植物病害防治相关微生物组研究进展与展望

Research progress and prospect of microbiome related to plant disease control

摘要

微生物是人类活动过程中重要的生物资源。植物及其根围土壤中生存着大量多种多样的微生物，这些微生物与植物健康之间存在着密不可分的关系。近年来，基因测序技术的快速发展为植物微生物组结构和功能的研究提供了极大的便利，多种植物相关的微生物组得到了解析。同时更多研究者聚焦于植物病害相关的微生物组研究，通过差异分析，发现了一些特定的有益于植物健康的微生物菌群。此外，植物根围或根内微生物塑造的内在原理也得到了进一步的揭示。一系列植物微生物组研究为植物病害防治和新的微生物资源的挖掘提供了更多思路。

Abstract

Microorganisms are important biological resources in human activities. Plants and their rhizosphere colonized by a large number and diverse microorganisms which have a close relationship with plant health. Recently， with the development of sequencing technology， the composition and function of community related to various plants have been explored. Meanwhile， more studies focused on the analysis of structural differences of microbiome related to plant diseases with finding that some specific microbiota contributed to plant health. Moreover， the mechanism of specific microbiota enrichment in plant rhizosphere or endosphere is also investigated. These researches on plant microbiome provide new ideas for plant disease control and exploitation of new microbial resources.

关键词

植物 / 微生物组 / 病害防治

Key words

plant / microbiome / disease control

0 引 言

在多种生物资源中，微生物资源因其种类多、分布广、生长快等特点，在人类活动中发挥着不可替代的作用^［1］。1998年Handelsman等^［2］阐述了微生物资源在天然产物挖掘过程中的巨大潜力，并以土壤中未培养的微生物作为新的化学产物的来源。同时提出“宏基因组（metagenome）”概念，即特定环境中所有生物遗传物质的总和。宏基因组学概念的提出，摆脱了传统基于纯培养的微生物技术的限制，为洞察微生物群体奥秘和开发新的微生物资源带来了变革。测序技术的快速发展加速了宏基因组学研究的步伐。同时与组学分析相关的生物信息学工具也层出不穷^［3］。这些技术手段的出现使得我们可以不基于纯培养方式，系统地对微生物种群结构和功能进行研究。作为宏基因组学研究的重点之一，微生物组（microbiome）近年来得到了密切关注。

微生物组是指包括微生物（细菌、古细菌、低等或高等真核生物和病毒）和其基因组以及其周围环境在内的全部^［4］。这些微生物生活在一定的环境空间，相互影响并达到一种平衡状态，从而形成稳定的微生态系统。微生物组学已经受到人类社会的普遍重视和广泛应用，如“人类微生物组计划”^［5］、“地球微生物计划”^［6］等。包含我国在内的多个国家也相继启动了相关的微生物组计划^［7］。通过对微生物组基本问题的剖析，可以将基础研究推向更广泛的实际应用和微生物资源开发领域，包括人类健康、环境治理与植物保护等。

植物是人类活动过程中赖以生存的重要资源。植物各组织器官及其赖以生存的根际土壤中定殖着多种微生物，包括噬菌体、古细菌、细菌、真菌以及原生生物^［8］。这些微生物以有益、有害或者中立的形式影响着植物的生长和健康。通常根围微生物为植物防御提供第一道防线，而根内微生物是植物防御的第二道防线^［9］。基因测序技术的进步和生物信息科学的发展，使得解析与植物相关的微生物组结构和功能成为了可能。植物的多种病害都与病原微生物的寄生和大量繁殖存在直接关系。微生物导致的植物病害发病过程中，微生物与微生物之间以及微生物与植物之间存在着错综复杂的关系。这些关系的揭示为植物病害的防治提供了新的视角，更有助于新型防治植物病害微生物资源的开发和利用，对降低植物病害发生率和提高作物产量有着重要的意义。随着植物微生物组学的逐步发展，植物病害防治方面的应用也日趋广泛和成熟。

1 植物微生物组的组成

在植物的各器官及其表面和根围土壤中都定殖着大量微生物，其中细菌是丰度最为丰富的类群之一。除此之外，真菌、卵菌、藻类、原生动物、线虫和病毒也是重要的参与者^［8］。随着微生物组学的发展，植物微生物组的结构和功能得到了植物学家和微生物学家的关注。从传统的模式植物拟南芥^{［10，11］}到常见粮食作物水稻^［12］、小麦^［13］以及水果^［14］、蔬菜^［15］、中药材^［16］和树木^［17］等植物的微生物组都得到了揭秘。不同种类植物，同一种类不同基因型以及同一植物不同生态位之间的微生物种群皆存在一定差异。

