C反应蛋白-白蛋白-淋巴细胞指数、C反应蛋白与淋巴细胞比值和C反应蛋白与血清钙比值对急性胰腺炎患者病情程度及预后的评估价值

Value of C-reactive protein-albumin-lymphocyte index， C-reactive protein-to-lymphocyte ratio， and C-reactive protein-to-serum calcium ratio in evaluating the severity and prognosis of patients with acute pancreatitis

摘要

目的 探讨C反应蛋白-白蛋白-淋巴细胞（CALLY）指数、C反应蛋白与淋巴细胞比值（CLR）和C反应蛋白与血清钙比值（CCR）与急性胰腺炎（AP）患者病情严重程度及预后的关系，并构建预后预测模型，为临床评估病情及判断预后提供参考。 方法 选取2021年6月—2024年6月在苏州大学附属第一医院诊治的407例AP患者为研究对象，根据2012年修订版亚特兰大分类标准和6个月内的预后情况，将患者分别分为轻症组（n=146）、中症组（n=137）和重症组（n=124），以及预后不良组（n=54）和预后良好组（n=353）。收集患者的临床资料，并计算CALLY指数、CLR和CCR。计量资料2组间比较采用成组t检验，3组间比较采用单因素方差分析。计数资料组间比较采用χ²检验。Pearson相关性分析CALLY指数、CLR和CCR与AP患者病情程度及预后的相关性，Cox回归分析AP患者预后不良的影响因素。Kaplan-Meier生存曲线分析CALLY指数、CLR和CCR对AP患者总生存期（OS）的影响，采用R软件基于多因素Cox回归分析筛选出的危险因素构建预测AP患者预后不良的列线图模型，并绘制受试者操作特征曲线分析各独立因素单独及联合对AP患者预后不良的预测价值。 结果 轻症组、中症组、重症组3组及预后良好组、预后不良组2组患者的CT严重指数（CTSI）评分、严重程度床边指数（BISAP）评分、急性生理学与慢性健康状况评价Ⅱ（APACHE Ⅱ）评分、血尿素氮、血清乳酸、血清淀粉酶、血清脂肪酶、CALLY指数、CLR和CCR比较，差异均有统计学意义（P值均<0.05）。Pearson相关性分析显示，CALLY指数与AP病情严重程度和预后呈负相关（r_s=-0.134、-0.280），而CLR和CCR则呈正相关（r_s=0.213～0.345）（P值均<0.05）。Cox回归分析证实，高BISAP评分（HR=2.246，95%CI：1.412～3.570）、高APACHE Ⅱ评分（HR=1.202，95%CI：1.089～1.327）、高血清淀粉酶水平（HR=1.004，95%CI：1.001～1.007）、高血清脂肪酶（HR=1.005，95%CI：1.002～1.008）、低CALLY指数（HR=0.536，95%CI：0.397～0.724）、高CLR（HR=1.033，95%CI：1.011～1.055）和高CCR（HR=1.144，95%CI：1.062～1.232）是AP预后不良的独立危险因素（P值均<0.05）。Kaplan-Meier生存曲线分析显示，低CALLY指数患者中位OS短于高CALLY指数患者（Log-rank χ²=31.934，P<0.001）；高CLR、高CCR患者中位OS分别短于低CLR、低CCR患者（Log-rank χ²=34.201、28.023，P值均<0.001）。基于多因素分析构建的列线图模型展现出优异的预测效能（曲线下面积=0.977），显著优于各单项指标（P值均<0.05），当取Cut-off值0.107时，其灵敏度和特异度分别达0.963和0.898。内部验证证实模型稳定性良好（C-index=0.954），决策分析显示其具有理想的临床适用性。 结论 CALLY指数、CLR和CCR与AP患者病情严重程度及预后具有相关性。高BISAP评分、高APACHE Ⅱ评分、高血清酶水平、低CALLY指数、高CLR和高CCR是预后不良的独立危险因素，基于多因素构建的列线图模型具有较高的预测效能，能够实现对AP患者预后的早期、精准预测，为临床开展个体化干预和动态风险评估提供实用工具。

