HIV-1基因型和人口流动性对广州HIV-1传播的影响：基于分子传播网络分析

Impact of HIV-1 genotypes and population mobility on HIV-1 transmission in Guangzhou: a molecular transmission network analysis

摘要

目的 探讨广州市HIV-1基因型和人口流动性对HIV-1传播的影响，为精准防控提供科学依据。 方法 针对2008~2020年在广州新确诊的HIV-1感染者（PLWH），收集人口学信息，并根据感染者的户籍地和确诊后1年内住址变更信息，将其分为广州籍非流动（广州户籍、1年内住址无变化）、广州籍流动（广州户籍、1年内住址有变化）以及非广州籍非流动（非广州户籍、1年内住址无变化）和非广州籍流动（非广州户籍、1年内住址有变化）人口。同时收集PLWH HIV-1 pol基因序列并分型，采用HIV-TRACE方法构建分子传播网络，以传播网络的度值识别高风险传播者，并采用多分类Logistic回归模型识别感染者特征和HIV-1传播的危险因素。 结果 本研究共纳入6783名PLWH，广州籍非流动、广州籍流动、非广州籍非流动和非广州籍流动人口分别占24.0%、0.90%、56.4%和18.6%。主要流行的HIV-1基因型包括CRF07_BC（39.6%）、CRF01_AE（33.0%）、CRF55_01B（11.9%）、B亚型（4.7%）、CRF08_BC（3.0%）和CRF59_01B（2.3%）。分子传播网络分析发现，43.3%（2934/6783）的PLWH构成596个分子传播簇。与HIV-1 B亚型相比，CRF01_AE（aOR=1.384，95% CI：1.072~1.798）、CRF07_BC（aOR=2.462，95% CI：1.911~3.192）、CRF55_01B（aOR=3.209，95% CI：2.424~4.271）和CRF59_01B（aOR=2.149，95% CI：1.437~3.219）的PLWH更可能传播。人口流动性与HIV-1传播风险无统计学差异，广州籍居民更可能参与CRF08_BC传播（aOR=4.241，95% CI：1.494~12.790），而非广州籍的流动人口传播CRF01_AE（aOR=0.740，95% CI：0.576~0.946）和B亚型（aOR=0.429，95% CI：0.182~0.922）的风险较低。高风险传播者的特征包括广州籍居民（aOR=1.390，95% CI：1.141~1.695）、男性（aOR=4.449，95% CI：2.402~8.242）、男男性行为史（MSM，aOR=1.783，95% CI：1.414~2.248）、感染CRF07_BC（aOR=3.062，95% CI：1.963~4.777）或CRF55_01B（aOR=5.031，95% CI：3.159~8.014）者。 结论 尽管广州PLWH中广州籍居民仅占24.9%，但广州籍居民在HIV-1传播网络中表现较高的传播风险。此外，HIV-1基因型和MSM也是影响HIV-1传播的重要因素。分子传播网络分析可帮助识别HIV-1传播的关键人群，并揭示危险因素，是精准防控和控制HIV-1感染的重要工具。

Abstract

Objective To investigate the impact of HIV-1 genotypes and population mobility on HIV-1 transmission in Guangzhou to obtain evidence for devising precision prevention and control strategies. Methods Demographic data and HIV-1 pol sequences were obtained from 6783 newly diagnosed people living with HIV (PLWH) in 2008-2020 in Guangzhou, including 24.0% local Guangzhou residents, 0.9% mobile Guangzhou residents, 56.4% local non-Guangzhou residents, and 18.6% mobile non-Guangzhou residents. HIV-1 genotypes were determined and molecular transmission networks were constructed using HIV-TRACE. Degree centrality and multinomial logistic regression were used to identify the key characteristics of the PLWH and risk factors of HIV-1 transmission. Results Among the PLWH, the dominated HIV-1 genotypes were CRF07_BC (39.6%), CRF01_AE (33.0%), and CRF55_01B (11.9%), and 43.3% of the PLWH formed 596 transmission clusters. Compared with subtype B, CRF01_AE (aOR=1.384, 95% CI: 1.072-1.798), CRF07_BC (aOR=2.462, 95% CI: 1.911-3.192), CRF55_01B (aOR=3.209, 95% CI: 2.424-4.271), and CRF59_01B (aOR=2.149, 95% CI: 1.437-3.219) were more likely to cluster. Population mobility was not associated with overall HIV-1 transmission, and local Guangzhou residents were more likely to be involved in CRF08_BC transmission (aOR=4.241, 95% CI: 1.494-12.790), whereas migrants had lower odds of transmitting CRF01_AE (aOR=0.740, 95% CI: 0.576-0.946) and subtype B (aOR=0.429, 95% CI: 0.182-0.922). The characteristics of high-risk individuals for HIV-1 transmission included local Guangzhou residents (aOR=1.390, 95% CI: 1.141-1.695), men (aOR=4.449, 95% CI: 2.402-8.242), MSM (aOR=1.783, 95% CI: 1.414-2.248), and infection with CRF07_BC (aOR=3.062, 95% CI: 1.963-4.777) or CRF55_01B (aOR=5.031, 95% CI: 3.159-8.014). Conclusions Local Guangzhou residents, though accounting for only 24.9% in the PLWH, have a high risk of HIV-1 transmission, to which HIV-1 genotypes and MSM are also important contributors. Molecular network analysis provide important assistance for precision prevention and control of HIV-1 transmission.

