附生兰科植物根被组织研究概述

A review of the studies on velamen radicum of epiphytic orchids

摘要

植物根被组织是指存在于附生兰科植物、地生兰科植物、一些石蒜科、天南星科、薯蓣科以及百合科植物根部的典型适应性结构特征；成熟根被组织是由1~25层左右死细胞构成的白色鞘，其细胞壁多有螺旋式增厚，呈天鹅绒状或网状、羽毛状结构，具有海绵质地。该组织有六种应用于分类学特征的形态，依据这六种形态可将其分为12种类型；根被组织具有机械保护、保水、吸附营养物质等作用。通过对植物根被组织的分布、外部形态与类型、功能作用等方面研究，发现根被组织还需进一步探究的内容有：明确根被组织的概念，提供关于其功能作用的实验依据；研究根被组织的分布，提供更多数据从而引起对非附生兰科植物中根被组织研究的重视；探究非附生兰科植物中根被组织的发生过程。

Abstract

Velamen radicum is identified as a typical adaptive structural feature of the roots of epiphytic orchids， terrestrial orchids， some Maryllidaceae plants， Araceae， Dioscoreaceae and Liliaceae. The mature root cover tissue is a white sheath composed of about 1~25 layers of dead cells， of which the cell walls are usually thickened in a spiral pattern， a velvety or reticulate， feathery structure with a spongy texture. The tissue has six morphologies applied to taxonomic teatures， which can be divided into 12 types， and the tissue has the functions of mechanical protection， water conservation and nutrient adsorption. Through the research of the distribution， external morphology and type， and function of velamen radicum， it is found that there are some aspects need to be further explored in the study of velamen radicum： to define the concept of the tissue to provide the experimental basis for the function， to study the distribution of the tissue to provide more data for the study of the tissue in non⁃epiphytic orchids， and to explore the process of the tissue development in non⁃epiphytic orchids.

Graphical abstract

关键词

根被组织 / 分布 / 形态与类型 / 作用

Key words

velamen radicum / distribution / form and type / function

0 引 言

19世纪20年代，林克在观察兰科植物根的时候第一次发现“特殊表皮”，1849年，将其命名为“velamen radicum”（根被组织）。根被组织最初是指附生兰科植物根部典型的适应性结构特征，兰科植物中约70%均为附生型^［1］，故对根被组织的研究忽略了地生兰科植物以及其他存在根被组织的植物^［2］，如一些石蒜科（Amaryllidaceae）、菊科（Compositae）、薯蓣科（Dioscoreaceae）以及百合科（Liliaceae）植物^［3，4］。

成熟根被组织是由1~25层左右死细胞构成的白色鞘，其细胞壁多有螺旋式增厚，呈天鹅绒状或网状、羽毛状结构，具有海绵质地^［5，6］；该组织在形态上与表皮同源，起源于根表皮原的平周分裂^［7］，其细胞内侧有一层外皮层细胞（外皮层细胞成熟时死亡，通常有加厚的细胞壁和活的通道细胞，使得水和营养物质进入内皮层^［3］）。在附生以及地生植物的根部，根被组织成熟前细胞并未死亡，水分十分充足的情况下存在根被组织的根部仍然可以分化出根毛^［3］。附生兰科植物的根暴露在光线下时，其生长的顶端通常是绿色的^［3］。在某些万代兰族植物中，所有的光合作用都发生在根部，茎很短，只有鳞片状的叶，在这些没有叶片的兰科植物中，根被通常从上表面剥落，在下表面留下一层薄薄的根被结构^［5］。在某些兰科植物中，根被组织含有海绵状的纤维体，这些结构被称为“纤维体”，与外皮层通道细胞相邻^［3］，在幼嫩组织中，它们增加了共质体连接；在成熟组织中，它们保护通道细胞的直接溶质，为病原体施加物理化学屏障，并识别共质体^［8］。依据根被组织的六种主要分类学特征^［6］，可将其分为12种类型，其中有八种主要类型，虾脊兰属（Calanthe）型的根被类型在兰科植物中较为常见，每种都是一个部落或亚部落的主要特征^［6］。兰科植物在自然环境下不易萌发^［9］，需适宜的菌根真菌浸染。具完整根被组织的兰科植物，其菌根真菌通过通道细胞进入皮层，若根被组织不完整，则可通过根被细胞侵入皮层^［10］，独花兰具3~4层根被组织，其共生真菌可从根毛进入根被与外皮层^［11］；五唇兰的菌根真菌通过通道细胞进入皮层^［12］。地生兰与附生兰的菌根真菌侵入根皮层细胞的途径不同，前者通过破坏根被组织侵入^［13］。

根被组织有机械保护、保水、吸附营养物质、减少蒸腾失水、减少暴露条件下根系生长的热负荷等作用^［14~16］。对根被组织与根表皮以下结构如何共同促进水分和养分吸收的探究还很少^［14］。通过比较18种附生兰科植物根的解剖特征和功能联系（制作切片观察）、营养吸收率（放射性同位素示踪法）的关系，进一步明确了根被组织的作用。笔者依据现有关于根被组织的资料为例，概述近年来国内外关于根被组织的研究进展，报道如下。