Abstract

Objective To investigate the association of C-reactive protein-albumin-lymphocyte （CALLY） index， C-reactive protein-to-lymphocyte ratio （CLR）， and C-reactive protein-to-serum calcium ratio （CCR） with the severity and prognosis of patients with acute pancreatitis （AP）， to construct a prognosis prediction model， and to provide a reference for clinical assessment of severity and prognosis. Methods A total of 407 AP patients who were diagnosed and treated in The First Affiliated Hospital of Soochow University from June 2021 to June 2024 were enrolled as subjects， and according to the 2012 revised edition of Atlanta classification standard and the prognosis within 6 months， the patients were divided into mild disease group with 146 patients， moderate disease group with 137 patients， and severe disease group with 124 patients， as well as into poor prognosis group with 54 patients and good prognosis group with 353 patients. Clinical data were collected from all subjects， and CALLY index， CLR， and CCR values were calculated. The independent samples t-test was used for comparison of continuous data between two groups， and a one-way analysis of variance was used for comparison between three groups； the chi-square test was used for comparison of categorical data between groups. A Pearson correlation analysis was used to investigate the correlation of CALLY index， CLR， and CCR with the severity and prognosis of AP patients， and the Cox regression analysis was used to identify the influencing factors for poor prognosis of AP patients. The Kaplan-Meier survival curve was used to analyze the influence of CALLY index， CLR， and CCR on the overall survival （OS） of AP patients； R software was used to construct a nomogram model for predicting poor prognosis of AP patients based on risk factors identified by the multivariate Cox regression analysis. The receiver operating characteristic （ROC） curve was plotted to analyze the value of each independent factor used alone or in combination in predicting the poor prognosis of AP patients. Results There were significant differences between the mild， moderate， and severe disease groups in Computed Tomography Severity Index， Bedside Index for Severity in Acute Pancreatitis （BISAP） score， Acute Physiology and Chronic Health Evaluation Ⅱ（APACHE Ⅱ） score， blood urea nitrogen， serum lactic acid， serum amylase， serum lipase， CALLY index， CLR， and CCR， and there were also significant differences in these indicators between the good prognosis group and the poor prognosis group （all P<0.05）. The Pearson correlation analysis showed that CALLY index was negatively correlated with the severity and prognosis of AP （r_s =-0.134 and -0.280，both P<0.05）， while CLR and CCR were positively correlated with the severity and prognosis of AP （r_s =0.213 — 0.345，all P<0.05）. The Cox regression analysis confirmed that high BISAP score（HR=2.246，95%CI：1.412 — 3.570）， high APACHE Ⅱ score（HR=1.202，95%CI：1.089 — 1.327）， high serum amylase level（HR=1.004，95%CI：1.001 — 1.007），high serum lipase level（HR=1.005，95%CI：1.002 — 1.008）， low CALLY inde（HR=0.536，95%CI：0.397 — 0.724）， high CLR（HR=1.033，95%CI：1.011 — 1.055）， and high CCR （HR=1.144，95%CI：1.062 — 1.232）were independent risk factors for the poor prognosis of AP （all P<0.05）. The Kaplan-Meier survival curve analysis showed that the patients with low CALLY index had a shorter median OS than those with high CALLY index （Log-rank χ²=31.934， P<0.001）， and the patients with high CLR and CCR had a significantly shorter median OS than those with low CLR and CCR， respectively （Log-rank χ²=34.201 and 28.023， both P<0.001）. The nomogram model constructed based on the multivariate analysis showed excellent predictive efficiency， with an area under the ROC curve （AUC） of 0.977， which was significantly better than the AUC of each indicator used alone （P<0.05）， when the cut-off value is 0.107，the sensitivity and specificity of the nomogram model reached 0.963 and 0.898， respectively. Internal validation confirmed that the model had good stability， with a C-index of 0.954， and the decision curve analysis showed that it had satisfactory clinical applicability. Conclusion CALLY index， CLR， and CCR are correlated with the severity and prognosis of AP patients. High BISAP score， high APACHE II score， high serum enzyme level， low CALLY index， high CLR， and high CCR are independent risk factors for poor prognosis， and the nomogram model constructed based on multiple factors has high predictive efficiency and can achieve early accurate prediction of the prognosis of AP patients， thereby providing a practical tool for individualized intervention and dynamic risk assessment in clinical practice.