Graphical abstract

关键词

HIV-1 / 传播 / 分子传播网络 / 基因型 / 流动人口

Key words

HIV-1 / transmission / molecular transmission network / genotype / migrants

人类免疫缺陷病毒I型（HIV-1）感染及其引发的获得性免疫缺陷综合征（AIDS）是全球重大公共卫生问题。2024年全球约有4080万HIV-1感染者（PLWH），新发感染约130万例^［1］。在我国，2024年存活PLWH达132.9万，累计死亡47.4万人^［2］。我国流行的HIV-1病毒株呈高度基因多样化^［3-5］，已检出至少7种主要亚型和80余种循环重组型（CRFs），其中CRFs占比超过90%，CRF01_AE和CRF07_BC为主要流行株，占比分别为32.1%和39.1%^{［4， 6］}。不同HIV-1基因型在空间分布、传播特征、疾病进展及耐药性等方面存在差异^［7］。

随着我国经济社会的发展，我国约有3.82亿人户分离流动人口，主要为从农村向城市迁移的劳动者^［8］。在江苏、四川、云南等地，流动人口HIV-1感染率高于当地居民^［9-11］；在深圳研究提示流动人口是CRF01_AE在男男性行为者（MSM）人群中持续传播的重要因素^［12］。同时，18~24岁年轻MSM更可能发生跨省迁移，新报告MSM感染者中流动人口的占比逐年上升^{［13， 14］}。由于高风险性行为发生率高、健康教育水平低及医疗资源获取受限，流动人口成为联系不同区域和人群HIV-1传播的重要桥梁^{［8， 15］}。

近年来，基于病毒基因序列相似性的分子传播网络分析技术成为识别HIV聚集性疫情、发现高风险人群和传播热点的重要工具^{［8， 15-17］}。国内多地研究利用该方法探究流动人口在HIV-1传播中的作用^{［18， 19］}：在南京与太原，流动人口更频繁参与本地传播 ^{［20， 21］}；在杭州，CRF07_BC与独特重组型（URFs）可通过人口迁移形成跨区域传播^［22］。然而，现有研究多依据人户分离判定流动人口^［15］，可能高估人口流动对HIV-1传播的影响。

广州作为人口流动活跃的城市，2024年常住人口约1900万，其中人户分离者约占40%^［23］；同时，广州面临CRF01_AE、CRF07_BC、CRF55_01B等多种基因型共流行防控挑战^{［16， 24］}。本研究基于广州市2008~2020年长期连续的HIV-1分子监测数据，构建大规模分子传播网络，整合感染者户籍与确诊后一年内住址变动信息，探讨不同流动性人群与HIV-1基因型在传播模式上的差异，识别传播的风险特征，为制定精准干预策略提供科学依据。

