缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染的影响因素及预测模型分析

Analysis of Influencing Factors and Predictive Model of Pulmonary Infection in Patients with Dysphagia after Ischemic Stroke

摘要

目的 探讨缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染的影响因素并构建其预测模型。 方法 采用回顾性队列研究设计，选取2021年8月—2024年12月在南京大学医学院附属鼓楼医院收治的缺血性脑卒中后吞咽障碍患者125例为研究对象，根据患者是否出现肺部感染分为肺部感染组和非肺部感染组，其中肺部感染组57例，非肺部感染组68例。根据南京大学医学院附属鼓楼医院电子病历系统收集所有研究对象的临床一般资料。将所有纳入的一般资料作为变量，采用单因素logistic回归分析筛选潜在影响因素。将其中差异有统计学意义（P＜0.05）的变量纳入多因素logistic回归分析，确定缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的危险因素，并以此构建列线图（Nomogram）预测模型。采用受试者工作特征（ROC）曲线评估模型的区分能力，并计算曲线下面积（AUC）、灵敏度、特异度及约登指数，进一步比较不同模型的区分能力。通过计算各个预测模型的赤池信息量准则（AIC）和贝叶斯信息量准则（BIC）值，进一步比较不同模型的预测性能。采用Delong检验比较不同预测模型间AUC的差异。最后，采用留一交叉验证法对模型进行内部验证，并通过判别分析报告Wilks'λ值及各组的分类正确率以评估模型的判别能力与稳定性。 结果 单因素logistic回归分析结果显示，低蛋白血症、脑卒中部位、中性粒-淋巴细胞比值（NLR）、洼田饮水试验（WST）等级、容积黏度吞咽测试（V-VST）安全性受损情况是缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的潜在影响因素，差异均具有统计学意义（P＜0.05）。多因素logistic回归分析结果显示，NLR升高（OR＝1.424，P＝0.016）、WST Ⅳ级（OR＝5.657，P＝0.002）、V-VST伴安全性受损（OR＝5.488，P＝0.003）是缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的危险因素，并采用NLR、WST等级、V-VST构建缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的Nomogram预测模型。3个单一指标的预测模型（NLR、WST等级、V-VST）结果显示，NLR、WST等级和V-VST的AUC分别为0.733、0.774和0.764；3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）结果显示，AUC为0.878。与3个单一指标的预测模型（NLR、WST、V-VST）比较，3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）的AIC及BIC值均较低，具有更高的拟合优度（P＜0.05）。Delong检验结果显示，与3个单一指标的预测模型（NLR、WST、V-VST）比较，3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）AUC的值均更高（P＜0.05）。留一交叉验证结果显示，NLR、WST与V-VST构建的联合预测模型，其判别函数的Wilks'λ值为0.624，P＜0.05；该模型对肺部感染组的分类正确率为84.21%，对非肺部感染组的分类正确率为80.88%，总体分类正确率达82.40%。 结论 NLR、WST等级以及V-VST安全性受损情况可预测缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染的发生率，三者联合构建的模型具有更好的预测价值。