拟南芥作为植物研究中重要的模式植物，与其相关的微生物组研究层出不穷。Lundberg等^［10］与Bulgarelli等^［11］分别系统地研究了拟南芥根系微生物组，发现在相同外界环境条件下，即使是土壤类型不同，拟南芥根系皆更倾向于定殖变形菌门（Proteobacteria），拟杆菌门（Bacteroidetes）和放线菌门（Actinobacteria）。通过对不同生态位微生物组的比较发现，根内微生物组的多样性低于根际土壤中的多样性；此外，发现土壤类型影响了拟南芥根系微生物组的构成，以及不同基因型对其根系微生物组的塑造也存在影响。Bodenhausen等^［18］对比了拟南芥叶子和根内的微生物组成，发现在叶子和根系样品中，主要微生物组成皆为变形菌门，放线菌门和拟杆菌门。但两种不同器官组织内的微生物菌群结构上存在差异，且根系内微生物组的多样性高于叶子微生物组。

粮食是一个国家经济发展的重要保障，微生物资源对改善土壤理化性质和增加粮食产量起着重要作用。作为粮食作物，水稻和小麦等植物的微生物组也得到科学家们的重视。Edwards等^［12］研究了水稻根系的根际、根表和根内的微生物组成，发现这三个部位微生物在结构和组成上存在不同。与根表和根际土壤生态位相比较，根内变形菌门和螺旋体门（Spirochaetes）相对丰度较高。而酸杆菌门（Acidobacteria），浮霉菌门（Planctomycetes）和芽单胞菌门（Gemmatimonadetes）这三个门类相对丰度则较低。与拟南芥微生物组研究结果类似，同样发现土壤因素和水稻基因型对水稻根系微生物的组成有重要影响。在小麦的微生组研究方面，Fan等^［13］研究了小麦根际土壤微生物的空间分布。研究结果表明，小麦的根际土壤微生物与垄间土壤微生物群落组成存在显著不同，并且越接近根际，微生物多样性越低。变形菌门，放线菌门和酸杆菌门为根围和根际土壤中主要的物种。其他植物如玉米^［19］、大麦^［20］、小米^［21］等作物的微生物组也得到了广泛地研究。

以上研究结果表明外界环境（不同土壤类型）因素影响着土壤中微生物的组成，但植物自身对微生物种群同样存在一定选择性。同种但基因型不同的植物也会影响微生物种群的组成，植物不同生态位之间（根系，茎，叶等）也定殖着不同的微生物，表现出植物微生物资源的多样性。植物不同微生物的结构和功能在植物健康的维护中起着重要作用。特殊微生物群体的存在有利于提高植物对病害的防御能力。

2 植物微生物组与植物病害之间的关联

微生物种群的均衡影响植物健康，病原微生物的大量繁殖往往会导致植物病害的发生。为从微生物组角度揭示如何防治病原微生物的入侵，与植物病害相关微生物组的研究逐步开展。在此背景下，研究者开始推动基础研究向应用方面发展。Gopal等^［22］提出植物微生物组研究可以参照肠道微生物组的研究方法，通过对植物微生物组的分析，找到与植物病害相关的关键微生物种群。根据分析结果定向地分离培养有益于植物健康的微生物，从而可以定制微生物来防治植物病害。微生物组学技术为植物病害防治提供了新的思路，为开发植物用微生物资源提供了自上而下的研究手段。

抑病土（disease⁃suppressive soils）最早在1892年被提出，是指能够专门对一些病原菌有抑制能力的一类土壤，反之则为非抑病土（non⁃suppressive/conducive soils）^［23］。通常抑病土被分为两类，一类是具有普遍抑菌能力的土壤，而另一类则只能够针对某一种植物的特定病原菌具有抑制能力。前者抑制病原菌的特性具有广谱性，但其所具有的抑菌能力不具有可转移性。对土壤消毒灭菌后抑菌能力减弱，而通过一定的田间管理措施增加土壤中微生物活性后，抑菌能力有所增强。与之相比，具有特异抑病土的抑菌能力具有可转移性，消毒灭菌后这种抑菌作用则消失^［14］。随着植物微生物组研究的深入，抑病土抑制病原菌的微生物机制逐步得以揭示。