Graphical abstract

关键词

胰腺炎 / 病人病情 / 预后

Key words

Pancreatitis / Patient Acuity / Prognosis

急性胰腺炎（acute pancreatitis，AP）是一种常见的消化系统急症，其临床病程复杂多变，轻症患者多呈自限性，而中重症及重症患者常伴随全身炎症反应综合征、多器官功能障碍甚至死亡^［1-2］。尽管近年来已在支持治疗和重症监护方面取得了显著进展，但重症急性胰腺炎的病死率仍高达20%～30%^［3-4］。因此，早期准确评估AP患者的病情严重程度及预后风险，对于优化临床决策、改善患者结局具有重要意义。目前，AP的病情评估主要依赖临床评分系统及影像学检查，但这些方法或依赖复杂的临床参数或需侵入性检查，限制了其在临床实践中的便捷应用^［5-7］。近年来，基于血液生物标志物的新型指标因其无创、易获取的特点受到广泛关注。其中，C反应蛋白-白蛋白-淋巴细胞（C-reactive protein-albumin-lymphocyte，CALLY）指数、C-反应蛋白与淋巴细胞比值（C-reactive protein to lymphocyte ratio，CLR）及C-反应蛋白与血清钙比值（C-reactive protein to serum calcium ratio，CCR）作为反映炎症、营养状态及器官功能的综合指标，已在多种疾病中展现出对病情严重程度及预后的良好预测价值^［8-10］。CALLY指数整合了血清白蛋白（albumin，Alb）、淋巴细胞计数及C-反应蛋白（C-reactive protein，CRP）水平，能够同时评估炎症状态、免疫功能和细胞损伤^［11］；CLR通过平衡炎症标志物与免疫细胞数量，可更精准地反映机体的炎症-免疫失衡状态^［12］；CCR则结合炎症与血清钙代谢指标，对AP继发的低钙血症及器官功能障碍具有潜在预警作用^［13］。目前AP病情评估和预后预测研究重点在于寻找敏感反映炎症、器官功能损伤及有预后预测价值的指标，但关于上述指标在AP中的临床应用价值尚缺乏系统性研究，不同研究在侧重单一指标还是联合构建综合模型上存在争议，且联合建模的指标选择与权重分配尚未达成共识。鉴于此，本研究通过收集AP患者的临床数据，系统分析CALLY指数、CLR和CCR在不同病情分组及预后分组间的差异，并采用多因素Cox回归模型明确其独立影响因素，进一步通过受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线验证其预测性能，以期为AP的早期风险分层和个体化治疗提供新的循证依据。

1 资料与方法

1.1 研究对象

选取2021年6月—2024年6月在本院诊治的407例AP患者为研究对象。纳入标准：（1）确诊为AP^［14］；（2）年龄≥18岁；（3）发病时间<72 h；（4）临床资料完整。排除标准：（1）既往有胰腺手术史；（2）合并晚期恶性肿瘤、终末期肝病和慢性肾衰竭需透析治疗等其他严重器官疾病；（3）妊娠期或哺乳期女性；（4）合并脓毒症、活动性肺结核；（5）合并系统性红斑狼疮、类风湿关节炎；（6）无法评估6个月预后情况。

1.2 研究方法

1.2.1 资料收集

收集临床资料，包括性别、年龄、体重指数（body mass index，BMI）、合并症（糖尿病、高血压）、病因（高脂血症、胆源性、酒精性）以及采集患者入院后24 h内CT严重指数（CT severity index，CTSI）评分、严重程度床边指数（bedside index for severity in acute pancreatitis，BISAP）评分、急性生理学与慢性健康状况评价Ⅱ（acute physiology and chronic health evaluation Ⅱ，APACHE Ⅱ）评分、空腹血糖、淋巴细胞、Alb 、CRP、血清钙、白细胞计数（white blood cell count，WBC）、血尿素氮（blood urea nitrogen，BUN）、血清乳酸、肌酐（creatinine，Cr）、总胆红素（total bilirubin，TBil）、血清淀粉酶、血清脂肪酶，并计算CALLY指数、CLR和CCR，其中CALLY指数=Alb（g/dL）×淋巴细胞（×10⁹/L）/［CRP（mg/L）×10］；CLR=CRP（mg/L）/淋巴细胞（×10⁹/L）；CCR=CRP（mg/L）/血清钙（mg/dL）。