Abstract

Objective To explore the influencing factors of pulmonary infection in patients with dysphagia after ischemic stroke, and to develop a predictive model. Methods A retrospective cohort study was conducted. We retrospectively analyzed 125 patients with dysphagia after ischemic stroke at the Nanjing Drum Tower Hospital, the Affiliated Hospital of Nanjing University Medical School, from August 2021 to December 2024, and the patients were divided into a pulmonary infection group (57 cases) and a non-pulmonary infection group (68 cases) based on the presence or absence of pulmonary infection. General clinical data of all subjects were colleted from the electronic medical record system of the Nanjing Drum Tower Hospital. All the included variables were analyzed using univariate logistic regression to screen for potential influencing factors. Variables with statistically significant differences (P0.05) were included in the multivariate logistic regression analysis to identify risk factors for pulmonary infection in patiens with dysphagia after ischemic stroke. Subsequently a Nomogram predictive model was constructed. The receiver operator characteristic (ROC) curve was used to assess the discriminative ability of the model, and the area under the curve (AUC), sensitivity, specificity, and Youden index were calculated to compare the discriminative ability of different models. The Akaike information criterion (AIC) and Bayesian information criterion (BIC) values were calculated to further compare the predictive performance of different models. The Delong test was utilized to compare the AUC differences among different predictive models. Finally, leave-one-out cross validation was performed for internal validation, and discriminat analysis (reporting Wilks'λ and classfication accuracy) was used to evaluate the stability of the model. Results Univariate logistic regression analysis indicated that hypoproteinemia, stroke location, neutrophil-to-lymphocyte ratio (NLR), water swallowing test (WST) grade, and impaired safety on the volumeviscosity swallowing test (V-VST) were potential influencing factors for pulmonary infection in patients with dysphagia after ischemic stroke, with statistically significant differences (P0.05). Multivariate logistic regression analysis demonstrated that elevated NLR (OR=1.424, P=0.016), WST grade Ⅳ (OR=5.657, P=0.002) and impaired safety on V-VST (OR=5.488, P=0.003) were independent risk factors for pulmonary infection. A Nomogram predictive model was constructed by utilizing NLR, WST grade, and V-VST. The AUC values for the three single-indicator prediction models (NLR, WST grade, and V-VST) were 0.733, 0.774, and 0.764, respectively. The combined prediction model (NLR+WST+V-VST) attained an AUC of 0.878. Compared with the three single-indicator models, the combined model exhibited lower AIC and BIC values, suggesting a superior goodness-of-fit (P0.05). The Delong test demonstrated that the combined model had a significantly higher AUC value compared with each single-indicator model (P0.05). Leave-one-out cross-validation indicated that the combined model had a Wilks'λ value of 0.624 (P0.05), with a classification accuracy of 84.21% for the pulmonary infection group, 80.88% for the non-pulmonary infection group, and an overall classification accuracy of 82.40%. Conclusion The NLR, WST grade, and impaired safety on V-VST can predict the incidence of pulmonary infections in patients with dysphagia after ischemic stroke, and the combined model demonstrates superior predictive value and clinical utility.

Graphical abstract

关键词

缺血性脑卒中 / 吞咽障碍 / 肺部感染 / 预测模型 / 影响因素

Key words

ischemic stroke / dysphagia / pulmonary infection / predictive model / influencing factors

随着中国老龄化进程进一步加快，脑卒中的年发病率正在以每年8.7%的速度快速增长，其中缺血性脑卒中占所有脑卒中的86.8%^［1-2］。值得注意的是，伴随吞咽障碍的缺血性脑卒中患者由于其吞咽功能下降以及咳嗽反射减弱甚至消失等原因，使其发生误吸的风险增加，甚至会引发肺部感染，从而进一步加重患者的病情，严重者还会出现呼吸衰竭、败血症等并发症，大大增加了患者的死亡率^［3-5］。因此，采用精准的吞咽功能评估工具早期识别高风险患者，是实施针对性干预措施、预防严重并发症的关键环节，具有重要的临床意义。目前临床实践中，洼田饮水试验（water swallowing test，WST）由于其具备操作简单、分级明确等特点，被广泛应用于脑卒中后吞咽障碍患者吞咽功能的评估^［6］。此外，《中国吞咽障碍评估与治疗专家共识（2017年版）》^［7］指出所有的床旁进食评估都需要进行容积黏度吞咽测试（volume-viscosity swallowing test，V-VST）。V-VST通过不同容积以及稠度的食物评估患者吞咽的安全性及有效性，测试过程由易到难，进一步保证了误吸筛查的安全性以及准确性，可减少无明显症状的隐形误吸的漏诊^［8］。除上述功能评估外，血液学检查指标也是评估脑卒中后吞咽障碍患者的重要依据。有研究表明，中性粒-淋巴细胞比值（neutrophil-to-lymphocyte ratio，NLR）可以作为评估肺炎严重程度和预后的一个重要指标^［9-10］。段霞等^［11］研究发现，联合WST等级与NLR可有效预测脑卒中后吞咽障碍患者发生相关性肺炎的风险，显示出良好的预测能力。患者的基础疾病状况，如高血压、糖尿病等，以及吸烟等生活习惯，可能通过影响血管功能、心肺储备及局部防御机制，增加肺部感染风险^［12］。此外，临床常用的镇静药物可能会抑制吞咽反射与咳嗽敏感性，从而增加误吸可能^［13］。除评估指标外，脑卒中病灶部位亦是影响肺部感染的关键因素，缺血性脑卒中患者病灶的位置不同也会带来不同的影响。脑干卒中导致吞咽障碍的发生率高于皮质或皮质下脑卒中，脑干受损后导致吞咽障碍恢复差、误吸风险高，肺部感染的风险也随之升高^［14］。低蛋白血症也是吞咽障碍患者肺部感染的影响因素之一，患者总热量摄入不足导致白蛋白合成减少，而一旦发生肺炎，其引发的炎症反应又会进一步抑制白蛋白的合成，形成恶性循环^［15］。然而，尽管上述因素已被广泛探讨，但现有研究多集中于单一指标或少数指标联合（如WST联合NLR）的预测价值，以V-VST为评估指标、全面整合脑卒中关键特征（如病灶部位）、炎症指标及患者基础状况的多维预测模型少有报道。因此，本研究从脑卒中部位、WST等级、V-VST安全性受损情况、低蛋白血症以及NLR等多方面探究缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染的影响，并构建其预测模型，以期为医务人员评估缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染风险以及制定预防措施提供参考。

