昆虫植食对植物有性生殖的影响

Effects of insect herbivory on plant sexual reproduction

摘要

植物在个体发育的各个阶段都与不同的群落成员相互作用，如竞争的植物、有益的传粉者和敌对的植食动物。昆虫植食在各类生态系统中普遍存在，并可能对植物有性生殖产生各种影响。植食昆虫可通过对植物有性生殖结构的消耗直接对植物生殖产生影响，也可通过影响植物资源分配和花性状等改变传粉者服务，从而间接对植物有性生殖带来正面、负面或中性的影响。同一植物的植食昆虫和传粉者往往对植物的吸引性状 （如花大小、气味、颜色等）有相同的偏好，因此植食者与传粉者均能对植物有性生殖性状施加选择压力。本文从昆虫植食对植物有性生殖的直接影响、间接影响以及植食昆虫对植物有性生殖性状选择的影响三个方面进行综述，以期为昆虫植食和生物资源多样性保护相关研究提供参考。

Abstract

Plants interact with different community members at each stage of ontogenesis， such as competing plants， beneficial pollinators， and antagonistic herbivores. Insect herbivory is widespread in various ecosystems and may have diverse effects on plant sexual reproduction. Herbivorous insects can directly affect plant reproduction by consuming sexual reproductive structures of plants， and can also affect pollinator services by influencing plant resource allocation and flower traits， thereby indirectly having a positive， negative or neutral impact on plant sexual reproduction. Herbivorous insects and pollinators of the same plant tend to have the same preference for plant attraction traits （e.g.， flower size， odour， colour）， so both of them can impose selection pressures on sexual reproductive traits of plants. In this paper， we review the direct and indirect effects of insect herbivory on plant sexual reproduction， and the influence of herbivorous insects on selection of plant traits involving sexual reproduction， in order to provide a reference for the research on insect herbivory and diversity conservation of biological resources.

Graphical abstract

关键词

昆虫植食 / 植物有性生殖 / 传粉 / 防御 / 植物生殖性状选择

Key words

insect herbivory / plant sexual reproduction / pollination / defense / selection of plant reproductive traits

0 引 言

植食动物是一类重要的生物类群，消耗了18%的陆地植物资源和51%的水生植物资源，并与植物产生重要的相互作用^［1］。昆虫和开花植物是全球生物资源的重要组成部分，占昆虫总数一半左右的植食性昆虫以植物为食物资源，平均每一种植物都可能经历一种或一种以上昆虫的植食。昆虫植食指昆虫对植物任何部位的取食或破坏，如对根、茎、叶等营养组织的破坏、对花的取食（食花）、对果实和种子的利用等。

昆虫植食具有很高的多样性。植食昆虫存在于许多目中，它们表现出各种生活史策略和食物偏好，如取食叶片的鳞翅目（Lepidoptera）幼虫^［2］和膜翅目（Hymenoptera）切叶蚁^［3］，吸食汁液的半翅目（Hemiptera）蚜虫^［4］，取食根部的双翅目（Diptera）蝇类^［5］和鳞翅目蝠蛾属（Hepialus）幼虫^［6］，以花粉、叶片和花瓣为食的鞘翅目（Coleoptera）昆虫^［7］，以花冠筒蜜腺或花瓣为食的膜翅目叶蜂^［8，9］等。昆虫植食现象在全球范围内广泛存在，并可能对生态系统或农业资源带来严重危害。如小萤叶甲属（Galerucella）的两种昆虫的爆发对斯堪的纳维亚、波罗的海国家、俄罗斯等地的草莓园造成了严重影响^［7］；中国香格里拉高山植物园的西南鸢尾（Iris bulleyana）花冠筒上的昆虫食花比例高达85.16%^［8］；一项综述^［10］对80项包含47科的144种植物的昆虫食花研究进行比较，得出热带的食花概率是温带地区的两倍。由此可见，无论是在小的样方尺度上还是跨大陆尺度上，昆虫植食现象都普遍存在，对植物资源造成较大影响。

