花蜜微生物与传粉者的相互作用：现状与展望

Interactions between nectar microbes and pollinators： current status and prospects

摘要

传粉者是花蜜微生物的重要传播载体，驱动了花蜜微生物群落结构和功能的变化。微生物在花蜜中定殖后，能够改变花蜜质量和花信号，间接影响传粉者觅食决策和适合度，也能通过直接作用影响传粉者健康。本文总结了传粉者对花蜜微生物群落结构和功能的影响，以及花蜜微生物对传粉者觅食行为和适合度的改变，最后阐述了相关领域的未来研究方向，旨在为花蜜微生物和传粉者资源的保护和利用提供参考资料。

Abstract

Pollinators are important carriers of nectar microbes， driving variations in the structure and function of nectar microbial communities. Upon colonization， microbes can modify nectar quality and floral signals， indirectly influence pollinators' foraging decisions and fitness， and directly affect pollinators’ health. In this paper， we review the effects of pollinators on community structure and function of nectar microbes， and the nectar microbe⁃mediated changes in pollinator foraging behavior and fitness. At last， we describe the future directions in related research fields. The purpose of this review is to provide reference points for the conservation and utilization of nectar microbes and pollinator resources.

Graphical abstract

关键词

花蜜微生物 / 传粉者 / 微生物群落构建 / 觅食行为 / 适合度

Key words

nectar microbe / pollinator / microbiome assembly / foraging behavior / fitness

0 引 言

大多数被子植物由动物传粉^［1］，许多动物能为植物提供传粉服务并从中获得食物资源作为回报，植物与传粉者的关系被认为是自然界典型的互惠共生关系。花蜜是植物为传粉者提供的最常见报酬^［2］，由蜜腺产生并分泌，主要由糖、氨基酸、蛋白质、有机酸、维生素、次生代谢物和无机离子组成^［3］。

传粉者并不是从花蜜中受益的唯一生物类群，这种富含碳水化合物的溶液也为微生物生长和繁殖提供了栖息地。早在1975年，就已经在暴露了一段时间的花蜜中发现了酵母和某些细菌^［4］。随后，大量研究发现，以真菌和细菌为主的微生物在花蜜中广泛存在^［5~7］：用显微镜检查分布在不同地区的44科（130种）植物花蜜中的酵母，发现不同地区花蜜样品的酵母发生率为32%~44%，并且通常具有较高的丰度^［5］；对扁桃（Amygdalus communis）、葡萄柚（Citrus paradisi）和光烟草（Nicotiana glauca）三种植物花蜜中细菌群落的研究则证明，细菌也是花蜜中常见的微生物^［7］；对南非16科48种植物的花蜜进行采样，发现微生物在花蜜中普遍存在，分别有85.4%和60.4%的植物花蜜含有酵母和细菌^［8］。

花蜜细菌物种多样性较低，常仅包含有限种类的可培养细菌。大多数细菌属于变形菌门（Proteobacteria）、厚壁菌门（Firmicutes）和放线菌门（Actinobacteria），少数种类可能属于拟杆菌门（Bacteroidetes）、黄杆菌门（Flavobacteria）和梭杆菌门（Fusobacteria），其中变形菌门的细菌最为常见。一些特定的花蜜细菌在各种生态系统以及不同植物种群中普遍存在，如变形菌门的不动杆菌属（Acinetobacter）和假单胞菌属（Pseudomonas）细菌^［9，10］。

花蜜真菌主要由子囊菌门（Ascomycota）和担子菌门（Basidiomycota）组成，但在大多数植物花蜜中，子囊菌比担子菌更具优势。最常被研究的花蜜真菌为酵母，已有研究表明，世界范围内的花蜜真菌主要由少数酵母种类主导，其中以梅奇酵母属（Metschnikowia）物种如海洋酵母菌（Metschnikowia reukaufii）等最为常见。其他常见的花蜜酵母还包括隐球酵母属（Cryptococcus）、假丝酵母属（Candida）和红酵母属（Rhodotorula）等种类^{［11，12］}。