1 临床资料

1.1　病例选择标准

1.1.1　纳入标准

① 符合《中国急性缺血性卒中诊治指南2023》^［16］中关于缺血性脑卒中的诊断标准；② 符合《中国吞咽障碍康复管理指南（2023版）》^［17］中关于吞咽障碍的诊断标准；③ 病程2周～6个月者。④ 患者本人对本研究知情并签署知情同意书。

1.1.2　排除标准

① 既往有吞咽障碍史者；② 既往有短暂性脑缺血发作、颅脑外伤、恶性肿瘤等病史者；③ 并发癫痫或严重心、肝、肾和造血系统等重要脏器功能衰竭者；④ 存在酗酒或药物滥用史者；⑤ 病例资料不完善者；⑥ 不能完成基本疗程，依从性不佳者。

1.2　肺部感染诊断标准

参照美国感染病学会和美国胸科学会《成人医院获得性肺炎管理临床实践指南2016》^［18］中关于肺部感染的诊断标准。

1.3　一般资料

本研究采用回顾性队列研究设计，选取2021年8月—2024年12月在南京大学医学院附属鼓楼医院收治的缺血性脑卒中后吞咽障碍患者125例为研究对象，根据患者是否出现肺部感染分为肺部感染组和非肺部感染组，其中肺部感染组57例，非肺部感染组68例。与非肺部感染组比较，肺部感染组在脑卒中部位（χ²＝4.063，P＝0.044）、WST等级（Z＝37.609，P＜0.001）、V-VST伴安全性受损（χ²＝36.145，P＜0.001）、低蛋白血症（χ²＝0.013，P＝0.008）在人数占比上，差异均具有统计学意义（P＜0.05）；与非肺部感染组比较，肺部感染组NLR更高（P＜0.05）。见表1。本研究方案经南京鼓楼医院医学伦理委员会审批通过（审批号：2024-763-01）。

2 方 法

2.1　一般资料收集

根据南京大学医学院附属鼓楼医院电子病历系统收集所有研究对象的临床资料，包括性别、年龄、低蛋白血症、脑卒中部位、高血压病史、糖尿病病史、心脏病病史、吸烟史、饮酒史、呼吸系统疾病病史、镇静类药物使用情况、NLR、WST等级、V-VST安全性受损情况。

