受限，接种古树根际土壤中的土著优势丛枝菌根（AM）真菌或可成为一种新的古树复壮方法。以上海市古朴树（Celtis sinensis）根际土筛选、扩繁的2种土著AM真菌菌剂（层状近明球囊霉（Claroideoglomus lamellosum）和摩西斗管囊霉（Funneliformis mosseae））为试验材料，接种至古朴树实生苗盆栽中进行验证。结果表明：接种后实生苗的株高、茎粗和叶面积较对照均显著增加，叶片数量也显著增多；混合接种显著增加了实生苗全株生物量、根尖数量及器官中N、P养分积累量，并能提高实生苗的光合能力，促进叶绿素生成；接种2种菌种均能提升超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、过氧化氢酶（CAT）活性，增强实生苗抗性。基于隶属模糊函数综合法得出的评价结果可知，朴树实生苗促生效果最好的接种方式为混合接种。该研究结果可为古朴树复壮菌剂的应用提供一定参考。

关键词

菌根共生 / 古树复壮 / 促生效应 / 隶属模糊函数评价

Key words

mycorrhizal symbiosis / ancient tree rejuvenation / growth-promoting effects / fuzzy membership function evaluation

朴树（Celtis sinensis）是大麻科（Cannabaceae）朴属（Celtis）的一种多年生落叶乔木，广泛分布于中国秦岭以南。朴树生长快，耐修剪、易造型，具有良好的观赏作用^［1］。古树是指树龄大于100 a的树木，其作为城市中承载历史文化的重要文脉，对于研究城市建设、社会历史进程及园林发展等具有很高价值^［2］。据统计，至2023年底，上海市共有古树（100 a以上）和古树后续资源（树龄80~100 a）2 800余株，其中有古朴树47株，古朴树后续资源54株。朴树是上海古树资源的重要组成，上海市现存的古朴树在生长过程中，受自然、生长年龄等因素影响，会出现新梢生长缓慢、抵抗力下降、代谢降低、易发生病虫危害等现象。面对古树生长衰退的问题，目前通常采用修剪整形、树体输液、树洞修补、根际施肥等传统方式对古树的地上和地下部分进行复壮^［3］。但传统的古树复壮方式见效慢、限制多，复壮养护成本高，经济效益与生态效益的矛盾愈加凸显，亟需找到绿色、高效的复壮方法。

丛枝菌根（AM）真菌是一种专性活体营养的共生真菌，广泛存在于陆地生态系统中^［4］。AM真菌与自然界中大多数陆生植物互惠共生^［5］，所产生的根外菌丝还可与植物根系连接形成丛枝菌根网络^［6］，从而帮助宿主植物吸收营养，增强抗逆性，促进根系及植株生长^［7-8］，在维持土壤生态系统平衡及调节土壤微生物群落等方面具有重要影响^［9］。综上所述，AM真菌能改善植物根际土壤环境，对植物产生促生效果，是一种具有很大潜力和发展前景的微生物菌肥，可为古树的复壮养护提供新的途径。

本课题组前期研究发现，朴树是一种很好的菌根植物，其古树根系平均总AM真菌侵染率达到54.7%。本研究利用从上海市古朴树根际土壤中筛选、扩繁的优势土著AM真菌，在以古朴树种子繁殖的实生苗上开展盆栽接种试验，以验证土著AM真菌在古朴树实生苗生长及生理方面的功能，对单接、双接等方式进行评价。研究结果可为上海市古朴树复壮研究提供基础数据，有效改善上海古朴树的生长环境。同时，可为古朴树土著AM真菌的本土化应用提供技术支撑，具有鲜明的地区特色和广阔的应用前景。

1 材料与方法

1.1 研究地概况

本研究在江西农业大学保护生物学江西省重点实验室的光照培养室中进行。

1.2 试验材料

供试植物：古朴树种子于2022年3月收集于上海市青浦区曲水园树龄约100 a以上的古朴树（编号18-022、18-031）。挑选健康、饱满的古朴树种子，在20% H₂O₂溶液中浸泡10 min，清洗干净后于通风处晾干，随后将破壁种子均匀撒至灭菌的V（草炭土）∶V（蛭石）=1∶1基质中，再覆2 cm已灭菌基质，每日浇透去离子水直至种子萌发。

