红松生长和根际土壤酶活性对紫丁香蘑菌剂接种的响应

Response of Pinus Koraiensis Growth and Rhizosphere Soil Enzyme Activity to Lepista nuda Inoculation

摘要

通过接种不同剂量的紫丁香蘑（Lepista nuda）菌剂，探讨紫丁香蘑菌剂侵染对红松（Pinus koraiensis）生长及根际土壤酶活性的影响，以期为菌根化红松苗木培育及造林提供技术支撑。以4年生红松幼苗为材料，设置4个菌剂剂量，测定并分析红松幼苗的生长指标、土壤养分含量及根际土壤酶活性，通过相关性分析解析红松生长和根际土壤酶活性对紫丁香蘑菌剂接种的响应特征。结果表明：（1）紫丁香蘑菌剂接种显著促进红松幼苗生长，当菌剂用量为150 g⋅株^-1时对红松生长促进效果最好，株高、地径、鲜质量、干质量较对照分别高29.07%、25.69%、38.16%、57.44%，菌根侵染率和根系活力均显著提高。（2）菌剂接种处理下红松根际土壤养分含量均高于对照，施用150 g⋅株^-1菌剂时对根际土壤养分提高效果最好，较对照根际土壤的有机质、碱解氮、全氮、全磷和速效磷含量分别高60.67%、31.46%、35.23%、72.22%和35.91%。（3）接种处理提高了红松幼苗根际土壤酶活性，接种菌剂为150 g⋅株^-1时，根际土壤酶活性水平最高。（4）相关性分析表明，菌根侵染率与根系活力、干质量、鲜质量、地径、苗高呈显著正相关，与有机质、全磷、全氮、碱解氮含量呈显著正相关，与土壤蔗糖酶、脲酶、酸性磷酸酶活性呈显著正相关。土壤速效磷含量与土壤酸性磷酸酶活性呈显著正相关，土壤碱解氮含量与土壤有机质含量、土壤脲酶活性、土壤酸性磷酸酶活性呈显著正相关。综上，接种紫丁香蘑菌剂对红松幼苗生长具有明显促进作用，不同菌剂接种剂量对红松生长和土壤酶活性的影响存在差异，紫丁香蘑菌剂通过调控土壤酶活性及养分循环，优化红松根际微环境，其中，150 g·株^-1为最佳接种剂量，研究结果为菌根化红松苗培育及森林土壤改良提供参考。

Abstract

This study investigated the effects of Lepista nuda inoculation at different doses on the growth of Pinus koraiensis seedlings and rhizosphere soil enzyme activity， aiming to provide technical support for cultivating mycorrhizal P. koraiensis seedlings and forestation. Four-year-old P. koraiensis seedlings were treated with four doses of L. nuda inoculant. Growth parameters， soil nutrient content， and rhizosphere soil enzyme activity were measured and analyzed. Correlation analysis was conducted to elucidate the responses of seedling growth and soil enzyme activity to L. nuda colonization. Key findings were that： （1）L. nuda colonization significantly enhanced seedling growth， at an optimal dose of 150 g⋅plant^-1， plant height， ground diameter， fresh weight， and dry weight increased by 29.07%， 25.69%， 38.16%， and 57.44%， respectively， compared to the control. Mycorrhizal colonization rate and root activity increased significantly in the inoculation treatment compared to the control. （2）Inoculation treatments exhibited higher soil nutrient content than the control， at a dose of 150 g⋅plant^-1， the content of soil organic matter， available nitrogen， total nitrogen， total phosphorus， and available phosphorus increased by 60.67%， 31.46%， 35.23%， 72.22%， and 35.91%， respectively. （3）All doses of L. nuda inoculation enhanced rhizosphere soil enzyme activity， with the maximum increment at a dose of 150 g⋅plant^-1. （4）Correlation analysis revealed significant positive relationships between mycorrhizal colonization rate and root activity， biomass（dry/fresh weight）， growth parameters（height/diameter）， the contents of soil organic matter， total nitrogen/phosphorus， available nitrogen， and activities of sucrase， urease， and phosphatase. Soil available phosphorus content was positively correlated with phosphatase activity， while available nitrogen content was positively correlated with content of soil organic matter， and activities of urease and phosphatase. In conclusion， L. nuda inoculation markedly promoted P. koraiensis growth by regulating soil enzyme activity and nutrient cycling， with 150 g⋅plant^-1 identified as the optimal inoculation dose. The findings of this study provided valuable references for the cultivation of mycorrhizal P. koraiensis seedlings and improvement of forest soil quality.