开花植物的原始花蜜一般被认为是无菌的，花蜜微生物由外界生物 （主要是传粉者）或非生物载体 （空气、雨水等）传播接种到花蜜中^［13］，进入花蜜的微生物可能经过花蜜环境过滤作用、优先效应和微生物相互作用后才能成功定殖，形成非随机的微生物群落^［14~16］。传播影响了微生物到达花蜜的顺序和丰度，在决定微生物群落结构和功能方面发挥着重要作用；然而，花蜜微生物的传播载体通常是有限的，越来越多的证据表明，传粉者可能是微生物扩散的重要载体^［17］，是花蜜微生物群落构建的主要驱动力。

微生物的出现使得植物不再是花蜜质量的唯一调控者，微生物几乎可以改变与传粉者相关的所有花蜜性状，包括花蜜温度、pH值、糖与氨基酸的组成和浓度、次生代谢物以及挥发性有机化合物等^{［6，18~21］}。同时，花蜜微生物群落的构建又受到传粉者扩散的影响，花蜜构成了一个独特的微环境，为传粉者和微生物相互作用提供了联系（如图1）。在本篇综述中，我们总结了传粉者对花蜜微生物群落结构和功能的影响，以及花蜜微生物对传粉者觅食行为和适合度的改变，阐述了花蜜微生物未来的研究方向。

1 传粉者对花蜜微生物的影响

微生物依赖传粉者作为载体在花间传播^{［19，22］}，传粉者携带独特的微生物群落，传粉者访花获取花蜜时，可将真菌和细菌快速接种到花蜜中^{［23，24］}，适应环境的微生物成功在花蜜中定殖。

1.1 传粉者对花蜜微生物发生率和丰度的影响

花蜜微生物的发生率和丰度存在时空差异，在不同时间和地区，同种植物的花蜜微生物丰度存在显著差异，传粉者的组成和活动可能是引起花蜜微生物时空分布格局的主要因素^{［25，26］}。即使在同一居群中，传粉者的访花行为也能引起花间和花内微生物丰度的差异^［27］。

研究发现沟酸浆（Mimulus aurantiacus）花蜜真菌的发生率与花蜜量、花密度等因素不存在相关性或相关性较弱，但传粉者蜂鸟的访问则显著增加了花蜜真菌的发生率和丰度^［17］。岩寄生（Cytinus hypocistis）经传粉者蚂蚁访问后，花蜜酵母具有较高的发生率和丰度，但在隔离传粉者的植物花蜜中则没有发现酵母菌，这表明传播载体是酵母在花蜜中定殖的必要条件^［19］。不同传粉者对花蜜酵母发生率和丰度的作用存在差异，传粉者类型的变化也能引起酵母发生率的种间差异：在鸟类传粉的植物中，花蜜酵母的发生率最高，在膜翅目（Hymenoptera）传粉的植物花蜜中酵母发生率最低^［6］。不仅真菌需要传粉者在花间传播，细菌在花蜜中定殖同样也离不开传粉者的扩散作用。夜间开花的圣曼陀罗（Datura wrightii）在允许传粉者天蛾访问时，花蜜中微生物（主要是细菌）的丰度显著高于没有传粉者访问的处理组，并且随着传粉者访花时间的增长，花蜜微生物丰度也随之提高^［26］。

传粉者常携带大量微生物，其访花行为可使新的微生物在花蜜中定殖。因此，作为重要的传播载体，传粉者是微生物传播和接种的关键影响因素^［23］，通常能在不同程度上增加花蜜微生物的发生率和丰度。