供试AM菌种：选取上海市青浦区曲水园内生长的5株古朴树，树龄为100~103 a。在目标树木滴水线附近，按照东西南北4个方向各选取1个取样点，挖取30 cm深度（朴树吸收根主要分布深度）的古朴树根系，然后采用抖落法收集从古朴树根系上抖下的土壤，认定为根际土，将每株树木4个方向取样点的根际土混合作为本树的根际土样品。以高粱（Sorghum bicolor）作为宿主植物进行单孢扩繁，筛选出2个优势AM菌株——层状近明球囊霉（Claroideoglomus lamellosum）和摩西斗管囊霉（Funneliformis mosseae）。接种体由孢子、菌丝、根系基质（V（沸石）∶V（河沙）=1∶1）和宿主植物根系组成，孢子密度分别为1 g土60个和30个。

供试基质和容器：基质组成为V（沸石）∶V（河沙）∶V（蛭石）=1∶1∶1，pH=7.2，全氮0.24 g·kg^-1，全磷0.9 g·kg^-1，全钾11.8 g·kg^-1。基质经30 min高压蒸汽灭菌（0.11 MPa，121 ℃）后，冷却待用。栽培容器为27 cm×18 cm（内径×高）塑料花盆，在6.5% NaClO溶液中浸泡24 h后，晾干备用。

1.3 试验设计

本试验为接种土著AM真菌的单因素试验，设置接种摩西斗管囊霉（FM）、层状近明球囊霉（CL）、混合接种（FM+CL）和不接种对照（CK），共 4个处理，5次重复，共20盆。每盆装550 g基质，栽种1棵长势基本一致的古朴树实生苗，按照孢子密度进行换算，每盆施加菌剂折合600个孢子。其中，CK处理接种同等质量的高温灭活菌剂。接种后实生苗在温室培养90 d，培养条件为光照强度15 000 lx、光照时长10 h、温度26 ℃。每2 d浇灌100 mL去离子水、每10 d浇灌100 mL Hoagland营养液（替换当天去离子水）。栽种90 d后收获古朴树实生苗的地上与地下部分。

1.4 生长指标测定方法

试验处理7、30、60、90 d时对植株的形态指标进行测定，株高采用直尺测量；茎粗采用游标卡尺在实生苗基部（距土表2 cm）处测量；叶片数量采用观察法计数；叶面积采用相机拍摄，ImageJ软件读取数值。在试验处理90 d后，将古朴树的实生苗根系从土中小心剥离，去离子水洗净，用EPSON V800根系扫描仪扫描，采用WinRHIZO软件分析古朴树实生苗的根系形态，测定总根长、根表面积、根体积、根平均直径，计数根尖数量。

接种90 d后，将古朴树实生苗的地上、地下部分剪下用清水洗净，吸干水分后置于信封，在105 ℃杀青30 min后于烘箱中70 ℃烘干至恒质量。采用电子天平（精度0.1 mg）分别称量地上部、地下部干质量，两部分叠加则为总生物量。

1.5 植株养分含量测定方法

将烘干植物样品研磨成粉末，植株全氮（TN）采用凯氏定氮法测定，植株全磷（TP）使用钼锑抗比色法测定^［10］。植株N、P积累量按以下公式换算：养分积累量=生物量×10^-3×（地上部养分含量+地下部养分含量）。

1.6 叶绿素相对含量与叶绿素荧光参数测定方法

在试验处理7、30、60、90 d时，利用便携式叶绿素仪（SPAD-502 Plus，日本）分别对每株苗上的所有成熟叶片进行叶绿素相对含量（SPAD）测定，所有叶片读数平均值作为此株苗的叶绿素相对含量。使用调制叶绿素荧光仪（PAM-2500，德国）对同期每株苗的3片代表性叶片进行叶绿素荧光测定，对待测叶片进行15 min暗处理，读取叶片的初始荧光（F _o）、最大荧光产量（F _m），计算最大光能转化效率（F _v/F _m）、PSⅡ潜在光化学效率（F _v/F _o）、PSⅡ实际光化学效率（Y（Ⅱ））和非光化学淬灭系数（Q _NP）。

1.7 生理与代谢指标测定方法

抗氧化酶活性：在每个植株上随机选取没有病虫害、损伤和畸形的非顶端叶片4片，在每个叶片上用打孔器打出2个直径1 cm的圆片，将每个植株的所有圆叶片混合，放入液氮中速冻10 min，用消毒研钵研碎后采用WST-8法测定超氧化物歧化酶（SOD）活性，紫外吸收法测定过氧化物酶（POD）和过氧化氢酶（CAT）活性。抗氧化酶活性均使用苏州科铭公司生产的试剂盒（型号为SOD-2-W、POD-2-Y、CAT-2-Y）测定。