Graphical abstract

关键词

紫丁香蘑 / 红松 / 生长指标 / 土壤养分含量 / 土壤酶活性

Key words

Lepista nuda / Pinus koraiensis / growth indicators / nutrient content / soil enzyme activity

菌根真菌是一种通过菌丝与高等植物根系连接形成共生关系的真菌，广泛存在于陆地生物系统中^［1］，帮助植物获取土壤中的营养元素^［2］，尤其是在根际磷循环过程中发挥重要作用^［3］。菌根真菌能够促进植物生长和营养吸收、增强植物抗逆性、改善土壤环境，对维持生态系统的稳定性和多样性起着关键作用^［4］。植物根际与植物的生长、养分吸收及土壤酶代谢活动息息相关，作为与土壤进行物质和能量交换的场所，是土壤生化活性最强的区域^［5］。研究^［6］显示，接种菌根真菌能有效增加土壤中有机碳（C）含量，提升土壤中氮（N）素与磷（P）素的相对含量。根际土壤酶参与土壤中有机质与腐殖质的分解过程，是评估土壤质量、肥力潜力及健康状况的关键指标^［7］，在维护植物生长、土壤微生物群落及土壤结构稳定性方面发挥着至关重要的作用。脲酶、蔗糖酶、磷酸酶活性与土壤中氮、磷循环及物质吸收具有密切关系^［8-9］。有研究^［10］表明，接种菌根真菌可以加快土壤碳、氮、磷矿化进程和强度，显著提高土壤脲酶、蔗糖酶和磷酸酶活性。土壤中难溶性有机磷经过植物根系释放的磷酸酶水解后，成为易被植物获取利用的磷酸盐，从而提高土壤磷的生物有效性^［11］。菌根真菌通过与宿主植物根系结合，产生多种酶类物质，改善土壤营养状况，因此，研究土壤酶活性能够揭示菌根真菌与植物在互惠共生关系中的适应机制。

红松（Pinus koraiensis）为松科（Pinaceae）松属（Pinus）常绿乔木，是我国东北地区重要的生态与经济树种，兼具水土保持、碳汇功能，具有较高的经济价值、食用价值和生态价值等^［12］。红松人工林普遍存在生长周期长、土壤养分利用率低等问题，制约了其生态效益与经济效益的协同提升。近年来，菌根共生技术在森林培育中的应用备受关注，其中，外生菌根真菌通过建立共生体系促进宿主植物养分吸收、增强植物抗逆性的作用机制成为研究热点。已有研究^［13］发现，红松根部普遍存在菌根真菌，是典型的菌根依赖型树种。关于红松菌根的应用研究主要集中在红松外生菌根调查^［14］、外生菌根培养基质筛选^［15］和红松菌根苗逆境生理^［16］等方面。紫丁香蘑（Lepista nuda）是一种典型的外生菌根真菌，其子实体的形成与树种有关，能与针叶树种（松树）、经济林树种（榛子、山杨）等形成外生菌根，具有促进树木生长、提高抗逆性的作用，是森林生态系统的必要组成部分^［17］。然而，目前对紫丁香蘑的促生效应及其对根际土壤酶活性的影响仍缺乏深入探讨。此外，在外源菌剂施用条件下，宿主植物生理响应的剂量效应尚不明确，导致实际应用中菌根化技术难以精准优化。因此，探究紫丁香蘑接种对红松幼苗生长及根际酶活性的影响，对于揭示菌根共生系统的养分调控机制、开发红松高效培育技术具有重要意义。

