引 言
高原红细胞增多症(High altitude polycythemia,HAPC)是一种主要发生于海拔2 500 m以上长期低氧暴露人群的疾病
[1],该病可导致血液黏稠度增加,进而提升血栓形成与心血管疾病风险
[2];亦是肺动脉高压及肺源性心脏病的重要诱因
[3,4],并可引发包括肾功能障碍在内的多器官损伤
[5]。若未及时干预,病情可能进展为心力衰竭或高原脑水肿等严重并发症
[6]。目前,关于HAPC患病率的调查因研究年份、海拔、民族及性别等因素不同而存在较大差异,报道数据介于0.44%至65.3%之间
[7,8],表明该病已成为威胁高原居民健康的重大公共卫生问题。现有研究提示,该病的发生与促红细胞生成素(Erythropoietin,EPO)水平异常、造血调控因子失调、细胞增殖与凋亡失衡以及遗传因素等多种机制有关
[9]。然而,由于该病确切的分子发病机制尚未完全阐明,目前临床上仍缺乏兼具靶向性与高效性的治疗策略。
代谢组学作为后基因组时代一门新兴的系统生物学技术,能够对体内1 500 Da的内源性小分子代谢物(包括糖类、氨基酸、脂质等)进行高通量定性定量检测,从而揭示生物体在能量代谢、信号转导等关键生理过程中的动态变化规律
[10]。这些代谢物作为基因-环境交互作用的终端效应分子,其变化模式可灵敏反映病理状态下的代谢网络紊乱特征
[11]。尽管在缺氧条件下的代谢组学研究已取得一定进展,但针对HAPC的特异性代谢组学研究仍较为有限,现有研究多集中于人类和动物模型的血清及骨髓样本
[12],而在动物模型中探讨脾脏代谢组学变化的研究较为匮乏。而脾脏作为重要的免疫和血液过滤器官,在免疫防御、造血调控和代谢稳态中发挥着关键作用
[13,14]。因此,本研究通过建立HAPC大鼠模型,利用液相色谱-质谱(LC-MS)非靶向代谢组学技术,旨在分析HAPC大鼠脾脏的代谢物谱变化,以期从代谢层面揭示HAPC的发病机制,并为寻找潜在的治疗靶点提供实验依据。
1 材料与方法
1.1 材料
1.1.1 实验动物
20只SPF级雄性Wistar大鼠,体质量210±20 g,购于斯贝福(北京)生物技术有限公司,生产许可证号SCXK(京)2024-0001。本研究经西藏大学实验动物伦理委员会批准(审批号:ZDYXLL2025019),所有实验操作均按动物实验伦理规定进行。
1.1.2 主要仪器及试剂
宏远氧业深地医学模拟舱(20-DX-4-001)用于建立低压低氧模型;迈瑞全自动血液分析仪(BC-5130)用于血常规检测;Thermo Fisher Vanquish超高效液相色谱联用Q Exactive™ HF/X质谱仪用于代谢组学分析,色谱柱为Hypersil Gold(Thermo Fisher)。LC-MS检测所用甲醇、甲酸、醋酸铵及实验用水均为色谱/质谱级别(Thermo Fisher、Merck)。
1.2 方法
1.2.1 动物分组及造模
为研究慢性缺氧诱导的HAPC早期代谢改变,本研究采用广泛使用的低压低氧动物模型进行模拟
[15]。将20只SPF级8周龄雄性Wistar大鼠(体质量210±20 g)随机分为对照组(n=10)和HAPC模型组(n=10)。HAPC模型组大鼠置于低压氧舱内,以10 m/s的速率降压,每日接受12 h的间断性低压低氧干预(模拟海拔5 800 m,舱内大气压维持在50.4 kPa,氧浓度约为10.8%),持续干预42天。该造模方案(海拔5 800 m,持续6周)基于既往研究,已证实可在实验动物中稳定诱导出以红细胞计数、血红蛋白浓度(Hemoglobin,Hb)及红细胞压积显著且持续升高为特征的HAPC早期病理状态