1 资料和方法

1.1 研究对象与数据收集

2008~2020年于广州市新诊断HIV/AIDS且未接受过抗逆转录病毒治疗的成年人作为研究对象（图1）。通过全国艾滋病综合防治信息管理系统获取PLWH的社会人口学信息，包括年龄、性别、婚姻状况、文化程度、感染途径、户籍、确诊年份、诊断时HIV-1感染阶段以及随访记录等。排除标准：随访记录中缺少住址信息者；重复报告者；在随访期间死亡、失访者。根据感染者的户籍地和确诊后1年内住址信息^［15］，将其分为4组：广州籍非流动（广州户籍、1年内住址无变化）、广州籍流动（广州户籍、1年内住址有变化）、非广州籍非流动（非广州户籍、1年内住址无变化）和非广州籍流动（非广州户籍、1年内住址有变化）人口。本研究经广州市疾病预防控制中心伦理委员会批准（伦理批号：2017030）。

1.2 HIV-1基因分型

广州市疾病预防控制中心采集血清样本，提取病毒RNA，经逆转录聚合酶链式反应扩增和Sanger测序，获得HIV-1 pol基因序列（对应HXB2参考序列2253-3821位点）。从美国洛斯阿拉莫斯国家实验室HIV数据库（https：//www.hiv.lanl.gov/）中下载HIV-1主要亚型的参考序列。采用MAFFT v7软件完成多序列比对。采用IQ-TREE v1.6.12软件，以最大似然法构建系统发育树，通过1000次自助法重复抽样与SH近似似然比检验评估分支支持度。依据系统发育树拓扑结构，对疑似重组型序列进一步利用RIP v3.0分析确定HIV-1基因型^{［16， 25， 26］}。

1.3 构建分子传播网络

HIV-1分子传播网络基于HIV-1 pol序列的成对遗传距离构建，网络中的节点代表PLWH，节点之间的连边表示两个相连节点之间遗传距离低于或等于特定成对遗传距离阈值，提示存在潜在传播关系。分子传播簇定义为病毒序列相似、可能存在传播关系的PLWH群体。节点的度值，指与该节点直接相连的节点数量，度值越大提示其在网络中占据中心位置，潜在传播风险更高^［28-30］。为确定最佳遗传距离阈值，在0.5%~1.5%范围内按0.1%步长设置多个阈值，使用HIV-TRACE软件^［27］构建网络，以形成分子传播簇数量最多的阈值作为最佳阈值^［24］。本研究中“成簇”指感染者进入任何一个传播簇，即参与HIV-1传播。分子传播簇可视化及节点度的计算采用Cytoscape v3.9.1软件完成。

1.4 统计学分析

采用R 4.4.2软件进行统计分析。分类变量以频数和构成比（n， %）描述，组间比较采用卡方检验或Fisher确切检验。以是否成簇为因变量，采用Logistic回归模型探究PLWH成簇的危险因素，将单因素分析中P<0.10的变量纳入多因素模型；进一步按HIV-1基因型分层，探究不同基因型成簇的危险因素。节点度以第25百分位（P₂₅）和第90百分位（P₉₀）为界划分为低度值组（<P₂₅）、中度值组（P₂₅-P₉₀）和高度值组（≥P₉₀）。以低度值组为参考，采用无序多分类Logistic回归分析中、高度值与人口学特征的关联。P<0.05视为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 研究对象人口学特征

本研究共纳入6783例广州新诊断的PLWH（图1），非广州籍感染者占75.0%，其中非广州籍流动者1262例（18.6%）、非广州籍非流动者3827例（56.4%）；而广州籍感染者仅占24.9%，其中广州籍流动者64例（0.9%）、广州籍非流动者1630例（24.0%）。PLWH中91.9%为男性，96.3%通过性途径感染，其中64.2%为MSM；61.8%未婚，44.0%确诊时在30岁以下，38.1%拥有大学及以上学历。HIV-1主要基因型包括CRF07_BC（39.6%）、CRF01_AE（33.0%）、CRF55_01B（11.9%）、B亚型（4.7%）、CRF08_BC（3.0%）和CRF59_01B（2.3%），首诊时为AIDS的占37.2%。不同HIV-1基因型感染者的社会人口学特征差异有统计学意义（P<0.05，表1）。

2.2 HIV-1分子传播网络分析

当成对遗传距离阈值为0.8%时，分子传播网络中的传播簇数量最高（图3），43.3%（2934/6783）的HIV-1序列形成596个传播簇，分子簇大小介于2-538（图2）。传播网络中55.7%（332/596）的簇节点数为2，最大的两个传播簇分别感染CRF07_BC（n=538）和CRF55_01B（n=244）。