本研究以4年生红松幼苗为研究对象，采用本课题组研制的紫丁香蘑菌种制成菌根菌剂，通过盆栽试验，探讨不同接种剂量下紫丁香蘑菌剂对红松生长及养分吸收的作用，分析接种菌根真菌后红松生长与根际土壤酶活性之间的关系。研究结果可为进一步揭示红松-紫丁香蘑共生机制及其对土壤生态系统的影响提供新的见解，同时为红松菌根化育苗技术优化、退化林地土壤修复提供理论依据，拓展外生菌根真菌在生态林业中的应用场景。

1 材料与方法

1.1　试验材料

本试验以种植于吉林省林业科学研究院科研基地的4年生红松幼苗为材料，供试菌种紫丁香蘑由吉林省林业科学研究院课题组提供。

1.2　试验方法

2023年6月，在吉林省林业科学研究院科研基地进行盆栽试验。以草炭土、蛭石和河沙按体积比2∶1∶1混合作为基质，在高温高压灭菌锅 中121 ℃灭菌2 h，装入营养钵中（直径18 cm×高16 cm）。试验以不加紫丁香蘑菌剂为对照（CK），设置加菌剂50 g·株^-1（M1）、100 g·株^-1（M2）、150 g·株^-1（M3）、200 g·株^-1（M4），采用根施法，将不同质量的菌剂施于红松幼苗根部，共5个处理，每个处理栽植150盆，红松苗按常规培育流程进行喷灌与遮阳等生产管理。

1.3　样品采集与测定

1.3.1　生长指标测定

在接种后30、60、90、120 d观察苗木生长势，每个处理随机抽取长势一致的苗木10株，分别用直尺和游标卡尺测量苗高（height of seedling，HOS，cm）和地径（diameter at ground level，DGL，cm）。然后，将苗木连根拔起，称量苗木鲜质量（fresh weight，FW，g），烘干至恒质量，测定干质量（dry weight，DW，g）。同时挖取苗木幼嫩的根部，流水冲洗根部附着土，经FAA固定液固定后，测定菌根侵染率（colonization rate，CR，%）。用划线交叉法^［18］统计菌根侵染率（菌根侵染率=侵染菌根根段数量/总根段数量×100%），用TTC法测定根系活力（root vitality，RV，cm）。

1.3.2　土壤理化性质测定

采用抖落法处理收集红松幼苗根际土壤，风干后过1 mm筛保存用于指标检测。利用稀释热-重铬酸钾容量法测定土壤有机质（soil organic matter，SOM，g·kg^-1）含量；利用碱解扩散法测定碱解氮（alkali-hydrolyzable nitrogen，AN，mg·kg^-1）含量；利用半微量凯氏法测定全氮（total nitrogen，TN，g·kg^-1）含量；利用钼蓝比色法测定全磷（total phosphorus，TP，g·kg^-1）含量；利用盐酸-硫酸浸提法测定土壤速效磷（available phosphorous，AP，mg·kg^-1）含量。

1.3.3　土壤酶活性指标测定

土壤收集操作同1.3.2。利用苯酚次氯酸钠比色法^［19］测定土壤脲酶（soil urease，SU，mg·g^-1·d^-1）活性；利用磷酸苯二钠比色法^［20］测定土壤酸性磷酸酶（soil acid phosphatase，SAP，mg·g^-1·d^-1）活性；利用3，5-二硝基水杨酸比色法^［21］测定土壤蔗糖酶（soil sucrase，SC，mg·g^-1·d^-1）活性。

1.4　数据处理

利用Microsoft Excel 2016软件处理数据，利用SPSS 26.0统计软件进行LSD单因素方差显著性分析（显著性水平为0.05），使用Sigmaplot 12.5制图，采用Origin 2021软件完成相关性分析。

2 结果与分析

2.1　接种紫丁香蘑菌剂对红松幼苗生长的影响

施加紫丁香蘑菌剂对于红松幼苗地上部分生长的促进作用较为明显，红松幼苗株高、地径、鲜质量和干质量显著高于对照（表1），株高、地径、鲜质量和干质量均以M3（菌剂用量为150 g·株^-1）处理效果最佳，较对照分别高29.07%、25.69%、38.16%和57.44%。菌剂接种条件下，红松幼苗菌根侵染率为60.13%~72.27%，M3处理下红松幼苗的菌根侵染率和根系活力均显著增加。M3处理下红松各项生长指标均最高。