1.2.2 病情程度分组

根据2012年修订版亚特兰大分类标准^［15］，将患者分为轻症组（n=146）、中症组（n=137）和重症组（n=124）。其中，轻症组：无器官功能衰竭、无局部或全身并发症；中症组：存在短暂性器官功能衰竭（<48 h），或出现局部并发症（如胰腺坏死、假性囊肿、胰周积液）或全身并发症，无持续性器官功能衰竭（>48 h）；重症组：存在持续性器官功能衰竭（>48 h），可累及单个或多个器官系统（呼吸、心血管、肾脏等），常伴有感染性胰腺坏死等严重并发症。

1.2.3 预后

记录患者入院后6个月内的预后情况，包括是否器官衰竭、胰腺坏死、感染性坏死和假性囊肿等并发症及死亡等不良事件（截至2024年9月）。根据随访结果分为预后良好组（n=353，存活且随访期间未出现上述预后不良事件）和预后不良组（n=54，满足上述任意1项预后不良事件）。随后，进一步根据CALLY指数、CLR和CCR中位值划分为低CALLY指数组与高CALLY指数组、低CLR组与高CLR组、低CCR组与高CCR组，并分析CALLY指数、CLR和CCR对患者预后情况的影响。

1.3 统计学方法

采用SPSS 26.0软件进行数据统计分析。符合正态分布的计量资料以\overline{x}±s表示，2组间比较采用成组t检验；3组间比较采用单因素方差分析。计数资料组间比较采用χ²检验。采用Pearson相关分析评估CALLY指数、CLR和CCR与病情严重程度及预后的相关性。通过多因素Cox回归分析AP预后影响因素，结果以风险比（hazard ratio，HR）及95%置信区间（95% confidence interval，95%CI）表示。Kaplan-Meier生存曲线分析CALLY指数、CLR和CCR水平对AP患者总生存期（overall survival，OS）的影响，组间比较采用Log-rank检验；采用R软件基于多因素Cox回归分析筛选出的危险因素构建预测AP患者预后不良的列线图模型，并绘制ROC曲线评估各指标预测效能；曲线下面积（area under curve，AUC）的比较采用Delong检验。采用Bootstrap法（B=1 000）进行内部验证，计算一致性指数（C-index）并绘制校准曲线。决策曲线分析（DLA）评价模型的临床使用性。P<0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 轻症组、中症组和重症组临床资料比较

3组患者CTSI评分、BISAP评分、APACHE Ⅱ评分、BUN、血清乳酸、血清淀粉酶、血清脂肪酶、CALLY指数、CLR和CCR比较，差异均有统计学意义（P值均<0.05）。除此之外，3组患者性别、年龄等资料比较，差异均无统计学意义（P值均>0.05）（表1）。

2.2 预后不良组和预后良好组临床资料比较

预后良好组与预后不良组患者的CTSI评分、BISAP评分、APACHE Ⅱ评分、BUN、血清乳酸、血清淀粉酶、血清脂肪酶、CALLY指数、CLR和CCR比较，差异均有统计学意义（P值均<0.05）。除此之外，2组患者性别、年龄等资料比较，差异均无统计学意义（P值均>0.05）（表2）。

2.3 相关性分析

Pearson相关性分析结果显示，CALLY指数与AP患者病情程度（r_s=-0.134）、预后（r_s=-0.280）均呈负相关（P值均<0.05）；CLR与AP患者病情程度（r_s=0.213）、预后（r_s=0.312）均呈正相关（P值均<0.05）；CCR与AP患者病情程度（r_s=0.345）、预后（r_s=0.337）均呈正相关（P值均<0.05）。

2.4 AP患者预后不良的多因素Cox回归分析

将AP患者预后状态（预后良好=0，预后不良=1）作为因变量，将表2中有统计学意义的指标（CTSI评分、BISAP评分、APACHE Ⅱ评分、BUN、血清乳酸、血清淀粉酶、血清脂肪酶、CALLY指数、CLR和CCR）作为自变量，进行多因素Cox回归分析。结果显示，高BISAP评分、高APACHE Ⅱ评分、高血清淀粉酶水平、高血清脂肪酶水平、低CALLY指数、高CLR和高CCR为AP患者预后不良的独立危险因素（P值均<0.05）（表3）。