虽然很多植物可以通过自交的有性生殖或克隆生长等无性繁殖方式进行种群的繁衍，但植物长期自交或无性繁殖均利于植物遗传资源多样性的维持，从而影响生物多样性。因此，植物的有性生殖显得格外重要。世界上大约90%的开花植物需要依靠传粉者实现有性生殖和维持遗传多样性^［11］，当传粉服务水平下降时，植物果实和种子产量或质量将会降低，从而影响植物有性生殖。鉴于植食的普遍性，关注昆虫植食对植物的传粉和有性生殖的影响，对维持生态系统的稳定和植物多样性具有重要的生态意义。

由于植食的类型和程度、植物交配系统和生活史特征、群落环境等生物或非生物因子的不同^［1］，植食对植物有性生殖的影响范围从负面影响^［12］到积极影响^［8］，甚至没有影响^［13］。因此，尽管植食者⁃传粉者⁃植物之间的相互作用可能很普遍，但对于这些作用的性质（即方向性）和强度还没有统一结论^［14］。昆虫植食对植物有性生殖的影响可以分为两种主要途径：一种是直接的，即通过成对相互作用进行影响；另一种是间接的，则是通过其他因素施加影响^［15］（见图1）。在直接影响方面，植食昆虫可以通过消耗植物的生殖结构，如雌蕊、雄蕊、果实和种子^［7］，直接影响植物繁殖数量或质量。在间接影响方面，植食通过改变传粉者服务影响植物有性生殖。首先，当传粉者避免接触被植食昆虫侵袭的花时（“传粉者回避机制”），植食昆虫的存在会直接改变植物对传粉者的吸引力^［16］。其次，植食昆虫可能通过改变植物生殖或营养特征发挥作用（“植物介导机制”）^［17］。例如，被植食昆虫破坏的植物产生的花数量往往更少、花尺寸更小以及花蜜体积或花粉量减少，从而可能会降低植物对传粉者的吸引力^［18］。但也不乏植物为了应对植食损害而增加花数量的情况，此时植食可能会间接地对传粉者产生积极（或中性）影响^［19］，进而增加植物的繁殖成功率。再者，植食也可以改变植物的生殖物候，这可能使植物与传粉者的物候不匹配^［20］。由于植食者和传粉者常常对某些植物吸引性状具有相同的偏好^［21］，吸引传粉者的生殖性状也更容易受到植食昆虫的“关注”，因此植食者的介入对植物生殖性状产生了与传粉者相反的选择压力，这种冲突选择使得植物不断进行生长、繁殖和防御之间的成本与效益平衡^［5］，驱动了植物有性生殖性状的演化。本文将从植食和植食昆虫对植物有性生殖的直接影响、间接影响以及对植物有性生殖性状选择的影响三个方面进行详细阐述。

1 昆虫植食对植物有性生殖的直接影响

昆虫植食对植物有性生殖的直接影响体现在消耗雌雄蕊（如图2A、2B）、果实、种子等生殖结构上，但这方面影响受到的关注不如间接影响多。对雌雄蕊的损害可能会对配子的产生或成熟带来直接影响，如昆虫以花药为食，会影响开花后期资源在性结构中的分配，并使雄性和雌性繁殖成功产生差异^［1］。如人工去除两性花茴香叶黑种草（Nigella sativa）的雄蕊后，与未处理对照相比，该植株新花产生率更高，最终产生的种子也更重^［22］。传播前的种子取食在开花植物中很常见^［21］，可能使植物损失较多种子^［23］，对植物适合度有较强的影响^［20］。在比较了马鹿（Cervus elaphus）、鼠类和昆虫对地中海岩蔷薇（Cistus ladanifer）种子产量的影响后，研究者发现马鹿的采食损坏了42.3%的繁殖组织，而昆虫导致的种子损失同样高达40%^［24］。一种羽蛾（Platyptila pica）的幼虫，在列当科（Orobanchaceae）火焰草属（Castilleja）植物Castilleja linariaefolia的种子扩散前取食花、果实和种子，潜叶蝇（Phytomyza spp.）的幼虫在种子散播前便能取食发育的种子^［25］。种子取食者可在植物授粉前便在花上产卵^［26］，其后依靠果实为正在发育的幼虫提供食物资源。某些传播前的种子取食者也是寄主植物的传粉者，如丝兰蛾（Tegeticula spp.）^［27］、榕小蜂^［28］等，它们常选择对传粉者具有高度吸引力的植物，即传粉成功率较高的植物作为产卵点，以最大限度增加其幼虫获得足够食物资源的可能性^［21］。有时种子取食者比传粉者具有更强的选择能力，原因在于其对结实率可能产生的强烈负面影响。因此，植食昆虫对植物的直接影响也不可忽视，在关注植食对植物间接影响的研究中，应该首先排除直接影响效应。

