冬季季节性南迁对北方“候鸟”老人体成分、炎症因子和肌肉功能的影响

Effect of winter seasonal southward migration on body composition, inflammation, and muscle function in northern migratory elderly

摘要

背景 近年来，季节性异地养老现象日渐普遍，越来越多的北方地区老年人冬季迁徙到温暖的南方过冬，但针对季节性迁徙对“候鸟”老人营养及免疫状况的研究鲜有报道。 目的 前瞻性观察短期季节性迁徙对北方“候鸟”老人体成分、炎性细胞因子、衰弱评分及肌肉衰减风险的影响。 方法 采用自身前后对照设计，对北方“候鸟”老人于迁徙前后，即入岛(基线)时和离岛(结束)时检测体成分、血液生化及炎症指标、握力、小腿围、6 m步速，并进行衰弱及肌肉衰减风险评估。 结果 共纳入53例“候鸟”老人，男性21例，女性32例，平均年龄(69.2±5.8)岁。与基线数据相比，迁徙后参与者体成分显著改善，男性体成分变化表现在去脂体重(fat free mass，FFM)、肌肉量(muscle mass，MM)、骨骼肌(skeletal muscle，SM)增加，差异均有统计学意义(P＜0.05)；女性体成分变化表现在体脂率(fat percentage，FP)、皮下脂肪重量、内脏脂肪面积(visceral fat area，VFA)降低，差异均有统计学意义(P＜0.05)。整体队列白介素-2(interleukin-2，IL-2)和肿瘤坏死因子-α(tumor necrosis factor-alpha，TNF-α)均降低，IL-4和IL-10均升高，差异有统计学意义(P＜0.001)。线性回归分析显示，在控制了年龄、性别、候鸟生活年限以及IL-2、IL-4、IL-10基线水平后，迁徙生活与促炎因子(IL-2)降低、抗炎因子(IL-4、IL-10)升高独立关联。在控制了年龄、候鸟生活年限以及体成分相关指标基线水平后，迁徙生活与男性FFM、MM、SM增加独立关联以及女性VFA降低独立关联(P＜0.05)。 结论 迁徙至温暖环境生活可显著改善“候鸟”老人的体成分，并诱导体内炎症状态向抗炎方向转变。

Abstract

Background In recent years, the phenomenon of seasonal relocation for elderly care has become increasingly common, more and more elderly people from northern China spend the winter in warmer southern regions. However, research on the nutritional and immune status of migratory elderly based on seasonal migration is relatively rare. Objective To prospectively observe the impact of short-term seasonal migration on the body composition, inflammatory cytokines, frailty scores and risk of muscle attenuation in northern migratory elderly. Methods A within-subject pre-post study was conducted among northern migratory elderly, with assessments performed at both arrival (baseline) and departure (endpoint) from the island. Measurements included body composition, blood biochemistry and inflammatory indicators, grip strength, calf circumference, and 6-meter gait speed, along with frailty and sarcopenia risk evaluations. Results A total of 53 elderly migratory birds were included, including 21 males and 32 females, with an average age of (69.2±5.8) years. Compared with the baseline data, the body composition of the participants after migration was significantly improved, changes in male body composition were manifested in increase in fat free mass (FFM), muscle mass (MM), and skeletal muscle (SM), and the differences were statistically significant (P＜0.05); changes in female body composition were manifested in decrease in body fat percentage (FP), subcutaneous fat weight, and visceral fat area (VFA), and the differences were statistically significant (P＜0.05). Interleukin-2 (IL-2) and tumor necrosis factor-alpha (TNF-α) decreased, while IL-4 and IL-10 increased with statistically significant differences (P＜0.001). Linear regression analysis showed that after controlling age, gender, years of migratory life, and baseline levels of IL-2, IL-4, and IL-10, migratory life were independently associated with decrease in pro-inflammatory factors (IL-2) and increase in anti-inflammatory factors (IL-4, IL-10). After controlling for age, years of migratory life, and baseline levels of body composition-related indicators, migratory life was independently associated with increases in FFM, MM, and SM in males and decreases in VFA in femalesnutrition. Conclusion Migrating to a warm environment can significantly improve the body composition of migratory elderly and induce a change in the inflammatory state in the body towards an anti-inflammatory direction.