2.5 Kaplan-Meier生存曲线分析

根据CALLY指数、CLR和CCR中位值，划分为低CALLY指数组（<4.54）与高CALLY指数组（≥4.54）、低CLR组（<65.61）与高CLR组（≥65.61）、低CCR组（<16.91）与高CCR组（≥16.91），Kaplan-Meier生存曲线分析结果显示，低CALLY指数患者中位OS低于高CALLY指数患者（Log-rank χ²=31.934，P<0.001）；高CLR患者中位OS低于低CLR患者（Log-rank χ²=34.201，P<0.001）；高CCR患者中位OS低于低CCR患者（Log-rank χ²=28.023，P<0.001）（图1）。

2.6 列线图模型构建

采用R软件基于多因素Cox回归分析筛选出的危险因素构建预测AP患者预后不良的列线图模型（图2）。

2.7 列线图模型验证

绘制ROC曲线分析各项因素及列线图模型对AP患者预后不良的效能发现，BISAP评分、APACHE Ⅱ评分、血清淀粉酶、血清脂肪酶、CALLY指数、CLR、CCR及列线图模型的AUC分别为0.705、0.830、0.792、0.775、0.738、0.765、0.787、0.977（表4，图3）。经Delong法比较AUC差异发现，列线图模型的AUC均高于各单项因素的AUC，差异均有统计学意义（Z=8.374、5.129、5.473、5.320、8.009、5.389、5.864，P值均<0.05），提示列线图模型较单项因素对AP患者预后有更好的预测效能。当取Cut-off值0.107时，列线图模型的灵敏度、特异度分别为0.963、0.898。

进一步对列线图模型进行验证及效益分析，经Bootstrap（B=1 000）法内部验证显示，校准曲线与理想曲线基本保持一致，并且C-index=0.954，表明列线图模型稳定性良好（图4）。决策分析显示，列线图模型有良好正向净收益率，阈值为0.01～1.00（图5）。

3 讨论

AP是一种常见的急腹症，其发病机制复杂，涉及多种因素的相互作用，包括胰酶激活、炎症介质释放、氧化应激和微循环障碍等^［16-17］。在全球范围内，AP的发病率呈逐年上升趋势，全球年发病率已达（3.4～13.2）/10万，且重症患者病死率高达20%～30%^［18-19］。目前临床常用的临床评估体系如亚特兰大分类标准虽具备病理生理指导意义，但存在影像学依赖性强、动态评估滞后等局限性^［20］；而APACHE Ⅱ、Ranson评分等工具则因参数复杂、计算繁琐，在急诊场景下应用受限^［21-22］。近年来，炎症-免疫网络失衡在AP多器官功能障碍中的核心作用逐渐明晰，因此探索兼具时效性与精准性的生物标志物组合成为研究焦点。CALLY指数作为整合CRP、淋巴细胞及Alb的新型炎症评分系统，通过量化机体炎症反应与营养免疫状态，已在脓毒症等危重病中展现预后评估价值^［23］；CLR作为系统性炎症的敏感指标，可动态反映免疫稳态失衡^［24］；CCR则与炎症控制和钙代谢恢复趋势相关，三者联合理论上可多维度捕捉AP病理生理演变特征。然而，当前研究多聚焦于单一指标与AP病情的关联性分析，关于多指标联合评估效能及其动态演变规律的系统性研究尚显不足。因此，本研究旨在阐明CALLY指数、CLR和CCR在AP病情分层及预后预测中的协同价值，为构建客观、便捷的生物标志物评估体系提供循证支持。