叶绿素含量采用乙醇-丙酮混合液浸提法测定。称取新鲜叶片0.1 g洗净剪碎，加入1 mL蒸馏水、5 mL 95%乙醇，研磨后静置3 h提取，使用紫外可见光分光光度计（元析UV-5200，中国）测定样品在663 nm和645 nm处的吸光度。可溶性蛋白含量采用二喹啉甲酸法测定，可溶性糖采用蒽酮比色法测定。

1.8 隶属函数模糊综合评价

应用隶属函数模糊综合评价法对不同处理朴树实生苗的促生效果进行综合评价^［11］，选出对朴树实生苗生长最佳的AM菌剂。采用以下公式计算每个指标的隶属函数值，并得出每个处理所有指标的隶属函数平均值，平均值越大，代表该处理对朴树实生苗的促生效果越强。

R（X_i ）=（X_i -X_{i min}）/（X_{i max}-X_{i min}）（1）

R（X_i ）=1-（X_i -X_{i min}）/（X_{i max}-X_{i min}）（2）

式中：R（X_i ）为各项指标的隶属函数值；X_i 为各项指标的测定值；i=1，2，3，…，n；X_{i max}和X_{i min}分别为该项指标的最大值和最小值。

1.9 数据处理

使用Excel 2019整理所有试验数据及隶属函数模糊综合评价数据。利用SPSS 22.0进行统计分析，对数据进行正态分布检验。用单因素方差分析和Duncan多重比较分析各个指标（P<0.05）。采用GraphPad Prism 8.0.2作图。图表数据采用“均值±平均标准误差”表示。

2 结果与分析

2.1 古朴树实生苗生长对土著AM真菌接种的响应

接种AM真菌显著促进朴树实生苗地上部分生长（图1）。在90 d时，FM+CL的株高显著高于CK，平均株高75.46 cm，是CK的1.206倍（P<0.05）；CL、FM+CL的茎粗显著高于CK，是CK的1.184、1.174倍（P<0.05）；CL的叶片数量显著高于其他处理（P<0.05）；接菌处理的叶面积均显著高于CK（P<0.05）。

处理7~90 d，各项地上指标的总增长量表现：株高为FM+CL>FM>CL>CK，CK增长量仅为FM+CL增长量的81.57%；茎粗为CL>FM+CL>FM>CK，CK增长量仅为FM+CL增长量的81.84%；叶片数量为CL>FM+CL>CK>FM；叶面积为FM>FM+CL>CL>CK。

分阶段来看，株高、茎粗、叶片数量和叶面积在生长60~90 d增长量最多。其中，FM的株高、叶面积增长量最多，分别为45.10 cm和34.19 cm²，而CL的茎粗和叶片数量增长量最多，分别为2.97 mm和89片。

接种土著AM真菌能显著提高古朴树实生苗的生物量（表1）。其中FM+CL实生苗的地上、地下、总生物量均显著高于CK（P<0.05）。单接处理CL显著提升实生苗全株生物量（P<0.05），但FM处理无促进作用。由此可知，土著AM真菌接种对古朴树实生苗的生物量积累具有促进作用，但不同接种方式间存在明显差异。

2.2 古朴树实生苗根系形态对土著AM真菌接种的响应

接种土著AM真菌对古朴树实生苗根系形态产生影响（图2）。在处理90 d后，古朴树实生苗的总根长表现出FM>CL>FM+CL>CK的变化趋势，但各处理间无显著差异；而CL和FM+CL处理的根尖数量（4 058和3 757个）要显著多于CK（2 340个）（P<0.05）；而根平均直径、根表面积和根体积在各处理间无明显差异。

2.3 古朴树实生苗植株养分特征对土著AM真菌接种的响应

接种土著AM真菌后，古朴树实生苗的地上、地下部N含量与积累量显著升高（P<0.05，图3）。其中混合接种（FM+CL）植株地上部N含量最高，显著高于CK（P<0.05），但各接菌处理间无显著差异；地下部N含量则以CL和FM+CL为高，显著高于CK与FM（P<0.05）。CL和FM+CL的植株N积累量显著高于CK和FM。

接种土著AM真菌对于古朴树实生苗的P含量与积累量的影响程度要大于N元素（图4）。FM的植株地上部P含量最高，显著高于CK（P<0.05），但不同接菌处理间无显著差异；FM的植株地下部P含量也是最高，并显著高于FM+CL和CL（P<0.05），并极显著高于CK（P<0.01）。FM的实生苗P积累量要显著高于FM+CL，并极显著高于CK和CL（P<0.01）。