2.2　接种紫丁香蘑菌剂对红松幼苗根际土壤属性的影响

2.2.1　接种处理对红松幼苗根际土壤理化性质的影响

由表2可知，接种处理下红松幼苗根际土壤养分含量均高于对照处理，M3处理下红松幼苗根际土壤有机质、碱解氮、全氮、全磷和速效磷含量比对照组分别高60.67%、31.46%、35.23%、72.22%和35.91%，说明接种紫丁香蘑菌剂能够显著提高土壤中养分含量。

2.2.2　接种处理对红松幼苗根际土壤酶活性的影响

由图1可知，不同剂量菌剂接种处理下红松幼苗根际土壤脲酶活性均显著高于CK（P<0.05），其中，M3处理下根际土壤脲酶活性最高。随着接种时间增加，接种处理下根际土壤脲酶活性均表现为先增后降的趋势，在接种60 d时土壤脲酶活性最高，说明此时土壤氮素转换能力最强；接种90 d时土壤脲酶活性降低，可能是由于植物生长势减弱，根际土壤脲酶活性也相应降低。

由图2可知，接种处理30 d时，4个接种剂量处理下土壤蔗糖酶活性均显著高于CK（P<0.05）。随着红松幼苗的生长，土壤蔗糖酶活性均呈先升高后下降的趋势。接种60 d后蔗糖酶活性达到最高值，其中，M3、M4处理的蔗糖酶活性显著高于其他处理（P<0.05）。

由图3可知，接种处理能有效提高红松幼苗根际土壤酸性磷酸酶活性。随着接种时间增加，M3处理下红松幼苗根际土壤酶活性呈先升高后下降的趋势，于60 d达到最高值，且在0~60 d的土壤酶活性均显著高于其他处理（P<0.05）。

2.3　生长性状、土壤理化性质及土壤酶活性相关性分析

菌根侵染率与根系活力、干质量、鲜质量、地径、苗高呈显著正相关，与土壤有机质、全磷、全氮、碱解氮含量呈显著正相关，与土壤蔗糖酶、脲酶、酸性磷酸酶活性呈显著正相关（图4）。红松苗高、地径、鲜质量与土壤有机质、全氮、碱解氮含量及土壤脲酶、土壤酸性磷酸酶、土壤蔗糖酶活性呈显著正相关。土壤速效磷含量与土壤酸性磷酸酶活性呈显著正相关，土壤碱解氮含量与土壤有机质含量及土壤脲酶、土壤酸性磷酸酶活性呈显著正相关。上述结果表明：紫丁香蘑菌剂接种处理改善根际土壤理化性质，提高根际土壤养分含量和土壤酶活性，促进红松幼苗生长。

3 讨论

3.1　接种菌根真菌对红松幼苗生长的影响

菌根真菌能与大多数植物形成良好的共生关系，促进植物生长^［22］。研究^［23］发现，添加菌根菌剂可以改善土壤理化性质，促进作物生长发育，提高植株干物质量及根系磷吸收量。本研究中，接种紫丁香蘑菌剂可促进红松幼苗地上部生长，苗高、地径、鲜质量和干质量均显著高于CK，可能是由于菌根共生改变植物根系形态，通过外延菌丝和菌索扩大植物根系吸收面积，促进根系营养吸收，有助于红松幼苗生长及生物量积累^［24］，这与前人^［25-27］对海岸松（P. pinaster）、油松（P. tabuliformis）和樟子松（P. sylvestris var. mongolica）等植物的研究结果一致。本研究中，M3处理下红松幼苗各项指标均达到峰值，菌剂接种剂量继续增加时，红松幼苗生物量并不会继续积累，说明继续增加菌剂接种剂量对红松幼苗生长已无实际意义。

菌根侵染率反映菌根真菌在植物根系内的生长、发育及侵染情况，以及宿主植物与菌根真菌的亲和程度^［28］，是评估菌根真菌与植物根系共生关系的常用指标^［29］。研究^［30］表明，植物的菌根化程度随菌根侵染率提高而提高，菌根真菌对植物生长的促进作用也越来越显著。根系活力作为根系生命力的重要指标，对植物的生长和发育过程有直接影响，菌根真菌侵染能诱导根系生成生长素，增强根系活力^［31］，有助于植物根系养分吸收，同时加快植株代谢。本研究中，不同接种处理下菌根侵染率和根系活力均显著高于CK，且根系活力与菌根侵染率呈极显著正相关，这与王艺和丁贵杰^［32］对马尾松（P. massoniana）幼苗的研究结果一致。接菌苗根系吸收能力随着根系活力增加而增强，从而提高植物对水分和养分的吸收与运输能力^［33］。