1.2 传粉者对花蜜微生物组成和多样性的影响

各种微生物如何组成微生物群落是研究微生物生态学的基本问题，微生物群落组成直接影响微生物产生作用的效应大小和方向^［28］。花蜜微生物群落组成主要受到传粉者与花蜜性状（渗透压、pH、次生代谢物等）的影响^［14］。花蜜为微生物生长提供了生长介质，但不论是真菌还是细菌，在花蜜中都表现出较低的物种多样性^［9，11］。传粉者被认为是影响微生物组成和多样性的重要因素，因为除了作为微生物的传播载体外，传粉者采集花蜜也会去除微生物代谢累积的次级代谢物，促进植物蜜腺分泌新鲜花蜜资源^［29］，从而降低有害代谢物对微生物生长产生的负面影响。

不同传粉者访问会导致花蜜细菌组成和多样性发生变化，接受更多传粉者访问的植物花蜜细菌组成与传粉者携带的细菌更为相似，并且具有更高的细菌beta多样性^［30］。此外，探究访花者对红花耧斗菜（Aquilegia formosa）花蜜细菌群落的影响时，发现传粉者能够改变花蜜细菌物种组成，并且增加花蜜细菌的香农多样性^［31］。随着研究的逐渐深入，探索传粉者对花蜜微生物组成和多样性的影响不再局限于单种植物，而是在不同生态环境中检验多种植物花蜜微生物群落结构与传粉者组成的相关性。对分别由鸟类、甲虫和其他昆虫传粉的48种植物花蜜微生物群落的调查发现：传粉者是花蜜微生物群落组成和多样性的主要驱动力，不同传粉者类群访问的植物花蜜中，真菌和细菌群落组成差异显著；花蜜微生物丰富度和系统发育多样性受传粉者组成的影响，甲虫访问植物的花蜜群落具有更高的酵母多样性，而其他昆虫传粉的植物则具有更高的细菌多样性^［8］。

有研究认为花和传粉者共享微生物^{［32，33］}，花蜜微生物可能是传粉者传播接种后经花蜜过滤的子集^{［14，22］}。传粉者有助于维持与花蜜相关微生物的多样性，可能是驱动花蜜微生物群落结构差异的最重要的生物因素。

1.3 传粉者对花蜜微生物群落功能的影响

微生物群落功能与其组成之间存在很强的相关性^［34］，微生物群落中的优势物种会影响群落功能或某个特定的过程，而关键物种可以通过直接参与调节或影响其他物种代谢等多种途径影响群落功能^［35］。传粉者可能会改变花蜜微生物群落中的优势物种，影响关键物种的分布和效应，从而调节花蜜微生物群落功能。

虽然已有较多研究将传粉者与花蜜微生物群落结构变化联系起来，但迄今为止只有一篇已发表的研究报道了传粉者对花蜜微生物群落功能的影响。通过宏基因组测序手段探究访花者对花蜜微生物群落功能的影响，结果表明传粉者访花不影响花蜜微生物群落功能多样性，但改变了细菌的功能分布，传粉者显著提高了花蜜微生物群落氨基酸及其衍生物、脂肪酸、脂质和类异戊二烯等功能通路的相对丰度^［12］。不同传粉者访问可能导致花蜜微生物群落具有不同的基因组潜力和代谢能力。

2 花蜜微生物对传粉者觅食行为及适合度的影响

花蜜是介导植物⁃传粉者互利共生的重要资源，是很多传粉者的主要能量来源，传粉者可以通过嗅觉和味觉感知与花蜜质量有关的信号（如气味等），为其觅食行为提供决策。花蜜中的微生物可以改变花蜜性质，且大部分传粉者都能很好地识别这些变化^［36］，从而改变觅食行为。栖息在花蜜中的微生物对传粉者响应的影响取决于微生物组成^［37］。此外，花蜜微生物还能通过多种途径直接或间接地影响传粉者适合度。

2.1 花蜜微生物改变嗅觉信号影响传粉者觅食行为

花的挥发性化合物释放可以影响传粉者的选择^{［38，39］}，传粉者被报酬和气味所吸引；一些传粉者已经能够将气味与食物来源建立联系^［40~43］。生活在花蜜中的微生物会释放出挥发性有机化合物，有助于修饰花香，增强或改变花信号，并改变传粉者的觅食行为^［44~46］。微生物种类和代谢底物不同，释放的挥发性化合物种类存在差异，引起的传粉者响应也不尽相同。从花蜜中最常检测到的微生物挥发性化合物为醇类、醛类、酯类和酮类，真菌代谢通常比细菌代谢表现出更高的挥发物多样性^{［21，47，48］}。