多名研究者基于微生物组学方法对抑病土和非抑病土之间的微生物种群差异进行了调查。在农业实践过程中发现一些土壤能够专一性地抑制特定的植物病原菌，包括常见的镰刀菌属，立枯丝核菌属和根串珠霉属等病原微生物。通过微生物组分析发现多种与抑制病原菌有关的微生物种群^［24~35］。Mendes等^［24］使用系统发育芯片（PhyloChip）研究了甜菜根际土壤中微生物组，从而在抑病土中定位出多种抑制病原菌立枯丝核菌的微生物。物种分类注释后，发现假单胞菌科（Pseudomonadaceae），伯克氏菌科（Burkholderiaceae），黄色单胞菌目（Xanthomonadales）和乳杆菌科（Lactobacillaceae）是与抑制病害有关的细菌菌群。进一步使用纯培养方法发现，γ⁃变形菌门表现出非核糖体多肽合成酶活性，这些活性物质对抑制病害真菌有着重要作用。Carrión等^［36］使用宏基因组学方法对甜菜根内微生物组进行了更深入的研究，发现在抑病土中接种立枯丝核菌可以诱导甜菜根内噬几丁质菌科（Chitinophagaceae）和黄杆菌科（Flavobacteriaceae）的富集。此外在功能方面，发现几丁质酶、非核糖体多肽合成酶和酮化合物合成酶的基因合成簇增多，而这些增多的基因合成簇具有抑制病原菌的功能特性。该研究从微生物功能方面揭示了抑病土的抑病机制。另一方面，科研工作者也注意到真菌在抑制病原菌方面同样扮演着重要角色。在一些研究中发现，毛壳菌属，青霉属和木霉属（Trichoderma）等真菌类微生物在抑病土中的丰度高于其他非抑病土，通常这些微生物与抑制病原菌和促进植物健康有关^［37~39］。此类真菌有些已经是常用的生防菌种，例如木霉属。植物真菌组学方面的研究进一步丰富了潜在的生物资源库。与其他植物，如大麦、草莓、烟草和黄瓜等的病害相关的抑病土和非抑病土微生物组研究也多有报导（表1）。

此外，有研究发现不同的植株基因型对病害的抵御能力也有差别，有意思的是微生物在其中起着重要作用。Kwak等^［15］利用16S rRNA测序和全基因组测序揭示了西红柿根际土中与抑制青枯雷尔氏菌（Ralstoniasolanacearum）有关的微生物机制，对比不同抗病能力的西红柿品种的根际土壤微生物后发现，不同品种的西红柿招集了不同的微生物种群，抗病品种植株根系黄杆菌纲（Flavobacteriia）出现了富集。分离培养该属内微生物，并通过防治实验表明，该微生物能够为西红柿提供一定防御能力。黄杆菌纲在阻止青枯雷尔氏菌入侵过程中起主要作用。这一系列研究为进一步分离有益菌株，开发新的微生物资源，针对植物病害防治提供了可行的理论基础。

植物根系微生物往往来自土壤环境的细菌、真菌和卵菌。真菌和卵菌通常为导致植物疾病的主要病原微生物^［40］。植物的根系与微生物之间和微生物与微生物之间存在着复杂的关系。了解不同微生物界内之间的关联，有利于维护植物正常菌群，促进植物健康。Durán等^［41］研究了拟南芥的根表微生物细菌与真菌和卵菌群落之间的关系，发现细菌和真核丝状微生物之间存在负相关关系，表明这些微生物之间存在跨界竞争。进一步实验表明细菌能够通过有效地抑制真菌和卵菌的繁殖，从而促进植物健康。细菌为植物提供的保护作用包含多种机制，包括与病原菌竞争生态位和营养、产生抑制病原菌的次级代谢产物、分泌溶菌酶、抑制病原菌毒力和诱导植物抗性等^［8］。微生物不同界内之间关系的揭示，为植物保护提供了微生态的宏观视角。