2 昆虫植食对植物有性生殖的间接影响

2.1 食花昆虫对传粉者的物理排斥

有的食花昆虫通过物理排斥即可直接使传粉者“望而生畏”。如传粉者避免访问有食花者存在的花^［16］；我们在对西南鸢尾的野外观察实验中，也发现有效传粉者中华蜜蜂对有甲虫占据花的访问频率显著低于无甲虫的花，即使两种花的花瓣还未被损害；偷蜜的蚂蚁在花上时，中华蜜蜂接触到蚂蚁后也会迅速“落荒而逃”。因此，即使不考虑植食对植物的伤害，植食者本身就会对传粉服务产生不利影响，从而可能降低植物的繁殖成效。

2.2 对营养组织的植食

营养组织的植食包括植物根部植食、茎干植食和叶植食^［29］。根部植食主要是昆虫以植物地下部分为食；茎干植食主要是昆虫吸食茎干韧皮部和木质部，其中蚜虫是世界上最大的以韧皮部为食的植食昆虫类群^［4］；叶片植食主要是植食者以叶片为产卵点并取食叶片。根、茎和叶片的损伤影响植物有性生殖的主要机制是通过减少植物花和果实发育阶段所需资源和植物生产资源的能力^［17］，对花的性状以及传粉者的访问产生影响，最终影响植物繁殖^［12］。

叶片植食在营养组织植食研究中受关注最多，它对植物有性生殖的影响可通过使植物体内资源发生变化或诱导防御实现，效应方向亦正亦负。一方面，叶片植食减少植物可用的光合作用面积，导致植物产生的资源物质减少。植物为此产生补偿机制，使体内资源向植物营养组织的再生而非生殖组织分配^［30］，从而可能减小开花期的花数量、花大小^{［17，31］}和花蜜量^［32］，降低花粉活力^［32］，或减少种子发育必需的能量等，最终降低植物生殖适合度^［30］。但可能由于生境的不同，叶片植食的后果也不一致。如先锋植物在资源（营养物和光照）可利用性高的生境中（如森林边缘）^［33］能够更好地适应植食，这些植物暴露在高光照下会迅速用更高光合速率的新叶取代旧叶，因此会增加净碳增益，从而积极影响植物的繁殖能力^［34］。另一方面，叶片植食可通过诱导的植物化学防御间接影响植物有性生殖。以月见草（Oenothera biennis）叶片为食的日本甲虫（Popillia japonica）本身对植物生殖没有影响，但因为叶片植食诱导使生殖组织（花蕾、果实）中的防御物质茉莉酸增加，显著减少了三种种子取食者对花蕾和种子的消耗^［35］。欧洲粉蝶（Pieris brassicae）取食芜青（Brassica rapa）叶片后，减少花挥发物质，降低了对传粉者的吸引力，但却增加了对菜粉蝶盘绒茧蜂（Cotesia glomerata）（植食者的天敌）的吸引力，使得植物在传粉者吸引和间接防御（天敌吸引）之间产生了权衡；同时，被侵袭的植物在早期产生了更多的花，有效弥补了对传粉者嗅觉吸引力降低所带来的不利影响^［19］。