2.3 影响HIV-1成簇的因素分析

单因素Logistic回归显示，PLWH的籍贯与流动性、年龄、性别、婚姻状况、文化程度、HIV-1感染确诊年份、诊断时HIV-1感染阶段、HIV-1基因型等因素与PLWH成簇均有统计学意义。多因素Logistic回归表明，与HIV-1传播相关的危险因素包括≥60岁感染者（aOR=1.782，95% CI：1.315~2.414）、男性（aOR=2.277，95% CI：1.794~2.912）、MSM（aOR=1.399，95% CI：1.223~1.602）以及特定HIV-1基因型。与HIV-1 B亚型相比，CRF01_AE（aOR=1.384，95% CI：1.072~1.798）、CRF07_BC（aOR=2.462，95% CI：1.911~3.192）、CRF55_01B（aOR=3.209，95% CI：2.424~4.271）和CRF59_01B（aOR=2.149，95% CI：1.437~3.219）成簇风险更高。相比于2008-2012年确诊的PLWH，2013年后确诊者成簇风险降低（表2）。

2.4 影响HIV-1不同基因型成簇的因素分析

按HIV-1基因型分层的多因素Logistic回归显示，影响HIV-1传播的危险因素与HIV-1基因型相关（图4）。在感染CRF01_AE者中，成簇的危险因素包括男性（aOR=2.493，95% CI：1.645~3.881）和MSM（aOR=1.542，95% CI：1.214~1.962）。在CRF07_BC感染者中，男性（aOR=2.160，95% CI：1.480~3.201）和MSM（aOR=1.398，95% CI：1.128~1.732）成簇风险较高；此外，≥60岁（aOR=1.787，95% CI：1.052~3.038）、中学（aOR=1.433，95% CI：1.030~2.006）以及大学及以上学历（aOR=1.461，95% CI：1.017~2.108）者成簇风险较高。在CRF08_BC感染者中，广州籍居民（aOR=4.241，95% CI：1.494~12.790）和≥60岁感染者（aOR=4.533，95% CI：1.072~22.197）更可能参与传播。相比于2008-2012年确诊的PLWH，2013年后确诊者中，感染CRF55_01B与CRF59_01B者传播HIV-1的风险较低，而感染HIV-1 B亚型和其他基因型者传播风险较高（表3）。

2.5 传播网络度值分析

节点度值范围为0~170，中位数为0（IQR：0-2），P₉₀为6。按度值分组，低度值组（4878例，71.9%）、中度值组（1131例，16.7%）和高度值组（774例，11.4%），组间人口学特征差异有统计学意义（P<0.001，表4）。多分类Logistic回归显示，广州本地居民、男性、MSM、CRF07_BC和CRF55_01B感染者位于HIV-1传播网络的中心，是高风险传播群体（表5）。

3 讨论

本研究利用分子传播网络技术结合随访记录发现，尽管HIV-1感染者中非广州籍感染者占比高达75.0%，但无论其是否发生流动，均非广州HIV-1传播的高风险群体。相反，占比仅24.9%的本地户籍HIV-1感染者，是驱动HIV-1传播的重要因素（表2）。该结果与国内浙江、深圳、太原的相关研究存在差异：浙江省流动人口与当地HIV-1传播相互交织并促进了HIV-1的动态传播^{［22， 31］}；深圳市研究通过系统动力学模型和地理学分析发现，流动人口贡献72%的HIV-1传播^［12］；太原市研究发现占36.2%的流动人口跨省传播风险上升^［21］。既往研究多依据户籍地与现住址不一致判定流动人口，可能高估人口流动性对HIV-1传播的影响，而本研究结合PLWH确诊后一年随访记录，更准确反映感染者真实流动状态。在广州，仅四分之一的非广州籍HIV-1感染者在确诊后一年发生流动，参与本地传播的风险低于广州籍居民，提示该群体的HIV-1感染可能来源于广州以外的地区，未参与广州本地传播。因此，不同地区流动人口对HIV-1传播存在地域差异。探究流动人口对HIV-1传播的影响时，应结合实际人口流动数据，避免高估流动性对HIV-1传播的影响。