Pearson相关性分析显示，CALLY指数与AP病情严重程度及预后不良发生率呈负相关，即CALLY指数越低，病情越重，预后不良发生率越高。进一步Cox回归分析显示，BISAP评分、APACHE Ⅱ评分、CALLY指数、CLR和CCR、血清淀粉酶、血清脂肪酶是AP患者预后不良的独立影响因素。BISAP评分通过评估精神状态、年龄和全身炎症反应等指标，能早期识别可能进展为器官衰竭的高危患者^［25］；APACHE Ⅱ评分则通过多系统生理参数全面评估患者的整体病理生理紊乱程度，这两种评分系统的高分值预示着更严重的全身炎症反应和多器官功能障碍风险^［26］。CALLY指数下降反映疾病进展中的“三重打击”效应：Alb降低提示营养状态恶化和毛细血管渗漏，淋巴细胞减少表明免疫抑制状态，而CRP升高则直接反映炎症反应增强，三者共同构成评估疾病严重程度的综合指标^［27］。CLR的升高具有双重警示意义，其中CRP的显著上升提示炎症风暴的发生，而淋巴细胞的减少则反映免疫细胞耗竭，这种炎症-免疫失衡状态与器官功能衰竭密切相关。CCR升高则同时包含两个方面信息：CRP升高显示炎症程度加重，而血钙降低则与胰腺坏死导致的钙皂形成和脂肪坏死相关，低钙血症本身即是疾病严重程度的重要标志^［28］。这3个指标从不同维度（营养-免疫-炎症、炎症-免疫、炎症-代谢）揭示了AP的关键病理生理过程，其动态变化能更全面地反映疾病进展和预后风险，为临床早期干预提供重要依据。血清淀粉酶和脂肪酶持续升高提示AP预后不良，其机制可能包括两个方面：（1）持续的腺泡细胞损伤导致溶酶体酶异常激活，触发胰蛋白酶原的级联活化，形成“酶瀑效应”，促使坏死细胞持续释放大量酶原入血^［29-30］；（2）炎症水肿引起的机械性梗阻和屏障功能破坏共同导致胰管内压力升高，形成“闭合环路”效应，加剧酶原的反渗和释放。循环中的胰酶通过激活单核-巨噬细胞系统、促进花生四烯酸代谢等途径直接放大全身炎症反应，形成“胰腺炎-酶血症-全身炎症”的恶性循环^［31］。既往研究指出，胰酶还可通过特异性途径造成多器官损伤，如磷脂酶A2破坏肺泡表面活性物质导致急性呼吸窘迫综合征，弹性蛋白酶损伤血管基底膜引发毛细血管渗漏等^［32］。持续的高酶血症状态实质上反映了“损伤-炎症-再损伤”的病理循环已经形成，提示胰腺自身消化过程仍在进展、局部炎症未获控制、全身炎症反应持续放大，最终显著增加多器官功能障碍风险。Kaplan-Meier生存曲线分析证实，低CALLY指数、高CLR/CCR患者的中位生存期显著缩短。基于多因素构建的列线图模型展现出优异的预测效能（AUC=0.977），显著优于单项指标，其灵敏度达0.963，特异度为0.898；内部验证证实模型稳定性良好，决策曲线分析显示临床适用性理想。该结果提示应对低CALLY指数、高CLR/CCR患者加强监测及早期干预；利用列线图模型辅助决策，优化治疗策略，并探索多指标联合应用以提升预测效能，最终改善AP患者预后。临床实践中，该模型有助于急诊科快速评估AP患者的病情与预后风险，为制定个性化方案、合理分配资源提供参考依据，并对高风险患者提前实施密切监测与积极治疗。此外，在科研领域，该模型可作为评估新疗法疗效的参考，科学评判新治疗方案有效性。

综上所述，CALLY指数、CLR和CCR水平与AP患者病情严重程度及预后具有相关性。高BISAP评分、高APACHE Ⅱ评分、高血清酶水平、低CALLY指数、高CLR和高CCR是预后不良的独立危险因素，基于多因素构建的列线图模型具有较高的预测效能。本研究的局限性在于样本来源于单一医院，且数量较少，样本代表性有限，可能存在潜在的数据偏倚。未来需进一步开展多中心、大样本的前瞻性研究，以更全面准确地验证上述指标的应用价值。后续可深入探究CALLY指数、CLR和CCR在AP发病机制中的详细作用，明确其在不同病理阶段的变化规律及相互关系；并探索多指标联合应用在不同亚型AP患者中的预测效能差异，为临床精准治疗提供更可靠的依据。

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基金资助

国家自然科学基金(82103362)