[15,16]。对照组则在常压常氧条件下同期饲养。所有大鼠以每笼3
4只的密度群养,饲养环境保持12 h明暗循环,温度稳定在20
26°C,相对湿度维持在40%
70%。
1.2.2 样本收集
研究期间,定期监测大鼠体质量及血常规指标。待模型成功建立(Hb≥210 g/L)后,采用戊巴比妥钠腹腔注射麻醉所有大鼠,经腹主动脉采血至EDTA抗凝真空采血管,所获抗凝全血用于血常规检测。采血结束后,迅速摘取脾脏组织,用磷酸盐缓冲液冲洗干净,立即投入液氮快速冷冻以终止代谢,随后置于-80°C低温保存备用。
1.2.3 代谢组学检测
依托北京诺禾致源科技股份有限公司,进行LC-MS非靶向代谢组学检测。具体实验流程如下:取100 mg液氮研磨的组织样本,置于EP管中,加入500 μL 80%甲醇水溶液,经涡旋震荡后冰浴静置5 min,随后在4℃条件下以15 000 g离心20 min;取适量上清液用质谱级水稀释至甲醇含量为53%,再次在相同条件下离心后收集上清用于LC-MS分析。为监控系统稳定性,从各实验样本中等量取样混合制备QC样本。色谱分离采用Hypersil Gold C18色谱柱(柱温40℃),以0.2 mL/min的流速进行梯度洗脱,流动相A为0.1%甲酸水溶液,流动相B为甲醇。梯度洗脱为(01.5 min,2% B;1.53 min,2%85% B;310 min,85%100% B;1010.1 min,100%2% B;10.112 min,2% B);质谱检测在1001 500 m/z范围内进行扫描,电喷雾离子源(ESI)参数设置为:喷雾电压3.5 kV,鞘气流速35 psi,辅助气流速10 L/min,离子传输管温度320℃,离子导入射频电平60,辅助气加热器温度350℃,采用正负离子模式交替扫描;MS/MS二级扫描采用数据依赖性采集模式以获取代谢物的结构信息。
1.2.4 统计学分析
使用R4.3.3软件对数据进行统计分析和作图。体质量与Hb水平采用均值±标准差()表示。对于不同组别大鼠每周Hb均数的动态变化及组间比较,采用重复测量资料方差分析处理。
1.2.5 生物信息学分析
代谢组学原始数据采用XCMS软件进行峰提取、对齐以及保留时间校正,并以总峰面积归一化法进行数据标准化。采用主成分分析(Principal Component Analysis,PCA)初步观察样本分布特征,并运用偏最小二乘判别分析(Partial least Squares Discnminant Analysis,PLS-DA)建立组间分类模型。差异代谢物的筛选标准为:差异倍数(Fold Change,FC)1.5或0.67、t检验P值0.05且变量重要性投影(Variable Importance in Projection,VIP)值1.0。对筛选得到的差异代谢物进行KEGG通路富集分析,通路水平的显著性阈值设为P0.05。
2 结果分析
2.1 基本信息
实验初期,两组大鼠体质量和Hb水平未见明显差异(
表1)。实验期间,两组大鼠体质量均呈现增长态势,造模42天后,HAPC模型组体重显著低于对照组(
P0.01)(
图1)。慢性低压低氧暴露期间,对HAPC组大鼠Hb、红细胞计数及红细胞压积进行动态监测(
图2):Hb水平自第14天起即显著升高,造模过程中呈持续上升趋势,至第28天达到平台期后,第35、42天仍维持在高水平,提示Hb呈进行性升高并趋于稳定;红细胞计数与红细胞压积的变化趋势与Hb一致,同样自第14天起显著升高,随造模时间延长持续上升,第28天后维持在较高水平,未出现明显回落。造模42天后,血液学指标检测显示,HAPC模型组大鼠Hb浓度、红细胞计数及红细胞压积均显著高于对照组(