2.4 古朴树实生苗光合特征对土著AM真菌接种的响应

接种土著AM真菌对古朴树实生苗叶片的叶绿素相对含量有显著的促进作用（图5，P<0.05）。在7~30 d，CK的叶绿素相对含量呈上升趋势，超过30 d则出现下降；而在接种土著AM真菌的古朴树实生苗整个生长期中（7~90 d），所有接种处理（CL、FM、FM+CL）叶片的叶绿素相对含量均呈持续上升趋势。生长60 d时，FM+CL叶片的叶绿素相对含量显著高于CL（P<0.05）；而在生长90 d后，FM+CL、FM、CL叶片的叶绿素相对含量均比CK高，且差异均呈显著（P<0.05）。

接种土著AM真菌后，古朴树实生苗的F _v/F _m与F _v/F _o均表现为先下降后上升的趋势（图6）。在接种90 d后，CK的F _v/F _m、F _v/F _o显著低于3个接菌处理（P<0.05）。在接种90 d后，FM+CL与CL的F _v/F _o显著高于FM（P<0.05）。

Q _NP在整个试验过程中表现为波动下降的趋势。生长30 d，CK的Q _NP高于接菌处理，60 d时显著高于FM和FM+CL，90 d后则显著高于所有接菌处理（P<0.05）。此外，Y（Ⅱ）在不同处理间呈现出不同的变化趋势，其中CK与FM+CL表现为持续下降，而FM表现为先上升再下降；在生长60 d后，CK显著低于所有接菌处理（P<0.05）。

2.5 古朴树实生苗生理与代谢特征对土著AM真菌接种的响应

接种土著AM真菌对古朴树实生苗叶片抗氧化酶活性有显著影响（图7）。CK叶片中SOD活性最低，显著低于FM+CL和CL（P<0.05）；在接菌处理间，FM显著低于CL和FM+CL（P<0.05）。FM+CL叶片中POD活性最高，极显著高于其他3个处理（P<0.01）。接菌处理（CL）叶片中CAT活性极显著高于CK（P<0.01），但接菌处理间无明显差异。

CK叶片叶绿素含量显著低于CL（P<0.01）和FM（P<0.05），但接菌处理间无显著差异（图8）。FM+CL与CK可溶性蛋白含量极显著高于CL和FM（P<0.01）；CK叶片中可溶性糖含量极显著高于接菌处理（P<0.01），接菌处理间则无明显差异。

2.6 土著AM真菌对古朴树实生苗促生效果的综合评价

采用隶属模糊函数综合法对接种土著AM真菌后的古朴树实生苗生长情况进行综合评价。计算株高、茎粗、叶片数量等29个植株生长、生理指标的隶属函数值（表2），得到不同处理对古朴树实生苗的促生效果由高到低分别为FM+CL>CL>FM>CK。

3 讨论

3.1 古朴树实生苗生长对土著AM真菌接种的响应

AM真菌对植物生长发育过程有诸多积极作用，彼此通过形成紧密的共生体系，在植物生理和生态效应实现等方面发挥了重要作用^［12］。Wu和Zou^［13］在柑橘（Citrus tangerine）中接种摩西斗管囊霉，发现接种AM真菌对芸香科（Rutaceae）植物柑橘的生长具有明显的促进作用。本研究中，无论是接种摩西斗管囊霉还是层状近明球囊霉，古朴树实生苗的株高、茎粗和叶面积均有明显增长，尤其是在双接处理（FM+CL）中，这些生长指标均显著高于CK。这种促生效果产生的原因主要是植物与AM真菌形成的互利共生体可以通过AM真菌的根外菌丝从土壤中吸收无机磷等难溶性养分，并高效运输到植物体内用于其生长发育^［14］。这种现象在其他木本植物中，如青杨（Populus cathayana）^［15］、柑橘^［13］、银杏（Ginkgo biloba）^［16］等也较为常见。大量研究表明，植物-AM真菌形成的互利共生效果在很大程度上依赖于特定的植物-AM真菌组合，即植物具有选择其适配共生微生物的偏好性。例如Thanni等^［17］在木薯（Manihot esculenta）中联合接种了幼套近明球囊霉（Claroideoglomus etunicatum）、球状巨孢囊霉（Gigaspora margarita）和异形根孢囊霉（Rhizophagus irregularis），发现复合型的AM真菌接种对于植物的促生效果更好。本研究中，FM+CL的双接种处理对于古朴树实生苗的促生效果更加显著，这表明不同土著AM真菌共同接种时产生了协同效应和更好的促生效果。