2.2　统计学方法

采用SPSS 24.0统计软件进行数据分析。计数资料以［例（%）］表示，组间比较采用χ²检验。首先，采用单因素logistic回归分析筛选缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染的潜在影响因素，纳入变量包括性别、年龄、低蛋白血症、脑卒中部位、高血压病史、糖尿病病史、心脏病病史、吸烟史、饮酒史、呼吸系统疾病病史、镇静类药物使用情况、NLR、WST等级以及V-VST安全性受损情况等。将单因素logistic回归分析中差异有统计学意义（P＜0.05）的变量纳入多因素logistic回归分析，以此构建最终的危险因素预测模型。

基于多因素logistic回归分析确定的独立危险因素，采用R语言构建列线图（Nomogram）预测模型。通过受试者工作特征（receiver operator characteristic，ROC）曲线评估模型的区分能力，并计算曲线下面积（area under the curve，AUC）（AUC是评价模型区分度的常用指标，其值越接近1，表明模型的区分能力越强）、灵敏度、特异度及约登指数，进一步比较不同模型的区分能力。通过计算各个预测模型的赤池信息量准则（Akaike information criterion，AIC）和贝叶斯信息量准则（Bayesian information criterion，BIC）值，进一步比较不同模型的预测性能，AIC与BIC值越低，表明模型性能越好。采用Delong检验比较不同预测模型间AUC的差异。最后，采用留一交叉验证法对模型进行内部验证，并通过判别分析报告Wilks'λ值及各组的分类正确率以评估模型的判别能力与稳定性，Wilks'λ值越小组间差异越显著，分类效果越好。以P＜0.05表示差异有统计学意义。

3 结 果

3.1　单因素logistic回归分析

低蛋白血症、脑卒中部位、NLR、WST等级、V-VST安全性受损情况是缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的潜在影响因素，差异均具有统计学意义（P＜0.05）。见表2。

3.2　多因素logistic回归分析

将单因素logistic回归分析中差异有统计学意义的变量作为自变量纳入多因素logistic回归分析模型。多因素logistic回归分析结果显示，NLR升高（OR＝1.424，P＝0.016）、WST Ⅳ级（OR＝5.657，P＝0.002）、V-VST伴安全性受损（OR＝5.488，P＝0.003）是缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的危险因素。见表3。

3.3　缺血性脑卒中后吞咽障碍患者肺部感染风险预测模型

基于上述多因素logistic回归分析所确定的独立危险因素，构建了缺血性脑卒中后吞咽障碍患者发生肺部感染的Nomogram预测模型，各危险因素（V-VST安全性受损情况、WST等级、NLR）垂直向上对应“得分”即为该因素得分，将各因素得分相加即可得到总分，“总分”垂直向下为对应的“线性预测值”即为患者发生肺部感染的概率。总分越高，表示预测该患者发生肺部感染的概率越高。见图1。

3.4　不同预测模型的区分能力比较

3个单一指标的预测模型（NLR、WST等级、V-VST）结果显示，NLR、WST等级和V-VST的AUC分别为0.733、0.774和0.764；3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）结果显示，AUC为0.878。与3个单一指标的预测模型（NLR、WST、V-VST）比较，3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）的AIC及BIC值均较低，具有更高的拟合优度（P＜0.05）。见表4。

Delong检验结果显示，与3个单一指标的预测模型（NLR、WST、V-VST）比较，3个指标联合预测模型（NLR＋WST＋V-VST）AUC的值均更高（P＜0.05）。见表5。

3.5　模型的判别能力与稳定性评估

基于NLR、WST与V-VST构建的联合预测模型进行判别分析，留一交叉验证结果显示，判别函数的Wilks'λ值为0.624，P＜0.05；该模型对肺部感染组的分类正确率为84.21%，对非肺部感染组的分类正确率为80.88%，总体分类正确率达82.40%。以上结果提示，基于NLR、WST与V-VST构建的联合预测模型具有良好的判别能力。