表2)。HAPC模型组Hb最低值为213 g/L,平均值为230.9 g/L;红细胞计数平均为10.67×10¹²/L,红细胞压积平均为61.39%。相比之下,对照组Hb平均值为163.5 g/L,红细胞计数平均为8.43×10¹²/L,红细胞压积平均为47.37%。配对样本
t检验结果显示,HAPC模型组第6周Hb水平((230.9±11.39)g/L)与第4周((224.0±9.8)g/L)比较,差异无统计学意义(
t=1.481,
P=0.1730.05)。上述结果表明,经过42天的慢性低压低氧暴露,大鼠出现了进行性且稳定的红细胞显著增生。至实验末期,HAPC模型组Hb均值(230.9 g/L)已远超临床及实验研究中常用的HAPC诊断阈值(
210 g/L)
[1,15]。尽管临床HAPC病程更长,但本模型在设定的时间点内所诱导的血液学改变,符合实验性HAPC的核心特征,提示HAPC病理状态已成功建立。
2.2 大鼠脾脏代谢组学分析
2.2.1 代谢轮廓分析
采用LC-MS技术对脾组织提取物进行代谢物检测,通过多变量统计分析评估两组大鼠的代谢表型差异。PCA得分图分析显示(
图3):正离子模式下(
图3A),主成分1(PC1)和主成分2(PC2)的方差解释率分别为38.00%和13.74%;负离子模式下(
图3B),PC1和PC2的方差解释率分别为36.50%和15.54%。两组样本在PCA得分图中呈现明显的分离趋势,提示HAPC模型组(EP组)与对照组(CP组)大鼠的内源性代谢物组成存在显著差异。PLS-DA模型分析进一步验证了组间差异(
图3):HAPC模型组与对照组样本在得分图中各自紧密聚类,组间界限清晰。模型性能参数显示(正离子模式(
图3C):R²Y=0.86,Q²Y=0.64;负离子模式(
图3D):R²Y=0.87,Q²Y=0.63),模型的拟合优度(R²Y)和预测能力(Q²Y)均良好,表明两组间代谢表型差异显著且模型稳定可靠。为排除模型过拟合,采用200次随机置换检验对PLS-DA模型进行验证(
图3):正离子模式下(
图3E),R²截距为0.69,Q²截距为-0.73;负离子模式下(
图3F),R²截距为0.65,Q²截距为-0.83。结合置换检验整体分布趋势可见,随机置换后的模型R²、Q²值随置换程度增加逐步降低,综合模型原始拟合参数与置换检验整体分布特征,本次PLS-DA模型组间区分结果具有参考价值;受样本特征影响,本研究Q²截距整体偏高,不存在典型的过度拟合偏倚,可用于后续差异代谢物的筛选与鉴定。
2.2.2 差异代谢物分析
依据VIP≥1.0、
P0.05(
t检验)及FC1.5或FC0.67的筛选标准,本研究仅采用原始
t检验
P值进行筛选,未开展FDR、
q值等多重检验校正,后续差异代谢物及通路分析结果需考虑潜在假阳性干扰。差异代谢物的火山图分析显示(
图4A、
图4B):图中红色圆点代表显著上调的差异代谢物(FC1.5且
P0.05),蓝色圆点代表显著下调的差异代谢物(FC0.67且
P0.05),灰色圆点代表无显著差异的代谢物。正离子模式下(
图4A),HAPC模型组与对照组比较共鉴定出286种差异代谢物,其中上调139种、下调147种;负离子模式下(
图4B),共鉴定出160种差异代谢物,上调与下调各80种。两组样本在火山图中呈现明显的分布差异(上调、下调代谢物分别聚集于横坐标两侧),提示HAPC模型组与对照组的代谢谱存在显著改变。聚类热图分析进一步验证了差异代谢物的表达模式(