根系是连接AM真菌与植物体的重要桥梁，前人已针对多种植物开展了AM真菌与植物根系生长联系研究。例如，王珺瑶等^［18］在将摩西球囊霉（Glomus mosseae，现重新分类为摩西斗管囊霉）接种到荆条（Vitex negundo）后，发现根长、根表面积与根体积均显著提高。Huang等^［19］发现在玉米（Zea mays）上接种异形根孢囊霉能够显著增加根系的长度与数量。在本研究中，接种土著AM真菌（单接或双接）对于古朴树实生苗的根尖数量均有显著促进作用，对总根长、根平均直径、根体积与根表面积虽有促进但差异不显著。这可能是由于本研究时间相对较短（接种90 d），虽然土著AM真菌对于古朴树实生苗根尖分生组织具有一定积极影响，但整体效果可能需更长时间才能显现。

3.2 古朴树实生苗养分累积对土著AM真菌接种的响应

AM真菌与植物根系形成的互利共生体能够高效吸收及运输无机磷等矿质养分^［14］。AM真菌根外菌丝可以从土壤晶格中汲取难溶性矿质养分^［20］，经转化分解后形成 \mathrm{N} {\mathrm{H}}_{\mathrm{4}}^{+}或Pi等植物体可直接吸收的形式加以利用^［21］，并参与根系养分运输和积累过程^［22-23］。本研究中，接种土著AM真菌的古朴树实生苗植株养分含量和养分积累量均显著高于CK。这一结果与其他植物如紫茎泽兰（Ageratina adenophora）^［24］、天竺葵（Pelargonium hortorum）^［25］、菊花（Chrysanthemum morifolium）^［26］等结果一致。综合古朴树实生苗地上部、地下部N、P含量及全株N、P积累量来看，单接层状近明球囊霉（CL）对于N素的吸收利用效果更佳，而接种摩西斗管囊霉（FM）对P素的吸收利用效果更佳，双接处理则同时具有更佳的N、P利用能力，能有效改善古朴树实生苗营养水平，这也解释了双接种处理植株生长表现更好的原因。

3.3 古朴树实生苗光合生理对土著AM真菌接种的响应

叶片是植物进行光合作用的主要场所，具有合成叶绿素、有机化合物等功能^［27］。本研究中，接种层状近明球囊霉（CL）对古朴树实生苗叶片数量有显著的提升作用，叶片总面积也明显增加，这代表植株能够接受光照、进行光合的面积显著增加。接种土著AM真菌的植株叶片SPAD和叶绿素含量比CK显著增加，说明接种处理促进了叶绿素的合成，对于提高古朴树实生苗的光合潜力具有明显的正向作用。

叶绿素荧光参数能够反映植物在光合作用时体内的生理状况与调节能力^［28］。接种AM真菌能促进植物的最大光化学效率和潜在光化学效率，提高光系统Ⅱ反应中心活性^［29］。本研究中，接种土著AM真菌的古朴树实生苗最大光能转化效率与潜在光化学效率均显著高于CK，并且随着接种时间的增加而增加，表明接种土著AM真菌提高了古朴树实生苗光能转化效率，植株的光合效率也得以提升。非光化学淬灭是指植物进行光合作用时叶绿素吸收的光能中有部分不应用于光合电子传递，而是以热能形式耗散，从而对植物起到光保护作用^［30］。本研究中在单接处理（FM、CL）与双接处理（FM+CL）90 d后，古朴树实生苗叶片的非光化学淬灭系数均显著低于CK，表明接种土著AM真菌会提升古朴树实生苗的光能利用效率。

3.4 古朴树实生苗生理指标对土著AM真菌接种的响应

正常情况下，植物细胞内自由基的产生与清除处于动态平衡状态，但不利的生长条件会引起植物细胞产生过多的活性氧，给细胞膜系统造成伤害^［31］。植物保护酶系统如SOD、POD能够维持植物体内自由基平衡，缓解氧化伤害^［32］。有研究^［33］表明，植物应对胁迫的能力与抗氧化酶活性具有高度的相关性。本研究中，接种土著AM真菌的古朴树实生苗SOD、POD、CAT活性均显著高于CK，推测接种土著AM真菌在提升植物抗氧化方面存在积极作用。Kapoor和Singh^［34］认为植物根系可与AM真菌建立共生关系来应对氧化应激反应，菌根共生体的形成有助于加强植物抗氧化系统的防御能力。这与陈伟^［35］在楸树（Catalpa bungei）实生苗中的研究结果一致：接种AM真菌会显著提高楸树实生苗叶片中SOD、CAT活性，增强活性氧清除能力，降低氧化胁迫程度。