3 植物免疫对植物微生物组的调节作用

与人类肠道微生物组类似，植物微生物组与植物抵御病原菌入侵的免疫系统息息相关。微生物病原菌入侵植物后，植物体会产生免疫应激反应，从而改变植物体内激素水平。其中植物激素水杨酸（SA）和茉莉酸（JA）是植物免疫中的重要调节因子。SA往往与抵御活体营养型病原菌有关，而JA则与死体营养型病原菌关系更密切^［42］。SA和JA的变化也进一步重塑了植物根系微生物，以提高植物对病原菌的抵御能力。

Carvalhais等^［43］ 与Lebeis等^［44］研究发现，野生型拟南芥根系与防御激素基因突变型根系微生物组相比，出现了一些物种相对丰度上的差异。这一结果表明植物防御激素JA和SA在根系微生物组的塑造方面起着重要作用。Berendsen等^［45］研究表明当植物受到病原菌侵染时，会通过调节植株的激素水平有针对性地吸引一些有益微生物的定殖。这些有益菌相互合作并作为一个整体，共同参与抵抗植物病原菌，从而保护植物免受病原菌的侵袭。进一步研究表明病原菌侵染的植物根系会分泌更多的氨基酸，核酸和长链有机酸。土壤中此类物质的增多能够改善根系土壤微生物组结构，从而提高植物的抗病性。植物根系分泌物成分是招募特殊菌群的定殖的关键物质^［46］。

4 植物微生物研究在防治植物病害方面的应用

人们通过使用新的研究思路和技术手段，发现了更多的微生物资源，如何利用这些微生物资源指导实际生产是应用的重点。在微生物可培养方面，Bai等^［47］使用纯培养方式，从拟南芥植株各部分植物组织和其根际土壤中分离了大量的微生物。所分离的这些微生物物种的数量，占到了根际土壤中丰度最高的前100种OTU（operational taxonomic units）的64%。表明微生物组技术所挖掘出的新物种，在新的认识和新的分离技术基础上，很大部分微生物是可以通过纯培养方式获得的，为后续相关实验研究提供了可使用的微生物资源。

研究者针对如何减少植物病害，从微生物组角度提出了一系列解决措施。譬如针对具体的植物病害问题，进行了微生物组调查，根据微生物组分析结果，针对性地分离培养了潜在的具有拮抗活性的微生物或者通过其他田间管理方式改善土壤中微生物结构。例如在不同的研究中分别分离培养了假单胞菌属（Pseudomonas）^［24］，链霉菌属（Streptomyces）^［14］，黄杆菌纲^［15］，杆菌属^［29］等微生物，施用后对宿主植物皆能提供一定的防护能力。其他方面，Vida等^［48］通过使用杏仁壳堆肥改善土壤环境，发现添加堆肥后，土壤中对病原菌有抑制能力的一些微生物种群数量有所增加，从而降低了牛油果烂根病的发病率。以上研究表明，研究者们从初期对植物根系微生物组结构的探索，开始转向借助微生物组学方法，通过定向选择一些有益微生物或诱导一些有益菌群来进行病害的防治。这一思路为解决顽固的植物病害带来了新的曙光。

5 展 望

从目前的研究现状可以看出，微生物组研究范围越来越广泛，应用导向也更加明确，由起始侧重微生物资源基础研究，转向如何将这些微生物资源应用于健康产业、农业、生态环境治理等方面。微生物资源在防治植物病害方面具绿色、安全和环保的特点。通常微生物防治只侧重于一种或几种菌种的应用，防治效果不稳定。而一系列研究结果表明植物病害的抑制通常是微生物的群体作用，而不仅仅是一种微生物在起作用。因此使用合成微生物群落的方法对植物病害进行防控是可供选择的方案^［49］。此外根据植物能够通过调节自身的激素水平而向土壤中分泌一些化学物质来招募有益微生物的原理，可以通过人为干预植物激素水平而实现植物对根系微生物的调节，从而形成稳定高效的防御能力。土壤的理化性质对微生物种群同样具有调节作用，通过调节土壤的理化性质，改变微生物结构，可以促进有益微生物繁殖，减少病原菌的定殖，同样是理想的农业管理策略^［48］。

关于植物、病原菌和微生物菌群之间的错综复杂的关系仍然有待进一步研究。我们期待着微生物组学研究能够更多揭示未知微生物世界的奥秘，为应对当今人类所面临的各种挑战，如人类与动物健康、环境保护、能源、农业可持续发展等提供更多可利用的微生物资源。

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基金资助

科技部重点专项(2018YFA0900301)

中国科学院国际合作局对外合作重点项目(153D31KYSB20170121)