图4C、
图4D),样本聚类结果显示所有样本按分组聚为两大支,HAPC模型组与对照组完全分离且组内样本聚类紧密,表明组间代谢差异显著且组内重复性良好;代谢物聚类结果显示差异代谢物按表达趋势聚为两类,一类在HAPC模型组中高表达,另一类在对照组中高表达,提示这些代谢物可能参与相似的生物学过程或通路,而热图中颜色深浅反映代谢物的相对表达量(红色表示高表达,蓝色表示低表达),直观呈现了两组间代谢物的表达差异。
2.2.3 特征代谢组学通路分析
对差异代谢物的KEGG通路富集分析显示,其通路分布具有明显的离子模式依赖性(
图5)。正离子模式下(
图5A),KEGG分类图显示差异代谢物以脂质代谢通路为主(20种,占29.85%),其次为全局代谢概览通路(14种,20.9%),提示该模式下差异代谢物以脂质代谢紊乱为核心特征。负离子模式下(
图5B),KEGG分类图的富集趋势相反:全局代谢概览通路占比最高(9种,25.71%),脂质代谢通路占比降至14.29%(5种),体现了不同电荷模式下差异代谢物功能倾向性的差异。KEGG富集气泡图进一步展示了差异代谢物的通路富集特征(
图5):横坐标值越大代表通路富集程度越高,点的颜色越深对应
P值越小(统计学可靠性越强),点的大小则反映通路内差异代谢物数目。结果显示,正离子模式下(
图5C),类固醇激素生物合成、甘油磷脂代谢、胆碱代谢、不饱和脂肪酸生物合成等通路的富集程度较高,
P值较小且富集代谢物数量较多,是该模式下富集程度高、统计学可靠性强的核心通路。负离子模式下(
图5D),花生四烯酸代谢通路的富集程度高,统计学差异显著,且包含较多差异代谢物,是该模式下与HAPC关联较紧密的核心富集通路之一。综上,两类模式下的核心富集通路包括类固醇激素生物合成、甘油磷脂代谢、胆碱代谢、不饱和脂肪酸生物合成及花生四烯酸代谢(
表3)。在上述核心通路中,上调差异代谢物主要包括白三烯C4(Leukotriene C4,LTC4)、白三烯D4(Leukotriene D4,LTD4)、前列腺素F
2α(Prostaglandin F
2α,PGF
2α)、21-羟基孕烯醇酮、2-甲氧基雌二醇-17β-3-硫酸酯、顺式-11,14,17-二十碳三烯酸、α-亚麻酸(α-Linolenic Acid,ALA)、顺式-5,8,11,14,17-二十碳五烯酸(Eicosapentaenoic Acid,EPA)及γ-亚麻酸(Gamma-Linolenic Acid,GLA);下调差异代谢物主要包括17α-羟基孕烯醇酮、脱氢表雄酮(Dehydroepiandrosterone,DHEA)、四氢可的松(Tetrahydrocortisone,THC)、2-羟基雌二醇、顺式-4,7,10,13,16,19-二十二碳六烯酸(Docosahexaenoic Acid,DHA)及多种溶血磷脂酰胆碱(Lysophosphatidyl choline,LPC)亚型(LPC 15:0)、LPC(18:3(6Z,9Z,12Z))、LPC(22:6(4Z,7Z,10Z,13Z,16Z,19Z))、LPC(22:5(4Z,7Z,10Z,13Z,16Z))、LPC(22:4(7Z,10Z,13Z,16Z))。这些差异代谢物可能通过调控上述核心通路,参与HAPC的病理生理过程。
3 讨 论
HAPC是一种发生于慢性高原缺氧暴露人群的慢性高原病,以红细胞过度增殖、Hb浓度升高及血液黏稠度增加为核心病理特征。在慢性缺氧应激下,脾脏不仅是储存与清除红细胞的器官,还可能重激活其髓外造血功能,成为红系祖细胞增殖与分化的关键场所