可溶性蛋白是植物体内重要的渗透调节物质与营养物质^［27］。同时，植物可溶性蛋白含量的高低还反映植物的新陈代谢水平^［36］。可溶性糖是植物体生长发育不可缺少的调节因子与能量来源，对植物的新陈代谢过程起着重要作用^［37］；可溶性糖还参与植物渗透调节过程，与植物的抗逆性息息相关^［38］。本研究中，对照组古朴树实生苗叶片中可溶性蛋白含量显著高于2个单接处理，接种土著AM真菌的3个处理间植株可溶性糖含量无显著差异，但较对照组而言均显著偏低。推测对照组古朴树实生苗的抗性能力与接菌处理组相比较弱，需要积累更多的可溶性糖与可溶性蛋白，以降低植物体内渗透压，维持植物正常生长^［39］，但是这一推测仍需进一步验证。

4 结论

本研究从古朴树根际土中筛选、培育出的优势AM真菌（摩西斗管囊霉与层状近明球囊霉），对古朴树实生苗进行单接与双接处理。研究发现，接种土著AM真菌对于古朴树实生苗的生长、植株养分特征、光合作用、抗氧化能力及代谢等具有显著的促进作用。通过隶属模糊函数综合法比较发现，双接处理对于古朴树实生苗的促生效果最佳。研究成果为古朴树的保护性复壮提供了新思路，可在未来古朴树的资源保护及复壮养护中发挥积极作用。

参考文献

[1] 潘军军.朴树盆景快速成形初探［J］.花木盆景， 2023（10）：31-33.

[2] PAN J J.Preliminary study on the rapid formation of Celtis sinensis miniascape［J］.Flower Plant & Penjing，2023（10）：31-33.

[3] 叶要妹.园林树木栽植养护学［M］.北京：中国林业出版社，2017：373.

[4] YE Y M.Landscape tree planting and maintenance［M］.Beijing：China Forestry Press，2017：373.

[5] 孙光明，宋瑞珍，冯少锋，古树名木保护及复壮措施初探［J］.河南林业科技，2002，22（4）：51-52.

[6] SUN G M， SONG R Z， FENG S F，et al.Preliminary exploration of protection and rejuvenation measures for ancient and famous trees［J］.Journal of Henan Forestry Science and Technology，2002，22（4）：51-52.

[7] SMITH S E， SMITH F A.Roles of arbuscular mycorrhizas in plant nutrition and growth：new paradigms from cellular to ecosystem scales［J］.Annual Review of Plant Biology，2011，62：227-250.

[8] SHI J C， WANG X L， WANG E T.Mycorrhizal symbiosis in plant growth and stress adaptation：from genes to ecosystems［J］.Annual Review of Plant Biology，2023，74：569-607.

[9] SIMARD S W.The foundational role of mycorrhizal networks in self-organization of interior Douglas-fir forests［J］.Forest Ecology and Management，2009，258：95-107.

[10] HODGE A， STORER K.Arbuscular mycorrhiza and nitrogen：implications for individual plants through to ecosystems［J］.Plant and Soil，2015，386（1）：1-19.

[11] ORWIN K H， KIRSCHBAUM M U F， JOHN M G ST，et al.Organic nutrient uptake by mycorrhizal fungi enhances ecosystem carbon storage：a model-based assessment［J］.Ecology Letters，2011，14（5）：493-502.

[12] SIMARD S W， BEILER K J， BINGHAM M A，et al.Mycorrhizal networks：mechanisms，ecology and modelling［J］.Fungal Biology Reviews，2012，26（1）：39-60.

[13] 鲍士旦.土壤农化分析［M］.北京：中国农业出版社，2000：42-76.

[14] BAO S D.Soil and agricultural chemistry analysis［M］.Beijing：China Agricultural Press，2000：42-76.

[15] 孟艳琼，张令峰，王雷宏，低温胁迫对6种彩叶藤本植物抗寒性生理指标的影响［J］.安徽农业大学学报，2009，36（2）：172-177.

[16] MENG Y Q， ZHANG L F， WANG L H，et al.Effects of low temperature stress on the cold-resistance physiological indexes of six leaf-colored climbing shrub species［J］.Journal of Anhui Agricultural University，2009，36（2）：172-177.

[17] 向丹，徐天乐，李欢，丛枝菌根真菌的生态分布及其影响因子研究进展［J］.生态学报，2017，37（11）：3597-3606.

[18] XIANG D， XU T L， LI H，et al.Ecological distribution of arbuscular mycorrhizal fungi and the influencing factors［J］.Acta Ecologica Sinica，2017，37（11）：3597-3606.