对传粉者来说，微生物发酵产生的挥发性化合物可能是花蜜资源的指示信号，例如微生物代谢花蜜糖产生的乙酸是鳞翅目（Lepidoptera）昆虫的吸引剂^［49］。对熊蜂（Bombus impatiens）进行触角电位实验和气味偏好测试，结果表明微生物产生的挥发性有机化合物能够被熊蜂感知并影响熊蜂的选择偏好：相比于海洋酵母菌，接种一种产乙酸的细菌（Asaiaastilbes）的花蜜溶液更受熊蜂偏爱^［48］。从菊蒿（Tanacetum vulgare）的花蜜中分离出的微生物能够影响花的气味，其中分离出的耐热克鲁维酵母（Lachancea thermotolerans）产生的挥发性气味对菊蒿的传粉者⁃双翅目（Diptera）库蚊（Culex pipiens）产生了显著吸引力^［50］。

花蜜微生物产生的挥发性化合物并不总是吸引传粉者，一些在花蜜中定殖的微生物会对传粉者产生强烈的“威慑”作用，从而降低传粉者的访问频率。有研究^［21］测试了花蜜中常见的两种真菌海洋酵母菌和出芽短梗霉（Aureobasidium pullulans）以及两种细菌Neokomagataea sp.和A. astilbes代谢花蜜产生的气味对泛化传粉者西方蜜蜂（Apis mellifera）的吸引力，结果表明接种出芽短梗霉和两种细菌产生的挥发性化合物都显著降低了花蜜的吸引力，接种海洋酵母菌对传粉者选择偏好没有明显影响。海洋酵母菌是植物花蜜中最常见的真菌，在不同条件下会对传粉者产生积极、中性和消极的影响。如另一项研究发现人工花蜜接种海洋酵母菌后，对西方蜜蜂的取食有负面影响^［51］；但也有研究发现阿尔蚜茧蜂（Aphidius ervi）对海洋酵母菌发酵花蜜产生的气味具有先天偏好^［46］。

有学者认为，传粉者对挥发性信号的反应比花报酬更加强烈^［52］，微生物代谢产生的挥发性线索对传粉者而言可能是提示花蜜奖励的“诚实信号”^［53~55］。花蜜微生物代谢产生的挥发性成分，可能比植物调控的花信号更能准确地提示花蜜的存在及质量，从而有助于调节植物与传粉者相互作用的信号系统，在介导传粉者选择中发挥极为重要的作用。

2.2 花蜜微生物改变味觉信号影响传粉者觅食行为

大多数植物花蜜都有独特的味道^［56］，昆虫具有不同种类的味觉感受器可以感知并表现出对花蜜味道的偏好；而微生物的存在对糖和氨基酸组成及浓度、次生代谢物的改变，都可能影响花蜜味道进而影响传粉者的觅食选择^{［18，57~60］}。

糖是花蜜中最重要的组分，能够为传粉者提供能量。被子植物花蜜中最常见的糖为蔗糖，绝大多数植物花蜜都含有蔗糖^［61］，蔗糖对昆虫来说是一种有效的吞食刺激物，可以诱导特定的化学感受器^［62］。花蜜中蔗糖、葡萄糖和果糖的相对比例通常被认为与传粉者相关^［63］，例如蜂鸟喜欢富含蔗糖的花蜜，而一些双翅目昆虫因缺乏蔗糖酶避免食用含有蔗糖的花蜜^［64］。花蜜酵母的存在导致了花蜜中糖组成的种内变异，酵母浓度增加导致花蜜中蔗糖和总糖浓度降低，果糖占比增高^［61］，而花蜜细菌能够显著降低蔗糖浓度，增加果糖和葡萄糖的浓度^［20］。鳞翅目传粉者对花蜜中糖的摄取存在偏好，相较于葡萄糖，大多数鳞翅目昆虫表现出对蔗糖和果糖的偏好^［65］。以上研究结果，为花蜜微生物能够调节糖浓度和组成，进而影响传粉者觅食偏好提供了证据。