成簇回归分析和度值分析均表明男性、MSM、≥60岁以及特定HIV-1基因型是广州HIV-1传播的重要影响因素（表2、5）。广州籍居民、男性、MSM以及CRF07_BC和CRF55_01B感染者占据传播网络的中心位置，在本地HIV-1传播中发挥关键作用。随着节点度值升高，MSM比例增加（表4），且PLWH以18~39岁人群和MSM为主（表1），与既往研究一致^{［14， 32］}。值得注意的是，早期研究发现，广州未披露MSM史的男性（也称隐匿性MSM）度值高于自我报告为MSM，处于传播网络核心^［26］。因此，MSM尤其是隐匿性MSM是亟待精准干预的重点人群。

在HIV-1基因型层面，CRF01_AE、CRF07_BC、CRF55_01B和CRF59_01B占比高，其感染者参与本地HIV-1传播的风险高于B亚型。男性MSM人群中CRF01_AE和CRF07_BC的检出率较高，但CRF01_AE传播与非广州籍流动人群及单身状态相关，而CRF07_BC则主要与≥60岁及较高教育水平相关（表3，图4）。近年来，老年男性已成为我国HIV-1感染的高风险群体之一，与其较高的性需求、HIV-1认知不足、自我防护意识弱以及安全套使用率低等因素有关^{［33， 34］}。广西钦州与浙江绍兴的研究显示，老年人群在CRF07_BC传播网络中具有重要作用^{［29， 35］}，提示老年人群在当前我国HIV-1流行中地位特殊，应优先纳入监测与健康教育范围。

CRF08_BC传播的影响因素较为独特，主要与广州籍居民、≥60岁老年人以及首次诊断为HIV-1感染阶段有关，且异性传播者占比高（75.1%），与浙江^［36］研究结果一致。CRF08_BC起源于云南注射吸毒人群（IDU），在我国持续推进针对IDU的综合干预措施后，CRF08_BC逐步传播至广西、广东等地异性恋人群中^{［3， 37］}。我们的研究结果表明，CRF08_BC在广州传播网络局限于本地居民，未蔓延至流动人口，在异性恋传播网络中仍需重点关注和持续监测。

在HIV-1感染时间维度上，2017-2020年确诊者中，CRF55_01B、CRF59_01B成簇风险低，可能与早发现、及时治疗及综合干预措施有关^{［14， 16］}。我国自2003年启动国家免费抗病毒治疗计划，治疗标准不断放宽，并于2016年底全面实施“发现即治疗”策略，取消以CD4⁺ T细胞计数作为启动治疗的限制^{［4， 6］}，同时积极推广HIV-1自检、社区干预等措施^［2］，在总体上有效遏制了HIV-1蔓延。本研究也观察到，2013年后CRF07_BC、CRF55_01B、CRF59_01B感染者的传播风险逐渐降低，与其时空动态传播被遏制的趋势一致^{［38， 39］}。2017年后，B亚型的传播风险有所上升，需要进一步监测和分析其中具体涉及的HIV-1基因型及其传播扩散机制。我们前期研究发现，CRF07_BC病毒在p6蛋白存在7个氨基酸缺失变异，可能影响病毒的组装和释放，进一步影响病毒复制和感染力^［40］；CRF55_01B和CRF59_01B的p17病毒蛋白存在KSKK4个氨基酸缺失或者从KSKK到KSQQ变异，可能促进病毒组装与释放，从而增强病毒复制与感染能力（未发表结果），提示深入研究HIV-1基因突变对其传播的影响，可能从分子机制上解释HIV-1不同基因型流行特征的变化。

本研究仍存在一定局限性。第一，未能纳入2020年后的数据，未来需更新数据集以验证结论的时效性。第二，虽然结合户籍信息和确诊后一年随访住址信息优化了流动人口定义^［14］，但仍无法完全反映真实流动过程。第三，部分PLWH缺失pol序列导致网络节点不完整，可能影响网络构建与解析。第四，本研究无法直接判定广州当地居民与流动人口间的HIV-1传播方向，未来可结合高通量测序推断传播方向^［41］，提升分子传播网络分析的准确性。

尽管广州PLWH中广州籍居民仅占24.9%，其在HIV-1传播网络中表现较高的传播风险。HIV-1基因型和MSM也是影响HIV-1传播的重要因素。分子传播网络分析可帮助识别HIV-1传播的关键人群，并揭示危险因素，是精准防控和控制HIV-1感染的重要工具。

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