[13]。因此,阐明HAPC状态下脾脏的代谢重塑模式及其对局部造血微环境的调控机制,对于理解红细胞过度增殖的驱动机制至关重要。本研究通过建造大鼠HAPC模型,运用非靶向代谢组学技术分析HAPC大鼠脾脏代谢水平变化,经鉴定发现446个差异代谢物。进一步的KEGG通路富集分析发现,所鉴定出的HAPC大鼠脾脏差异代谢物主要参与脂质代谢,初步揭示HAPC大鼠脾脏的脂质代谢通路的变化,提示脾脏脂质代谢相关通路可能是连接缺氧应激与红系异常增殖的重要枢纽,为HAPC的发病机制研究与预防诊疗措施探索提供理论基础。
本研究在负离子模式下的KEGG分析发现差异代谢产物主要集中在花生四烯酸代谢通路,进一步的代谢物分析发现花生四烯酸代谢通路的下游代谢物LTD4、LTC4及PGF2α均呈现显著上调。花生四烯酸主要通过环氧合酶、脂氧合酶及细胞色素P450途径,生成前列腺素、白三烯等生物活性物质,这些物质是炎症反应、血管收缩及细胞增殖的关键调控因子
[17]。已有研究证实,花生四烯酸代谢紊乱与HAPC的病理进程密切相关,如Liu等
[18]发现缺氧暴露后27种花生四烯酸代谢物(包括PGE
2、LTB4、半胱氨酰白三烯等)发生显著改变,与本研究中LTD4、LTC4及PGF2α的上调趋势一致。这些发现提示,HAPC病程中花生四烯酸代谢通路处于激活状态。同时,也有研究发现炎症微环境与红系增生之间存在密切联系。研究表明,在缺氧等应激条件下,局部炎症信号可直接激活骨髓及髓外造血组织中的应激性造血程序
[19]。白三烯类物质(如LTD4)已被证实能通过激活造血干/祖细胞表面的半胱氨酰白三烯受体,促进其进入细胞周期并显著增强细胞的增殖能力
[20]。因此,本研究中观察到的花生四烯酸代谢通路促炎产物的协同上调,提示该通路可能通过促进红系祖细胞增殖与分化,激活骨髓及髓外造血组织中的应激性造血,参与HAPC脾脏红系增生的调控。
除花生四烯酸代谢外,甘油磷脂代谢与胆碱代谢通路虽未达预设统计学显著性阈值(富集分析
P=0.0529),但表现出明显的富集趋势,且通路中多种关键代谢物出现一致的显著变化:本研究发现多种LPC亚型显著下调,LPC是溶血磷脂酸(Lysophosphatidic Acid,LPA)生物合成的直接前体,其水平降低可能导致LPA生成减少
[21];而LPA作为胞外核苷酸焦磷酸酶/磷酸二酯酶2与溶血磷脂酸(Ectonucleotide pyrophosphatase/Phosphodie Sterase2-Lysophosphatidic Acid,ENPP2-LPA)信号轴的核心组分,其可用性下降可能削弱该通路的功能活性
[22]。已有研究表明,ENPP2-LPA轴的激活可促进巨噬细胞向抗炎M2表型极化,因此本研究中LPC的下调可能通过减少LPA生成,抑制巨噬细胞M2极化,诱导免疫微环境向由M1主导的促炎状态转变,该转变以促炎细胞因子(如白细胞介素-6(Interleukin-6,IL-6)、肿瘤坏死因子-α(Tumor Necrosis Factor-α,TNF-α)、白细胞介素-1β(Interleukin-1β,IL-1β))的释放增加为典型特征
[23],而这些细胞因子可直接激活缺氧诱导因子(Hypoxia-Inducible Factor,HIF)信号通路,与高原缺氧刺激形成协同效应,进而增强EPO的转录与分泌——这一调控链条可能为HAPC中红细胞过度增殖提供重要的代谢免疫交叉调控机制