[19] WU Q S， ZOU Y N.Beneficial roles of arbuscular mycorrhizas in citrus seedlings at temperature stress［J］.Scientia Horticulturae，2010，125（3）：289-293.

[20] 王浩，方燕，刘润进，丛枝菌根中养分转运、代谢、利用与调控研究的最新进展［J］.植物生理学报，2018，54（11）：1645-1658.

[21] WANG H， FANG Y， LIU R J，et al.Recent advances in the studies of nutrient transportation，metabolism，utilization and regulation in arbuscular mycorrhizas［J］.Plant Physiology Journal，2018，54（11）：1645-1658.

[22] WU Q P， TANG Y， DONG T F，et al.Additional AM fungi inoculation increase Populus cathayana intersexual competition［J］.Frontiers in Plant Science，2018，9：607.

[23] 吴强盛，韦启安.银杏丛枝菌根及其与土壤有效磷的关系［J］.长江大学学报（自然科学版），2008，5（3）：49-51.

[24] WU Q S， WEI Q A.Arbuscular mycorrhizae of Ginkgo biloba and its correlation with soil available phosphorus［J］.Journal of Yangtze University（Nature Science Edition），2008，5（3）：49-51.

[25] THANNI B， MERCKX R， HAUSER S，et al.Multiple taxa inoculants of arbuscular mycorrhizal fungi enhanced colonization frequency，biomass production，and water use efficiency of cassava （Manihot esculenta）［J］.International Microbiology，2024，27（4）：1219-1230.

[26] 王珺瑶，李艳艳，郑祥源，施氮下接种丛枝菌根真菌对太行山南麓典型灌木荆条生长性状的影响［J］.内蒙古大学学报（自然科学版），2024，55（1）：74-81.

[27] WANG J Y， LI Y Y， ZHENG X Y，et al.The effects of nitrogen application and arbuscular mycorrhizal fungi inoculation on the growth character of the typical shrub species Vitex negundo in southern Taihang Mountains［J］.Journal of Inner Mongolia University （Natural Science Edition），2024，55（1）：74-81.

[28] HUANG T， XIE K L， ZHANG Z H，et al.The colonization of the arbuscular mycorrhizal fungus Rhizophagus irregularis affects the diversity and network structure of root endophytic bacteria in maize［J］.Scientia Horticulturae，2024，326：112774.

[29] SMITH F A， SMITH S E.Structural diversity in （vesicular）-arbuscular mycorrhizal symbioses［J］.New phytologist，1997，137（3）：373-388.

[30] SHARIF M， CLAASSEN N.Action mechanisms of arbuscular mycorrhizal fungi in phosphorus uptake by Capsicum annuum L.［J］.Pedosphere，2011，21（4）：502-511.

[31] MANAUT N， SANGUIN H， OUAHMANE L，et al.Potentialities of ecological engineering strategy based on native arbuscular mycorrhizal community for improving afforestation programs with carob trees in degraded environments［J］.Ecological Engineering，2015，79：113-119.

[32] 吉春龙，田萌萌，马继芳，丛枝菌根真菌对植物营养代谢与生长影响的研究进展［J］.浙江师范大学学报（自然科学版），2010，33（3）：303-309.

[33] JI C L， TIAN M M， MA J F，et al.Advances in the researches on the effects of arbuscular mycorrhizal fungi on plant nutrition metabolism and growth effects［J］.Journal of Zhejiang Normal University （Natural Sciences），2010，33（3）：303-309.

[34] 申开平.接种AM真菌和施磷对喀斯特地区紫茎泽兰与林泽兰养分竞争的影响［D］.贵阳：贵州大学，2021.

[35] SHEN K P.Effect of AM fungi inoculation and phosphorus application on nutrient competition between Eupatorium adenophorum and Eupatorium lindleyanum in Karst areas［D］.Guiyang：Guizhou University，2021.

[36] AMIRI R， NIKBAKHT A， ETEMADI N，et al.Nutritional status，essential oil changes and water-use efficiency of rose geranium in response to arbuscular mycorrhizal fungi and water deficiency stress［J］.Symbiosis，2017， 73（1）：15-25.

[37] WANG Y H， WANG M Q， LI Y，et al.Effects of arbuscular mycorrhizal fungi on growth and nitrogen uptake of Chrysanthemum morifolium under salt stress［J］.PLoS One，2018，13（4）：e0196408.

[38] 潘瑞炽.植物生理学［M］.北京：高等教育出版社，2012：79.

[39] PAN R C.Plant physiology［M］.Beijing：Higher Education Press，2012：79.