花蜜中的氨基酸为传粉者提供氮源，虽然含量远低于糖，但与花蜜的味道直接相关，表现出对不同传粉者的适应性：依赖鳞翅目昆虫传粉的植物其花蜜具有高浓度的氨基酸，而依赖鸟类传粉植物的花蜜具有低浓度的氨基酸^{［66，67］}。传粉者能够对花蜜中的氨基酸做出响应，蜜蜂被花蜜中的苯丙氨酸吸引，甚至愿意以牺牲部分碳水化合物为代价获得苯丙氨酸^［68］；接种细菌Rosenbergiella sp.显著降低了花蜜中甘氨酸的浓度，这是一种对泛化传粉者蜜蜂具有威慑作用的氨基酸^{［20，68］}，花蜜中甘氨酸浓度的降低可能会成为吸引传粉者的信号。另一项研究通过直接的味觉偏好实验发现熊蜂更偏爱添加了海洋酵母菌的花蜜^［48］。

微生物代谢活性还会影响花蜜性质，例如温度和次生代谢产物。花蜜酵母的存在可以提高花蜜温度^［69］，泛化传粉者蜜蜂和熊蜂更偏爱温暖的花蜜^{［70，71］}；温度作为额外的报酬，补偿了微生物对花蜜糖和氨基酸的消耗，提高了花蜜对传粉者的吸引力。此外，微生物在花蜜中的定殖可以降低花蜜中次生化合物的浓度，从而降低对传粉者的威慑^［72］。

微生物介导的花蜜“味道”改变对传粉者觅食行为的影响的直接研究少有报道，但已发表的文献间接表明，不论是真菌还是细菌都能通过改变花蜜成分，产生影响传粉者觅食行为的味觉信号，但尚不清楚作用效应大小。

2.3 花蜜微生物影响传粉者适合度

花蜜微生物具有调节植物⁃传粉者相互作用的潜力，这种调节作用并不局限于微生物对花蜜嗅觉和味觉信号的影响。花蜜是传粉者的主要食物来源，定殖在花蜜中的微生物既可以改变花蜜质量，也能成为传粉者肠道微生物的储存库^{［73，74］}，直接或间接地影响传粉者健康。此外，微生物对花蜜糖和次生代谢物的改变可以影响传粉者对食物资源的联想学习能力，这种能力可以迅速增加传粉者对与花报酬相关化学信号的偏好，有利于提高传粉者的觅食效率^［75］。

蜜蜂直接受益于食物中的酵母，花蜜酵母可能是蜜蜂重要的蛋白质来源^{［45，76］}。此外，花蜜酵母能够成功定殖在熊蜂肠道，并通过垂直传播进行世代遗传，从而影响传粉者自身肠道菌群的建立^［74］。海洋酵母菌、胶红酵母（Rhodotorulamucilaginosa）以及假丝酵母属（Candida bombi）能以不同频率在熊蜂肠道定殖并遗传，这些酵母对熊蜂适合度都没有产生明显的负面影响，并且胶红酵母能够在群体水平上提高熊蜂适合度^{［73，77］}。花蜜酵母也可能间接影响传粉者的健康，如花蜜中常见的海洋酵母菌会对熊蜂短膜虫（Crithidia bombi）的存活产生负面影响，花蜜酵母的定殖显著增加了对传粉者具有益生元效应的果聚糖浓度^{［77，78］}。摄入含有H₂O₂的花蜜会对熊蜂的健康产生负面影响^［79］，甚至降低熊蜂的存活率，而花蜜中的酵母和细菌能够显著降低花蜜中H₂O₂的含量^［37］，可能对熊蜂的生存有益。有研究表明，在花蜜中接种乳球菌属（Lactococcus sp.）细菌明显延长了阿尔蚜茧蜂的寿命，而接种Asaia属细菌显著缩短了阿尔蚜茧蜂寿命^［20］。使用添加细菌的花蜜喂食熊蜂，加快了熊蜂的产卵速度^［80］。