[24]。此外,慢性炎症环境会破坏正常的造血稳态,并刺激红系祖细胞异常增殖,从而造成红细胞增多。综合来看,本研究HAPC模型大鼠脾脏甘油磷脂代谢异常可通过LPC下调来减少LPA生成,从而可能通过抑制巨噬细胞M2极化并引发促炎环境,进一步通过经典的HIF-EPO间接促进红细胞生成,也可直接刺激异常红系祖细胞增殖,从而参与HAPC的发生发展过程。
此外,本研究亦发现不饱和脂肪酸生物合成通路在HAPC大鼠模型中显著富集,其特征代谢物顺式-11,14,17-二十碳三烯酸、ALA、EPA及GLA水平升高,而DHA水平则显著下调。已有研究证实,在缺氧条件下,DHA能够通过下调缺氧诱导因子(HIF-1与HIF-2)及葡萄糖转运蛋白1的表达,有效抑制缺氧信号通路的过度激活
[25]。因此,本研究中观察到的DHA严重缺乏,可能削弱了其对HIF信号轴的生理性抑制作用,从而放大了机体的缺氧应激反应。这提示,DHA代谢紊乱可能是HAPC中缺氧信号持续放大的一个上游驱动因素。此外,DHA作为特异性促炎症消退介质(Specialized Pro-resolving Mediators,SPMs)的关键前体分子,对维持免疫微环境稳态至关重要
[26]。DHA的缺乏会破坏免疫平衡:DHA衍生的促炎症消退介质生成减少,导致巨噬细胞更倾向于向促炎(M1)表型极化,并促进TNF-α、IL-6等促炎因子的释放
[27]。这些促炎因子(如IL-6、TNF-α)已被证实可直接激活HIF信号通路
[24],与DHA缺乏本身导致的HIF抑制解除形成双重叠加效应,进而增强EPO的转录与分泌,共同驱动HAPC中红细胞的过度增殖。
作为核心脂质代谢通路的重要组成部分,类固醇激素生物合成通路的代谢异常也可能通过炎症调控与红细胞生成信号的失衡,参与HAPC的病理进展:本研究KEGG富集分析显示,该通路中肾上腺来源的关键激素——DHEA呈显著下调。已有研究证实,DHEA具有明确的抗炎与抗氧化活性,其核心作用机制是通过抑制NF-κB等关键炎症信号通路的激活,负向调控促炎因子的表达与释放
[25]。因此,本研究观察到的DHEA水平降低,可能削弱了其对炎症反应的生理性抑制,从而加剧了缺氧相关的炎症激活。在高原缺氧条件下,EPO作为适应性红细胞生成的核心调控因子,其表达会显著上调;EPO通过与骨髓红系祖细胞表面受体结合,激活JAK2/STAT5等下游信号通路,进而促进红细胞的增殖、分化与成熟
[26]。而炎症微环境与EPO信号通路之间存在直接的交互作用。研究表明,炎症微环境中升高的促炎因子(如IL-1、IL-6)可增强红系祖细胞对EPO的反应敏感性,通过上调EPO受体表达或增强其下游JAK2/STAT5信号的转导效率,使得相同水平的EPO产生更强的促增殖效应。这意味着,本研究中DHEA缺乏所可能导致的炎症微环境,可能通过这种炎症作用,放大了缺氧诱导的EPO信号的促红系效应。
结 语
本研究通过脾脏代谢组学分析,初步明确了HAPC发病过程中5条关键代谢通路的紊乱特征,具体包括花生四烯酸代谢异常激活、类固醇激素生物合成通路中DHEA显著下调、甘油磷脂与胆碱代谢通路中多种LPC表达降低,以及不饱和脂肪酸生物合成通路中DHA代谢异常。上述代谢紊乱或可参与调控巨噬细胞免疫表型失衡、干扰局部炎症稳态,并可能影响HIF信号通路及EPO的表达水平,潜在参与HAPC红细胞异常增殖的病理过程。本研究从脾脏代谢层面,初步阐释了代谢紊乱、免疫微环境失衡与红系增殖异常的内在关联,为深入认识HAPC发病机制提供了新的参考依据与研究思路。但本研究存在一定的局限性:仅基于代谢组学数据开展机制推演,尚未直接检测脾脏髓外造血、巨噬细胞极化及HIF/EPO通路相关分子指标,相关调控假说仍有待后续功能实验进一步验证。