[40] 曹岩坡，戴鹏，戴素英.丛枝菌根真菌（AMF）对低温胁迫下黄瓜幼苗生长及叶绿素荧光参数的影响［J］.河北农业科学，2016，20（1）：34-37.

[41] CAO Y P， DAI P， DAI S Y.Effects of arbuscular mycorrhiza fungi on seedlings growth and chlorophyll fluorescence parameters in cucumber under low temperature stress［J］.Journal of Hebei Agricultural Sciences，2016，20（1）：34-37.

[42] 马坤，王彦淇，杨建军，不同干旱胁迫条件下丛枝菌根真菌对木棉叶绿素荧光参数的影响［J］.植物资源与环境学报，2017，26（3）：35-43.

[43] MA K， WANG Y Q， YANG J J，et al.Effect of arbuscular mycorrhizal fungi on chlorophyll fluorescence parameters of Bombax ceiba under different drought stress conditions［J］.Journal of Plant Resources and Environment，2017，26（3）：35-43.

[44] 吴雅娟，查天山，贾昕，油蒿（Artemisia ordosica）光化学量子效率和非光化学淬灭的动态及其影响因子［J］.生态学杂志，2015，34（2）：319-325.

[45] WU Y J， ZHA T S， JIA X，et al.Temporal variation and controlling factors of photochemical efficiency and non-photo chemical quenching in Artemisia ordosica ［J］.Chinese Journal of Ecology，2015，34（2）：319-325.

[46] 刘家忠，龚明.植物抗氧化系统研究进展［J］.云南师范大学学报（自然科学版），1999，19（6）：1-11.

[47] LIU J Z， GONG M.Advances in antioxidant systems of plants［J］.Journal of Yunnan Normal University （Natural Sciences Edition），1999，19（6）：1-11.

[48] 王穗子，金则新，李月灵，铜胁迫条件下AMF对海州香薷光合色素含量、抗氧化能力和膜脂过氧化的影响［J］.生态学报，2015，35（23）：7699-7708.

[49] WANG S Z， JIN Z X， LI Y L，et al.Effects of arbuscular mycorrhizal fungi inoculation on the photosynthetic pigment contents，anti-oxidation capacity and membrane lipid peroxidation of Elsholtzia splendens leaves under copper stress［J］.Acta Ecologica Sinica，2015，35（23）：7699-7708.

[50] 姚玉涛，张国新，丁守鹏，盐胁迫对草莓苗期生长及氧化还原系统的影响［J］.北方园艺，2021（17）：22-29.

[51] YAO Y T， ZHANG G X， DING S P，et al.Effects of salt stress on strawberry seedling growth and antioxidant system［J］.Northern Horticulture，2021（17）：22-29.

[52] KAPOOR R， SINGH N.Arbuscular mycorrhizas and stress tolerance of plants［M］.Singapore：Springer，2017：225-243.

[53] 陈伟.丛枝菌根真菌对楸树生长和氮素吸收与利用的影响及相关机制［D］.杨凌：西北农林科技大学，2023.

[54] CHEN W.Effects of arbuscular mycorrhizal fungus on the growth and nitrogen uptake and utilization of Catalpa bungei and related mechanisms［D］.Yangling：Northwest A & F University，2023.

[55] 朱一民，李婷，景宇杭，八种红树植物幼苗的叶片可溶性蛋白和抗氧化酶活性对光强的响应［J］.广西植物，2023，43（4）：606-615.

[56] ZHU Y M， LI T， JING Y H，et al.Responses of soluble protein contents and antioxidant enzyme activities in leaves of eight mangrove species seedlings to light intensities［J］.Guihaia，2023，43（4）：606-615.

[57] 王嘉佳，唐中华.可溶性糖对植物生长发育调控作用的研究进展［J］.植物学研究，2014，3（3）：71-76.

[58] WANG J J， TANG Z H.The regulation of soluble sugars in the growth and development of plants［J］.Botanical Research，2014，3（3）：71-76.

[59] YEE D A， TISSUE D T.Relationships between non-structural carbohydrate concentration and flowering in a subtropical herb，Heliconia caribaea （Heliconiaceae）［J］.Caribbean Journal of Science，2005，41（2）：243-249.

[60] 孙竹.黄麻（Corchorus capsularis L.）对Cd的富集特征及生理响应研究［D］.雅安：四川农业大学，2015.

[61] SUN Z.Accumulation characteristics and physiological response of cadmium in Corchorus capsularis L.［D］.Ya’an：Sichuan Agricultural University，2015.

基金资助

上海市绿化和市容管理局科技攻关项目(G230505)

江西省“双千计划”项目(jxsq2018102090)