4 讨 论

现有研究显示，约8.1%～80.0%的脑卒中患者会出现不同程度的吞咽功能受损^［19］。吞咽障碍导致的误吸是诱发肺部感染的首要危险因素，严重影响患者的康复进程并增加死亡风险^［20-22］。目前，临床常采用WST等方法评估吞咽功能，采用NLR等生物学指标反映机体炎症状态。然而单一指标或有限的二元联合指标的预测效能存在局限性。本研究在WST等级与NLR的基础上，创新性地引入了V-VST安全性指标受损情况，构建了三者联合的临床预测模型。研究结果显示，联合WST等级、NLR及V-VST安全性受损情况预测肺部感染的AUC可达0.878。

本研究多因素logistic回归分析进一步证实，WST Ⅳ级是脑卒中患者发生肺部感染的独立危险因素^［23］。值得注意的是，本研究的多因素logistic回归分析揭示了吞咽功能严重程度与感染风险之间的复杂关系。虽然WST Ⅳ级被明确确定为独立危险因素（OR＝5.657），但与Ⅲ级比较，WST Ⅴ级（OR＝2.958）差异无统计学意义。这一结果可能受限于WST Ⅴ级样本量较小且分布不均，导致统计效能不足，未能实现对其效应值的精确估计。尽管如此，较高的OR值仍提示重度吞咽障碍（WST Ⅴ级）所代表的生理功能损害与肺部感染之间存在强烈的临床关联趋势，这与病理生理机制相符。

然而对于高龄且咳嗽反射减弱、喉功能下降的脑卒中患者，传统30 mL WST的大量吞水操作存在安全局限性。为此，本研究引入了V-VST评估指标。该指标通过3种不同性状食物（稀液体、蜜浆样液体、布丁样液体）及3种梯度一口量（5、10、20 mL）进行渐进式评估，能够灵敏地识别安全性受损征象^［24］。研究证实，V-VST伴安全性受损是肺部感染的独立危险因素^［25］。此外，血液学指标NLR在预测肺部感染上也十分重要，且容易获得^［26］。本研究联合WST等级、NLR以及V-VST安全性受损情况预测肺部感染显示出良好的临床应用潜力。

除了上述与吞咽障碍评估密切相关的指标外，在病理和生理因素方面，RESTREPO等^［21］研究发现慢性阻塞性肺炎患者气道结构改变会导致自身呼吸道防御机制下降。因此，认为慢性阻塞性肺炎是吞咽困难患者吸入性肺炎的预测因素^［21］。此外，口服镇静药物可能降低患者吞咽反射的敏感性，被视为吸入性肺炎的危险因素^［27］。然而，关于慢性阻塞性肺炎、口服镇静药物等合并症与肺部感染的关联，文献报道并不一致，有部分研究支持其具有预测价值^{［21，27］}，但也有一些研究报道发现肺部感染组与非肺部感染组组间差异无统计学意义^{［11，28］}。本研究与后者一致，这种差异可能与纳入病例的异质性、样本量以及用药类型差异有关。尽管如此，呼吸系统疾病病史及镇静剂用药史仍具有影响吞咽功能的可能，未来研究需进一步验证这些因素在不同亚组中的作用。

本研究发现，与非肺部感染组比较，肺部感染组患者的病灶部位以脑干居多，且合并低蛋白血症的比例更高。分析其原因，可能是脑干卒中因累及调控吞咽功能的多个核心神经核团，可导致吞咽障碍及误吸风险增加，从而升高患者的肺部感染风险^［29-30］。此外，近年来有研究发现低蛋白血症与脑卒中患者发生肺炎的关系密切，由营养摄入不足所致的低蛋白血症可导致机体免疫功能下降和血浆胶体渗透压降低，进而诱发组织水肿，增加感染风险^［15］。

综上所述，由NLR、WST等级、V-VST联合建立的模型，在缺血性脑卒中后吞咽障碍患者的肺部感染风险识别中显示出良好的预测价值。然而本研究受限于单中心回顾性设计及样本量，未来仍需开展前瞻性、多中心研究以进一步验证及优化预测模型。

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基金资助

国家自然科学基金青年科学基金项目(82002378)