蚜虫植食所利用的植物韧皮部汁液中的水分和营养物质是植物发育所必需的，且均为植物不同功能所需要的有限资源^［4］。在伊比利亚半岛的三个地中海忍冬（Lonicera etrusca）野生居群中，蚜虫取食韧皮部汁液使花朵尺寸和花粉体积变小、阻止花蜜的合成、使花粉和柱头微结构变形而减少柱头花粉的接收量，最终降低坐果率和种子重量^［4］。

虽然对叶片等地上组织的损害可能会通过诱导抗性或根系营养的变化影响食根动物^［36］，但地下部分根系植食也可以改变地上部分的花特征、植物与传粉者的相互作用^［12］和叶片特征，以及影响植物与地上部分植食者、病原体和寄生蜂的相互作用^［37］。昆虫在对根部植食的时候，其所携带的病菌进入植物内部，可能会诱导叶瘿的产生，或导致叶片脱落^［38］，从而降低植物光合作用能力，进而减少植物体内资源的产生。Masters等^［39］提出了第一个联系空间分离的植食动物的假说，即“应激反应假说”（stress response hypothesis）：由于根系组织的损伤，植物通过根系从土壤中获取水分和养分的能力受到限制，这在植物内部产生了类似于水分胁迫的效应，导致可溶性氮和碳在叶片中积累，促进地上植食昆虫（如蚜虫）的生长发育。另外，根部植食还能通过诱导植物毒素^［40］或茉莉酸^［41］在地上部分累积，对地上的食叶昆虫产生抵御。虽然根系植食对地上部分植食的影响已经得到了较多的研究，但很少有关于根系植食动物对传粉服务的影响的研究^［12］。部分研究者发现根系植食对传粉者没有影响^［31］，另有学者发现在野生芥菜（Sinapis arvensis）中蜜蜂更频繁地访问根系受损的植物^［42］，这种现象背后的机制尚不清楚。研究者发现蜜蜂在遭受根系植食的黄瓜（Cucumis sativus）花上访问的时间更长^［43］；随后，又发现随着根系损伤程度增加，花瓣大小和花挥发物没有变化，但花数量减少，导致传粉者访问次数减少，但没有带来植物生殖水平的降低^［12］。

植物个体发育所在的阶段，是影响植食与传粉相互作用和植物生殖适合度的关键因素^［5］。在不同的植物个体发育过程中，植食的代价不同，植物对植食的响应也不同^［5］。营养生长阶段植物由于产生重要的光合组织，可能比开花阶段植物受到植食的损害更大。因此营养阶段的植物可能会以高成本的抗性特征来应对植食昆虫的攻击，以保护那些更有价值的光合组织^［5］；而开花阶段的植物可能依赖于形成防御或耐受机制来应对植食^［44］。可见，植物在生长周期早期被植食者伤害可能会减少资源在开花过程中的可用性。例如在发育早期被侵袭的植株，与未被损害的植株和发育晚期被植食的植株相比，产生的花序更小^［5］，或者花的形态 （包括对称性或物理结构）发生改变^［29］，且营养生长阶段的植物比开花初期的植物对叶片植食更加耐受^［45］。开花物候^［30］及花粉和花蜜的生产也可以随着营养阶段的植食发生转变^［5，29］。

综上所述，即使植食发生在植物的营养组织，也会通过各种方式和途径与植物的传粉相互作用，影响植物的有性生殖，且植食在不同植物种类、植物发育阶段和生境之间所产生的影响不完全一致。

2.3 对花组织的植食

昆虫食花像其他植食类型一样广泛存在，指昆虫对花中任何组织的取食与破坏，其对植物有性生殖的影响程度类似甚至更高^［46］。与营养组织植食相同的是，食花也能通过影响植物体内资源变化、诱导防御等影响传粉服务；而不同点在于食花可以直接改变花部特征，如花大小、对称性、花色或花蜜量，或直接改变传粉者行为（如合法访问转变为盗蜜）。