1 根被组织的分布

根被组织大约发生于240个地生单子叶植物属（162个兰科植物属、74个非兰科植物属） 和一个双子叶植物属中，这一发现对地生和附生被子植物根被的发生、进化和功能提出了新的评价（表1、2）^［4］。专注于根结构研究的专家，对天门冬和其他单子叶植物的根解剖后，虽仅列出了12个具有根被组织的非兰科植物，但进一步证实了根被组织也存在于非附生兰科植物中^［17］。

2 根被组织的形态与类型

2.1 根被组织的基本形态

成熟根被组织通常是由1~25层左右死细胞组成的白色鞘^［5，6］。通常情况下，具有1~5层死细胞层，也有多达10层、15层的死细胞层数，但较少；多达25层的根被组织死细胞层则较为罕见。在根被细胞壁上可见细螺旋状增厚与大小不同的孔隙，多层的根被起源于根表皮原的平周分裂（图1）^［7］；在附生以及地生植物的根部，根被组织成熟前细胞并未死亡，水分十分充足的情况下仍然可以分化出根毛^［3］。根被组织由外皮层（大多数情况下外皮层细胞壁存在增厚现象，图2）将其与根皮层（光合活跃层细胞与维管柱）分隔开（图1左）。

一般情况下，最外层的细胞往往因形状和大小而不同于内层的细胞，后者在特定类群中存在不同程度的径向延长（图2）。使用“epivelamen”一词来描述根被组织最外层的细胞，相对应的，内层命名为“endovelamen”^［18］。

六种具有分类学意义的特征：①细胞层数：1到25层左右^［5，6］；在不同物种中有所差异。②分层特点：通常能观察到外层根被和内层根被单个细胞的大小与形状，二者在大小和形态上有一定的区别，内外层细胞之间可能存在定量关系。③细胞壁：成熟根被组织细胞内充满空气并由死亡的细胞壁通过不同程度的增厚（一般为螺旋增厚有时也无增厚现象）稳定，最内层的根被细胞壁通常表现出明显较高的壁厚密度，特别是在外皮层外侧的短细胞壁有显著增厚，这可能会扩大从根被到皮层的吸水面积；在多数情况下，死细胞壁被穿孔。螺旋增厚的细胞中，孔隙通常较大^［6］（图2）。细胞壁是否存在增厚现象、单个细胞内的增厚密度和排列以及孔隙的数量和大小可作为分类学特征。④Stabkörper（tilosome）：自20世纪以来，根被组织最内侧细胞的内切向和径向壁的生长被称为“Stabkörper”（tilosome），它们表现出各种结构，如海绵状、颗粒状或网状形式^［19］。⑤外皮层：一层连续的外皮层是根皮层与根被组织的分界线，这层结构细胞的细胞壁呈现部分或总体加厚，其细胞大小和壁厚在某些情况下可作为分类学特征^［6］。⑥皮层和“pseudovelamen”：皮层由薄壁细胞组成，对附生和史前植物而言，通常具有光合活性，在地生类群中，该细胞不含叶绿体。两种类型的异细胞会在这里发生：一种是含有针晶体束或晶簇的细胞；另一种细胞的特点是有部分增厚的细胞壁并常存在孔隙^［6］。在某些根段，皮层细胞具有显著的壁增厚和大小不同的孔隙，它们形成海绵状的网状组织，在许多方面与根被组织相似，称其为“pseudovelamen”。在一些光合活跃层，有大量的气管状成纤维细胞（tracheoidal idioblasts）发生，这可能与“pseudovelamen”的进化方式有关^［6］。

2.2 根被组织的分类

利用光学和扫描电镜对262属344种兰科植物的根进行调查，所观测样品均经过CO₂临界点法与镀金溅射涂层法风干或脱水处理；依据根被组织的六种主要形态特征将其分为12类^［6］（表3）。

3 根被组织的功能

3.1 功能研究概述

由于现阶段对根被组织的研究多集中于附生兰科，故对功能的概述从附生兰科植物中进行。环境对附生植物的限制非常显著，其很多解剖学特征都与水和养分的吸收有关^［14］；通过比较18种附生兰科植物根的解剖特征与功能联系（制作切片观察）、营养吸收率（放射性同位素示踪法）的关系，发现根被组织在这些兰科植物根横截面积上的相对比例从11%至97%不等^［8］。根横截面积上根被组织占比多的种类便于水和营养物质的吸收；维管柱和皮层占比多的种类，其原生木质部和内皮层通道细胞数目更多，同样也可以促进水分和养分的吸收，这说明根被组织的存在可能会代替维管柱和皮层弥补水分和养分的吸收，这与根被组织捕获和储存水分养分的功能有关。另外，根被组织细胞的果胶基质中存在负电荷，可以保留阳离子，且内皮层的通道细胞与原生木质部的两极对齐，有利于离子进入维管柱中^［4，14］。这一发现明确了根被组织储存营养物质的方式，对研究根被组织的功能作用提供了方向；除此之外，根被组织还减少了根在低水位状态下水分的减少，并有保护根应对机械损伤的作用^［20］。