关键词

“候鸟”老人 / 体成分 / 炎症 / 肌肉衰减 / 营养

Key words

migrant elder / body composition / inflammation / muscle attenuation / nutrition

近年来，季节性异地养老现象日渐普遍，越来越多的北方地区老年人选择冬季到温暖的南方过冬，等待来年春季再返回北方原住地，这种移居模式类似于鸟类的迁徙，这一群体被称为“候鸟”老人^[1-2]。海南因其热带海洋性气候条件、纬度低、日照时长等优势，吸引了大量“候鸟”老人。根据海南省政协的调研报告数据，2017年10月1日到2018年4月30日在海南旅居养老的外地老年人有93.3万人，其中东北三省合计占31.1%^[3]。这一大规模迁徙现象，为研究环境变化对老年群体健康状况的影响提供了独特的队列模型。目前，针对季节性迁徙对“候鸟”老人营养及免疫状况的研究鲜有报道，本研究旨在前瞻性观察3 ~ 6个月时间的短期季节性迁徙对北方“候鸟”老人体成分、炎症指标、衰弱评分及肌肉衰减风险的影响，并据此提出针对性的营养干预及疾病预防的公共卫生措施，为“候鸟”老人的健康老龄化提供理论依据和实践基础。

1 对象与方法

1.1 研究对象

本研究为前瞻性观察性自身前后对照设计研究，选取2023年10月 — 2024年1月解放军总医院海南医院招募的“候鸟”老人。纳入标准：(1)年龄≥60岁，东北/华北籍(黑、吉、辽、京、津、冀、内蒙古东北部)；(2)在岛生活3 ~ 6个月；(3)具备基本生活自理能力；(4)能独自站立；(5)受试者具备文字阅读、理解和交流能力，能充分知晓此研究的内容，同意参加并配合完成全部研究内容。排除标准：(1)患有肿瘤、血液系统疾病、严重器质性疾病、精神性疾病、痴呆或轻度认知障碍；(2)预期在1年内要进行手术者；(3)在入组前的1月内出现过急性疾病或感染性疾病者。研究方案通过解放军总医院海南医院医学伦理委员会批准(编号：S2022-48)，并在中国临床试验注册中心注册(注册号ChiCTR2300073205)。

1.2 研究方法

1.2.1 一般资料采集

采用自行设计的问卷，收集包括人口学特征(性别、年龄、民族等)、社会经济因素(收入)等方面的信息。

1.2.2 体成分测定

体成分采用生物电阻抗测定法(bioelectrical impedance analysis，BIA)进行测定，本研究应用韩国生产的杰文X-SCAN PLUS Ⅱ，对受试者的体重、体质指数(body mass index，BMI)、体脂肪率、去脂体重、内脏脂肪面积、细胞内水分、细胞外水分、肌肉量、相位角(phase angle，PA)等进行测量。该设备通过多个电极、多个频率(1、5、20、250、500和1 000 kHz)进行分段测定，同时测定电阻和电抗^[4]。

1.2.3 实验室指标测定

分别于入岛和离岛时空腹采集“候鸟”老人静脉血，血常规采用迈瑞BC-5180血液细胞分析仪分析，生化项目采用迈瑞BS-2800M全自动生化分析仪分析。白介素(interleukin，IL)-2、IL-4、IL-6、IL-10和肿瘤坏死因子-α(tumor necrosis factor-alpha，TNF-α)等炎症细胞因子采用流式细胞术检测。

1.2.4 肌肉衰减评估

根据2019年亚洲肌少症工作组(Asian Working Group for Sarcopenia，AWGS)制订的诊断标准和中国肌肉减少症诊疗指南(2024版)进行诊断^[5-6]，标准如下：(1)肌肉力量下降(握力，男性＜28 kg，女性＜18 kg)，即低肌力；(2)躯体功能下降(5次起坐时间＞12 s或6 m自由状态步速＜1 m/s)，即低躯体功能；(3)骨骼肌含量(BIA测定骨骼肌质量指数：男性＜7.0 kg/m²，女性＜5.7 kg/m²)，即低肌量。诊断：(1)肌少症前期；(1)或(2)+(3)=肌少症；(1)+(2)+(3)=严重肌少症。

1.2.5 衰弱筛查

使用Fried衰弱表型对参与者进行衰弱筛查。各项目均采用“是”或“否”回答形式，分别赋值1分、0分，总分0 ~ 5分，0分为无衰弱，1 ~ 2分为衰弱前期，3 ~ 5分为衰弱^[7]。

1.2.6 营养不良风险评价

采用微型营养评定简版(mini nutritional assessment short form，MNA-SF)对“候鸟”老人的营养不良状况进行评价，评分标准：12 ~ 14分正常营养状况；8 ~ 11分有营养不良的风险；0 ~ 7分营养不良^[8-9]。