在某些情况下，花冠的光合作用贡献可以达到叶片的60%^［47］，因此食花昆虫减小花面积可能会减少用于果实和种子成熟的碳量。另外，受损的花瓣可能会通过增加蒸腾而失水，甚至在干燥或多风的环境中，食花还可能导致花朵受到水分胁迫，对植物有性生殖带来不利影响^［48］。当野牡丹科（Melastomataceae）绢木属（Miconia）植物Miconia nervosa的花被取食后，花数量减少，但坐果率增加；这可能是因为花受损后，个体有更多的资源分配给幸存的花以完成果实发育^［3］。除以上食花对植物体内资源的影响外，食花在开花阶段通过影响传粉者服务间接影响植物有性生殖的这种效应也十分重要，正在引起越来越多的关注^{［14，17，49］}。

食花可能带来最直观的改变是减小花瓣面积、改变花的对称性或花的颜色，即影响一些对于传粉者访问非常重要的视觉信号。在某些情况下，虽然食花未能影响植物提供给传粉者的食物报酬，但食花带来的花瓣面积减小会显著降低传粉者访问次数，从而降低植物生殖水平^{［17，29］}。因此食花对那些必须通过昆虫传粉才能实现有性生殖的雌雄异株植物的影响，可能比对雌雄同株植物的影响更大^［50］。传粉者访花一般会集中在花密度高的地方^［51］，即使同一株植物中只有部分花朵受到食花破坏，传粉者也可能减少访问或不访问同株的其他未受损花^［52］。花的对称性也是一些传粉者利用的视觉线索，因此对称性的缺失也可能会导致访问减少^［29］。昆虫对植物发育早期 （营养生长）的植食可能主要通过植物体内资源机制改变花的性状，进而影响植物有性生殖；而在发育后期 （生殖生长）的植食可能会通过优化防御功能而改变花性状，进而影响植物有性生殖成效^［5］。花呈现出颜色主要是由于类黄酮和花青素等色素的存在^［53］，其中有些植物类黄酮是由植食诱导的防御化合物。由于类黄酮和花青素具有共同的生物合成途径，因此当食花诱导防御性类黄酮产生的同时，也会影响花青素合成，由此改变花的颜色。食花诱导的植物防御反应可能会导致花的气味信号发生改变，如野拔子（Elsholtzia rugulosa）在受到一种甲虫（Oxycetonia jocunda）啃食后，迅速产生大量香薷酮以抵御植食^［54］。

食花还可以通过影响花提供给传粉者的报酬对传粉者访问产生影响。白花菜科（Cleomaceae）囊果柑属（Isomeris）植物Isomeris arborea在受到食花后，产生的花蜜量只有未受损花的四分之一，花粉量只有未受损花的三分之一，传粉者访问频率也因此相应减少^［52］。

除了间接改变传粉者访花频率，食花还能直接作用于传粉者行为。咀嚼式口器的植食者半斑叶蜂将西南鸢尾的花冠筒“凿洞”获取花蜜（图2C），使得本应该从花冠口正常进入并传递花粉的有效传粉者熊蜂（Bombus spp.）转化为从“凿洞口”非法取蜜的盗蜜者，从而降低了有效访问频率，给植物有性生殖带来负面影响^［9］。笔者从另一个西南鸢尾的居群中，也发现在花冠筒受到食花后有效传粉者转化为盗蜜者的行为（图2D）。独居蜂（Hoplonomia sp.）对蜂巢草（Leucas aspera）进行盗蜜时，对花的下唇瓣造成了破坏，该研究首次证明了盗蜜者会对花的形态产生影响，从而对传粉者的视觉信号产生干扰^［55］。但植食引起的盗蜜也未必都对传粉者产生负面影响，其结果可能还取决于植物的交配系统。如扁柄木蜂（Xylocopa latipes）既是盗蜜者也是传粉者时，对印度芝麻（Sesamum radiatum）的盗蜜能显著增加传粉者的觅食效率，植物生殖结果证明了盗蜜对自交和兼性异交植物的雌性生殖适合度有中性或积极的影响^［56］。