微生物对花蜜特征的修饰可能会影响传粉者学习和记忆花信号的能力。花蜜微生物能够改变花蜜中次生代谢物的种类和浓度，这可能会对传粉者自身的认知能力产生影响^{［72，81］}。花蜜糖组成和浓度的改变也会影响传粉者对花报酬的记忆，传粉者对花蜜质量的学习与记忆能力依赖于花蜜中的糖组成，当蜜蜂得到蔗糖和葡萄糖奖励时就会学习与之相关的嗅觉信号，从而形成稳定的长期记忆^［82］。

3 展 望

传粉者与花蜜微生物之间存在相互作用关系：传粉者充当微生物传播的主要载体，是构建花蜜微生物群落结构和功能的关键驱动因素；花蜜微生物的存在能够修饰花信号并改变花报酬的质量，从而影响传粉者的健康和认知能力，最终改变传粉者觅食行为和适合度。当前对传粉者与花蜜微生物相互作用的研究仍然缺乏，很多问题尚未得到解决。

第一，到目前为止进行的大多数实验都使用人工花蜜，微生物在不同植物花蜜中产生不同的挥发性或非挥发性信号，从而差异性影响传粉者的嗅觉和味觉反应的可能性仍然存在。第二，现有研究大多为单一微生物培养对传粉者选择偏好的影响，但自然花蜜中存在包含真菌和细菌的动态微生物群落。通过研究酵母和细菌的单一培养和共培养对微生物生长及代谢的影响，已经发现多物种微生物群落的动态可能影响群落代谢和资源质量，因此，研究多种微生物相互作用对传粉者的影响是十分必要的^［83］。第三，花蜜微生物影响传粉者觅食行为的研究对象大多集中在泛化传粉者蜜蜂和熊蜂，但除蜂类外，很多昆虫，如鞘翅目（Coleoptera）、双翅目、鳞翅目、鸟类^［84］和哺乳动物^［85］都会依赖花蜜作为食物资源，并为植物提供传粉服务，并且大多数植物并不只有一种传粉者，花蜜微生物对传粉者种内和种间互作关系的影响尚未见报道。第四，传粉者对花蜜微生物响应的研究着重于花蜜特征的改变对传粉者偏好的影响，但对传粉者健康及认知能力的影响研究较少，虽然已发现酵母能够定殖于熊蜂肠道，但在熊蜂胃肠道内，细菌通常比酵母密度更高^［86］，但尚未有文献探索花蜜细菌是否能在传粉者胃肠道内存活并稳定遗传。第五，除传粉者外，其他访花者^［87］ （如盗蜜者）也会对花蜜微生物产生影响，其他访花者对花蜜微生物与传粉者相互作用的影响尚未见报道。因此，未来的研究应该模拟更为真实的条件，使用更为复杂的微生物群落和不同植物的自然花蜜，对更多传粉者类群的响应进行全面的探索。此外，传粉者驱动花蜜微生物群落构建的研究，大多集中在对花蜜微生物群落结构的影响，宏基因组技术的日渐成熟将有助于探索传粉者对花蜜微生物群落功能的影响。

传粉是植物繁殖的关键环节，76%的主要粮食作物需要动物传粉^［88］。随着世界人口和粮食需求不断增加，世界范围内的传粉者生物多样性不断下降^［89］，作物传粉面临危机。对花蜜介导的传粉者⁃微生物相互作用机制进行更为深入的研究，有利于我们探索花蜜微生物资源在提高传粉者和植物繁殖适合度中的作用^［90］，最终实现保护传粉者多样性、提高作物产量的生态可持续发展目标。

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基金资助

国家自然科学基金项目(31970249)