1.3 样本量计算

本研究目的是探讨居住环境的转变(暴露)是否能够改善营养及免疫状况，结合文献资料，设定血清IL-6水平的改变作为免疫力改变的主要结局^[10]，根据预试验结果，居住环境转变前后IL-6的差值平均值为0.73 pg/mL，差值的标准差为1.46 pg/mL，设双侧α=0.05，把握度为90%。计算得到需要研究对象约42例，考虑到研究有一定的失访情况，按照10% ~ 20%失访率推算，需要纳入47 ~ 53例以满足研究需求。

1.4 统计学分析

采用SPSS 27.0统计学软件进行处理，计量资料符合正态分布的以(\overline{x}\pm s)表示，采用配对t检验，不符合正态分布的以[M(IQR)]表示，采用配对秩和检验。计数资料以构成比形式表示，组间比较采用卡方检验。线性回归分析将配对检验有统计学意义的炎症和体成分指标作为因变量Y，迁徙生活作为自变量X，年龄、性别、候鸟生活年限以及考察指标的基线水平作为协变量，每个因变量构建一个方程进行分析。以P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 一般情况

本研究共纳入53例北方“候鸟”老人，男性21例，女性32例，平均年龄(69.2±5.8)岁，其他基本情况见表1。

2.2 迁徙前后各指标变化情况

2.2.1 体成分

经过短期迁徙南方生活后，参与者体成分发生显著改变，男性体成分变化表现在去脂体重、肌肉量、骨骼肌增加，差异均有统计学意义(P＜0.05)；女性体成分变化表现在体脂率、皮下脂肪重量、内脏脂肪面积降低，差异均有统计学意义(P＜0.05)。见表2、表3。

2.2.2 血常规、生化指标及炎症细胞因子

经过短期迁徙南方生活后，参与者血清总蛋白、白蛋白增加，差异均有统计学意义(P＜0.01)；炎症细胞因子中，促炎因子(IL-2、TNF-α)降低，抗炎因子(IL-4、IL-10)升高，差异均有统计学意义(P＜0.001)，促炎因子(IL-6)有下降趋势。见表4。

2.2.3 肌肉衰减评估和衰弱筛查

迁徙前后，参与者6 m步速、握力、四肢骨骼肌指数、Fried衰弱表型，差异均无统计学意义(P＞0.05)。见表5。

2.2.4 微型营养评定

迁徙前后，参与者MNA-SF评分差异无统计学意义(P＞0.05)。迁徙后营养不良风险降低1.89%。见表6。

2.3 迁徙生活与炎症、体成分指标关系线性回归分析

将配对检验有统计学意义的炎症和体成分指标作为因变量Y，迁徙生活作为自变量X，年龄、性别、候鸟生活年限以及考察指标的基线水平作为协变量，每个因变量构建一个方程。将入岛数据的迁徙生活赋值为0，离岛数据的迁徙生活赋值为1，回归系数正值表示因变量Y与迁徙生活呈正相关，负值表示因变量Y与迁徙生活呈负相关。线性回归分析显示，在控制了年龄、性别、候鸟生活年限以及IL-2、IL-4、IL-10基线水平后，迁徙生活与炎因子(IL-2)降低、抗炎因子(IL-4、IL-10)升高独立关联。在控制了年龄、候鸟生活年限以及体成分相关指标基线水平后，迁徙生活与男性FFM、MM、SM增加独立关联，与女性VFA降低独立关联。见表7 ~ 9。

3 讨论

本研究通过前瞻性观察，揭示了季节性迁徙对北方“候鸟”老人体成分和系统性炎症状态的有益改变，短期迁徙生活后，男性“候鸟”老人去脂体重、肌肉量、骨骼肌显著增加，女性“候鸟”老人体脂率、皮下脂肪重量、内脏脂肪面积显著降低。促炎因子(IL-2、TNF-α)显著降低，抗炎因子(IL-4、IL-10)显著升高。线性回归分析中，在控制了年龄、性别、候鸟生活年限以及IL-2、IL-4、IL-10基线水平后，迁徙生活与促炎因子(IL-2)降低、抗炎因子(IL-4、IL-10)升高独立关联。在控制了年龄、候鸟生活年限以及体成分相关指标基线水平后，迁徙生活与男性FFM、MM、SM增加独立关联以及女性VFA降低独立关联。虽然未观察到存在肌少症的“候鸟”老人，但处于衰弱前期和衰弱期的“候鸟”老人仍占有一定比

基金资助

海南省自然科学基金面上项目(822MS196)