食花除了影响传粉服务间接对植物有性生殖产生各种影响外，其在严重威胁植物繁衍的情况下，还可以通过植物自身交配系统来改变植物适合度，即食花可导致植物从异交转向自花授粉，以保障植物有性生殖^{［29，30］}。但由于动物异花传粉对植物有性生殖适合度非常重要^［57］，这种交配方式的转变作为生殖策略无法完全补偿食花对有性生殖的不利影响^［29］。

综上所述，目前对昆虫食花的研究已经非常广泛，且食花对植物有性生殖的影响机制具有复杂性和多样性，了解这些机制有利于深刻认识群落中植食者、传粉者和植物如何相互作用并共同演化。

3 植食昆虫对植物有性生殖性状选择的影响

植物有性生殖依赖于花粉传递，而花粉传递的重要媒介——传粉动物，依靠植物花部特征这一重要的生殖性状来发现和定位植物，因此花部特征与植物有性生殖密切相关。鉴于传粉者在植物间传递花粉的重要作用，传粉者对植物适合度有强烈而直接的影响^［58］，因此传粉者一直被认为是植物花部性状选择的主要驱动者^［59］。虽然传粉者介导的对花性状的选择已被充分研究，但其在很大程度上忽略了植物拮抗者在花性状演化中的关键作用^{［14，59］}。越来越多的证据表明，花的特征选择实际上是由一系列因素驱动的，其中就包括植食^［60］。由于通常对花表型有相同的偏好^［21］，传粉者和植食者对花特征有明显的选择冲突。例如，虽然植物用鲜艳的花朵吸引传粉者，但这种吸引的信号有时也会招来植食昆虫，导致植物在这些信号的演化中达成了生殖和防御之间的平衡^［61］。

花色可以向访花者提供有关访问报酬的直接视觉信息，一些传粉者可以将特定的花颜色与报酬联系起来^［62］，由此可能会导致花颜色的定向选择。同时，一些食花昆虫，如半翅目^［63］、缨翅目（Thysanoptera）^［64］、鳞翅目^［65］昆虫或食花粉的甲虫^［66］，也能区分花色变异进行食花，使某些颜色花的食花水平高于其他颜色花。如鳞翅目昆虫的幼虫更喜欢以花青素含量低的花朵为食，因为过多色素会对它们的生长有负面影响^［65］。花色素的主要来源之一是类黄酮^［53］，它不仅与传粉者的花色吸引有关，还与抵御植食或病原体有关，如菜粉蝶（Pieris rapae）啃食野胡萝卜（Daucus carota）叶片，产生的类黄酮防御物质导致花颜色从白色变为紫色，并产生花色的跨代遗传^［2］。由此可见，花颜色的演化由植食者和传粉者的选择共同驱动^［67］。

植食者和传粉者共同影响花气味的演化^［68］。对植物连续多代的花性状测定表明，没有经历植食的仅由传粉者对花性状进行选择的花香味更浓和花尺寸更大，而植食昆虫介入后改变了花性状的演化轨迹，降低了对传粉昆虫的吸引^［59］。这可能是由于资源重新分配造成的，植物将用于生殖和吸引传粉者的花信号的资源分配给防御，是植物生理的一种资源权衡^［32］。