3.2　接种菌根真菌对红松根际土壤氮、磷相关酶活性的影响

植物根际土壤酶是土壤中一类具有催化功能的生物活性催化剂^［34］。土壤酶的组成与活性在土壤碳、氮、磷的循环与周转之间存在密切的相互作用关系^［35］。张辉等^［36］研究发现，含有多种菌株的微生物菌剂不但能提高土壤酶活力，还能够促进土壤有机质的矿化分解。土壤脲酶参与土壤中含氮有机化合物的水解，在一定程度上反映土壤供氮能力^［37］。本研究发现，菌根真菌接种处理下红松幼苗根际土壤脲酶活性显著高于CK，并且随着接种时间的增加，土壤脲酶活性呈先升高后下降趋势。土壤脲酶活性的增加意味着土壤中氮的矿化作用增强，能为植物生长提供更多的氮素营养；同时，接种菌根真菌显著增加红松根际土壤碱解氮和全氮含量，这与Subhashini^［38］研究结果一致。在4个处理中，M3处理下土壤脲酶活性最高，表明M3处理下红松幼苗根系氮吸收能力最强。结合菌根侵染率结果可知，接种菌根真菌可以提高根际土壤脲酶活性，且菌根越发达，对根际土壤脲酶活性的促进作用也就越高。这与闫妮等^［39］研究结果相似。此外，菌根真菌本身也可能直接产生脲酶，进一步增加土壤脲酶总量。

土壤蔗糖酶活性与土壤肥力和环境质量密切相关^［40］。罗晓蔓等^［41］研究发现，接种褐环乳牛肝菌（Suillus luteus）增加了马尾松幼苗根际土壤蔗糖酶活性。本研究中，随紫丁香蘑菌剂接种剂量增加，红松根际土壤蔗糖酶活性、土壤有机质含量均升高。土壤蔗糖酶活性升高会提高土壤中碳源转化效率，为菌根真菌和植物的生长提供更多的能量^［42］。

土壤磷酸酶活性增加有助于提高土壤中磷的有效性。本研究发现，接种菌根真菌显著提高了土壤磷酸酶活性，这与前人^［43-44］研究结果一致。菌根真菌与植物根系形成复杂的菌丝网络，扩大植物根系吸收面积，增加根系对土壤有效磷的吸收^［45］，菌根真菌通过增加磷酸酶的分泌将磷由有机养分转化为无机养分，从而实现土壤磷的活化，为植物提供速效养分^［46］。当土壤磷含量低于某个阈值时，菌根真菌会集中于磷的获取而产生更多的磷酸酶以吸收更多的磷元素；但超过阈值后，菌根真菌又会调节磷酸酶的产生以适应新的环境^［47］。本研究中，菌根真菌接种处理下红松根际土壤酸性磷酸酶活性显著高于CK，且随接种时间增加，土壤酸性磷酸酶活性逐步升高，说明菌根真菌加速了土壤有机化合物分解，为酶促反应提供底物，从而提高土壤酶含量^［48］。然而，随着菌剂用量的增加，土壤酸性磷酸酶活性并没有持续增加，这可能是由于微生物分解土壤有机质时出现生物固磷现象，导致土壤酶含量降低。谷文超等^［49］研究发现，菌根真菌接种处理下根际土壤磷酸酶活性显著高于CK，但贾冰冰^［50］研究发现，盐和镉复合胁迫下接种菌根真菌显著降低沙打旺（Astragalus adsurgens）根际土壤的速效磷含量。由此可见，植物种类不同，菌根真菌对土壤有机质和养分含量的影响也不同，土壤酶活性对接种菌根真菌的反应表现出高度可变性，这种可变性不仅依赖于真菌的种类或基因型，还受宿主和环境因素共同调控。