3.2 功能

① 机械保护作用。根被组织内侧环绕的外皮层细胞可形成凯氏带，它们高度木质化，有时在成熟时死亡，与通道细胞交替使用；木质化或有凯氏带的细胞在这些层中作为离子和其他物质通过原生质体的屏障（通道细胞是产生离子交换的主要细胞，选择性地将溶质输送至维管柱），同时也和根被组织一起对根部提供机械保护^［21］。在所研究的18个种类中，外皮层和内皮层有着相同类型的细胞增厚，即“O”型增厚和“U”型增厚，它们的出现与木栓素、纤维素、木质素的沉积有关，木质素在这些细胞中的沉积往往会对细胞间的通讯产生障碍，减少细胞腔，甚至导致这些细胞的死亡^［6］，因此这两种类型的增厚可能与外皮层细胞的死亡有关，它们共同承担对根部提供机械保护的作用。

② 保水作用。在进行根解剖特征比较时，外皮层和内皮层的细胞总数，外皮层细胞的细胞壁厚度和通道细胞的数量被量化。结果显示，根被组织占据根横截面积的比值，根被组织死细胞层数和细胞壁的增厚情况，在根内部与水的运输呈现显著的相关性；根被组织死细胞层数与维管柱和皮层所占根横截面积呈负相关；外皮层通道细胞数与根被组织死细胞层数呈负相关^［6］。这些结果表明，根被组织是相对面积大的类群，维管柱和皮层相对面积较小，外皮层通道细胞数量减少，但仍能维持植物的水分养分吸收，推测该组织可能会通过捕获和储存水分来弥补植物对水分的吸收，即保水作用^［22］。

③ 营养物质的吸附作用。铷的吸收速率与根被组织占比横截面积的比例具有相关性。铷离子通常被用作钾的类似物，这些离子的正电荷表明其对细胞壁果胶基质（果胶的半乳糖醛酸单体含有羧基，具有天然负电荷，可作为阳离子交换剂^［23］）具有很高的亲和力。因此根被的饱和度（细胞壁的高果胶构成）可能是导致根被面积与铷吸收率具有显著相关性的原因。当根被组织饱和时，外皮层的通道细胞可以限制或促进进一步的吸收，这取决于它们的密度^［14］。

根被组织细胞的果胶结构与营养物质吸收的相关性表明，营养物质在根被的传递并不完全是作为自由流动发生的，根被组织细胞壁的负电荷会导致离子的暂时停滞和随后的逐渐释放（尤其是阳离子）^［14］。果胶在兰科和其他具有根被组织的植物中作为营养吸附的作用需要注意^［14］。除以上几点作用外，根被组织还有减少蒸腾失水、减少暴露条件下根系生长的热负荷、防辐射等作用^{［15，20，24］}。

4 展 望

关于根被组织的研究中，虽能列出一些存在根被组织的非附生兰科植物，但所列种类较少。而现阶段研究发现某些非兰科植物中仍存在根被组织^［4］，故而根被组织存在的范围较早年研究的更广。另外，大多关于根被组织功能的研究未将其结构与根内部组织结构联系起来^［25］，需要提供更多能说明根被组织特定功能的结构或物质基础。因此，关于根被组织的研究还有三点需要进一步探究：第一，由于大多数文章中对于根被组织的解释过于简单，很多一笔带过^［16］，且对于附生、地生及非兰科植物中的根被组织特点尚未有分析比较，所以需要明确根被组织的概念，提供更多实验依据；第二，现有关于根被组织分布范围的相关数据太少，或研究不够充分，不能引起重视，故需研究根被组织的分布，提供更多数据从而引起对非附生兰科植物中根被组织研究的重视；第三，关于非附生兰科植物根被组织的研究较为匮乏，由于根被组织在附生兰科植物中大多数情况下呈现死亡状态^［3］，且对附生兰科植物中根被组织的发生已有相关研究^［26］，而地生兰科植物中根被组织的研究几乎没有。因此，需探究非附生兰科植物中根被组织的发生过程，可与附生植物根被组织的发生过程对比，研究根被组织的发生过程。另外，根被细胞中果胶基质的作用、根被组织与皮层的增厚情况、菌根生长之间是否存在联系^［14］等问题还有待补充。

国内外对根被组织的研究有持续更新^{［4，14，20，21］}，本文仅从其分布、形态与分类、作用等方面入手分析，可能存在片面性。在后续的工作中，将主要研究地生兰科植物，如建兰根被组织的发生，通过控制其根系生长环境，观察其细胞变化过程、进一步探究根被组织的发生。

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基金资助

陕西省教育厅重点实验室科研计划项目(18JS017)