由植物激素调节的生物合成途径将植食和植物繁殖联系起来，使得植食者和传粉者对花性状的选择冲突体现在传粉报酬中。在受到植食后植物产生的化学防御主要是由两种植物激素——茉莉酸和水杨酸进行调节：茉莉酸调节植物对咀嚼式口器昆虫的防御，水杨酸调节植物对刺吸式口器的植食昆虫或致病微生物的防御^［69］。在调节植物防御的同时，茉莉酸和水杨酸对花的发育和传粉者报酬物性状也可能会产生较大影响，包括雄蕊的发育^［70］、花蜜的分泌^［71］、开花时间和坐果^［72］。当植食诱导的防御物质出现在花粉或花蜜中时^［73］，植食防御与植物有性生殖之间产生直接冲突。如花蜜中的烟碱可以阻止偷蜜者偷食花蜜，同时也会使传粉者烟草天蛾（Manduca sext）和蜂鸟（Archilochus alexandri和Selasphorus rufus）的单次取蜜量和访花时间减少^［73］；一种羽扇豆（Lupinus mutabilis）花粉中的白羽扇豆碱在阻止食花昆虫的同时，也降低了传粉者欧洲熊蜂（Bombus terrestris）的生殖适合度^［74］。

植食在花的演化过程中所扮演的角色应该受到更多的重视，有研究表明，在拮抗者（如植食动物）和互惠者（如传粉者）作用于同一花性状的情况下，前者可能比后者对花性状施加更大的选择压力^［75］。除了影响花性状的演化，植食也是决定植物交配系统演化的关键因素，它常使植物交配系统由异交转向自交^{［29，30，59］}。虽然我们对传粉和植食对植物交配系统演化的共同影响知之甚少^［59］，但由于植食通常不利于传粉者吸引和柱头花粉接收^［19］，所以我们普遍认为这种交配系统的转变，是由植食所增加的花粉限制程度来间接导致的^［59］。

由此可见，植食昆虫不仅是属于生态系统中的一个组成部分，能对植物的有性生殖带来各种各样可见的影响，对植物的长期演化历程也具有不可小觑的驱动力量。全面探究和理解每个与植物相互作用的生物因子对植物有性生殖性状的选择作用，有利于明晰植物演化的动态过程。

4 展 望

植物与植食昆虫的相互关系是广泛存在于自然界的一种重要的种间相互作用形式，是生物资源多样性的重要组成部分。植食昆虫在塑造植物生活史特征和构建植物群落方面发挥着关键作用，并对生态系统功能产生了重要影响^［76］。目前，植食在传粉生物学领域已受到越来越多的关注。早期研究大多集中在个体或种群水平上，而近年来随着群落生态学的发展，尤其是生物多样性研究的兴起，研究者更多地在群落水平上开展研究^［77］。

尽管如此，当前仍有一些问题限制着人们对植物⁃植食昆虫相互作用的认识。第一，目前大部分昆虫植食现象的报道、昆虫植食对植物有性生殖的影响机制和植食防御理论等研究来自于国外，属于中国地域内的关于植食对传粉和植物有性生殖的研究还相对缺乏。我国地形和气候形式多样，动植物资源非常丰富，这为国内开展相关研究提供了有利的资源和条件。第二，植食对植物多样性影响的研究大多关注地上植食的作用，对地下动物，尤其是地上⁃地下植食性昆虫互作对植物多样性影响的关注较少^［78］。第三，在群落水平，植物多样性尤其是物种丰富度对植食动物的防御是当前的研究热点^［79］，但对植物群落的其他特征，例如均匀度、功能多样性、物种组成，以及微气候等对植食性动物的影响仍所知甚少^［77］。第四，随着全球变化和人类活动对自然系统影响的加剧，植物和昆虫相互作用与共同进化的过程会受到各种非生物因素的影响，因此在更大时空尺度上研究植食与植物的互作，将会有利于我们更加深刻地认识普遍的生态过程。

综上，为了更全面了解植食与植物繁殖相互作用关系，还需要开展更多的实验性研究。在不同的时空尺度上探索植食昆虫与植物的关系，及这些关系如何反馈于生态系统的结构、功能和稳定性，不但具有重要的理论意义，还将为生态系统管理和生物资源的多样性保护提供参考。

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基金资助

国家自然科学基金(31970249)

湖北省现代农业展示中心项目(202112)