3.3　接种菌根真菌后红松生长、土壤养分含量与根际土壤酶活性之间的关系

本研究表明，外生菌根侵染率与红松苗生长性状、土壤养分含量及酶活性存在显著协同效应。外生菌根侵染率越高，红松幼苗的根系活力、干质量、鲜质量、地径和苗高也较高（P<0.05）。同时，菌根侵染率与土壤有机质、全磷、全氮、碱解氮含量及蔗糖酶、脲酶、酸性磷酸酶活性呈显著正相关，表明菌根真菌通过促进土壤有机质分解和养分释放，提升关键酶活性以增强碳、氮、磷代谢。土壤脲酶在氮、磷循环中起着关键作用，其活性受土壤中氮、磷有效性的影响。氮、磷作为植物生长所必需的大量元素，其有效性的提高能够促进植物生长，而土壤氮、磷有效性的变化同样会影响植物根系和微生物分泌的相关土壤酶活性^［51］。本研究中相关性分析表明，土壤速效磷含量与土壤酸性磷酸酶活性呈显著正相关关系，土壤碱解氮含量与土壤脲酶活性呈显著正相关关系，这说明在菌根化红松苗根际土壤氮、磷有效养分变化的同时，土壤脲酶与酸性磷酸酶活性也会随之变化。相关研究^［52］也表明，菌根真菌通过“酶促效应-养分释放”的正反馈机制优化红松氮素利用效率。有机质含量的增加为土壤酶提供了丰富的酶促基质，有效进行底物诱导作用，增加土壤腐殖质含量，从而使腐殖质与土壤酶相结合，达到固定土壤酶的作用^［53］。本研究中，土壤蔗糖酶活性与氮、磷含量的相关性并不显著，这可能是由于土壤蔗糖酶活性更多地受土壤碳源种类和数量的影响，而不是土壤氮、磷营养状况的直接作用。菌根真菌通过增加土壤酶活性促进土壤氮、磷的矿化和释放，还能通过自身的吸收和转运机制，提高植物对土壤氮、磷的吸收效率。菌根侵染改善土壤物理化学性质并促进植物根系营养吸收与转化^［54］。李健平^［55］对菌根化红松幼苗进行干旱胁迫研究发现，菌根侵染率与土壤有机质、全磷、全氮、碱解氮含量及脲酶活性呈显著正相关关系，与有效磷含量呈正相关但不显著。本研究发现，菌根侵染率与土壤碱解氮、全磷、有机质含量及蔗糖酶、酸性磷酸酶、脲酶活性之间存在相关关系，说明接种菌根真菌促进了红松幼苗根际土壤养分活化，该结论与李健平^［55］对红松的研究结果相似。接种紫丁香蘑菌剂通过调控土壤环境发挥双重作用：一方面，显著提升土壤有机质、全氮、全磷及速效养分含量，激活脲酶等关键酶活性；另一方面，通过上述土壤改良间接提高菌根侵染率，最终促进红松幼苗生物量积累与形态发育，形成“菌剂-土壤-菌根-宿主”的协同促进机制。

4 结论

本研究以4年生红松幼苗为对象，系统探究紫丁香蘑菌剂接种剂量对红松生长及根际土壤酶活性的影响。结果表明：150 g·株^-1菌剂处理显著增加红松生长指标，提高菌根侵染率及根系活力；同时，接种紫丁香蘑菌剂能够显著提高土壤养分含量和根际土壤酶活性；相关性分析表明，红松幼苗生长指标、土壤养分含量及酶活性间存在相关关系，紫丁香蘑通过“菌剂-土壤-菌根-宿主”的调控路径优化红松根际微环境，可为东北林区红松菌根化育苗造林菌剂的施用及退化林地土壤修复提供参考。由于本研究采用盆栽试验，选用的红松材料为幼苗，可能导致菌根侵染响应被低估或高估，同时，观测时间较短，无法评估红松-紫丁香蘑互作的长期效应，下一步可将盆栽试验结果通过田间试验进行验证，并延长试验周期，增加采样频率，覆盖红松关键物候期。

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基金资助

吉林省发展和改革委员会项目(2023C038-4)