转录因子在植物干旱应激中的功能研究进展

Research progress on the function of transcription factors in plant drought stress

摘要

转录因子是一种多功能蛋白，在感知应激信号、应答相应应激基因表达及传导应激信号中起着关键作用。干旱是影响植物生长发育的主要非生物胁迫之一。为了适应干旱环境，植物发展了复杂的分子机制，其中转录因子可同时控制多种途径调控干旱应激，是操纵调控和应激响应途径的有力工具。近年来，越来越多的植物转录因子的功能被阐明，了解转录因子在干旱应激的功能，对植物的工程抗旱有重要的实践意义。综述转录因子在植物干旱应激中的功能研究进展，以期为今后转录因子的研究和利用提供理论依据，培育具有较强抗旱能力的植物。

Abstract

Transcription factors （TFs） are multi⁃functional proteins that play a significant role in sensing stress signals， responding to the expression of corresponding stress genes and transmitting stress signals. Drought is one of the major abiotic stresses that affect plant growth and development. In order to adapt to arid environments， plants have developed complex molecular mechanisms in which TFs control multiple pathways simultaneously to regulate drought stress and are powerful tools for manipulating regulatory and stress response pathways. In recent years， the functions of an increasing number of plant TFs have been elucidated， understanding the function of TFs in drought stress is of important practical significance for the engineering drought resistance of plants. The functional research progress of the TFs in plant drought stress was reviewed， which will provide a theoretical basis for future research on the utilization of TFs and cultivate plants with strong drought resistance.

Graphical abstract

关键词

转录因子 / 干旱胁迫 / 功能分析

Key words

transcription factor / drought stress / functional analysis

0 引 言

植物在生命周期中不断面临一系列恶劣的环境因素，如干旱、寒冷、高温、高盐、重金属污染和紫外线辐射等，这些不利情况称为非生物胁迫，它们极大地影响植物的生长发育、产量及质量，甚至限制地理分布^［1］。干旱是一个全球性问题，是造成重大产量损失的主要非生物胁迫之一，不仅影响作物的生产，同时制约着种植业的发展，极大地影响了植物资源的可持续利用^［2］。

转录因子（transcription factor，TF），又称反式作用因子，是一群能与真核基因启动子区域中的顺式作用元件发生特异性结合，从而保证目的基因以特定的强度、在特定时间与空间表达的蛋白质分子^［3］。转录因子蛋白质结构分析表明，转录因子一般有4个功能区，即DNA结合区、转录调控区、寡聚化位点和核定位信号。转录因子的这些功能区决定转录因子的功能、特性、核定位和调控作用^［3］。当植物受到胁迫时，受激发的转录因子能够与相应启动子上游区域的顺式作用元件结合，激活或抑制胁迫相关的基因转录，对应激信号做出调节反应，从而增强植物的防御和抗胁迫能力^［4］。转录因子在植物响应干旱胁迫应答过程中扮演着非常重要的角色。研究植物对干旱的生理、生化反应具有重要的理论意义和现实意义。关于转录因子在植物响应干旱应激中的功能研究一直受到国内外学者的广泛关注，MYB、bZIP、WRKY、NAC、AP2/ERF、bHLH及HSF等转录因子家族已被证实参与干旱胁迫过程。本文综述了这些转录因子近几年的研究概况及其在植物响应干旱应激中的功能，以助于植物的抗旱育种， 为遗传育种研究奠定重要基础。

1 转录因子的研究概况

目前，从高等植物中分离鉴定的转录因子有数百种，根据保守DNA结合区精氨酸和赖氨酸的排列顺序，可分为不同的结构域：bHLH、bZIP、MADS、MYB、WRKY、AP2/ERF、NAC及HSF等^［5］。近年来，从植物中分离出大量的转录因子，根据植物转录因子数据库Plant TFDB v5.0数据统计，已经从165个物种中鉴定出320 380个转录因子，其中从拟南芥、烟草、水稻、陆地棉、大豆和玉米中分别分离出 2 296、5 176、2 031、5 022、6 150和3 308个转录因子。随着计算机技术和基因测序分析技术的发展，对植物的研究也越来越深入，其转录因子信息和作用也更多地被揭示。例如，转录因子MdMYB88和MdMYB124不仅可以调节苹果树根部结构和木质部发育，还可以影响苯丙烷化合物和类黄酮的生物合成^［6，7］。转录因子GhWRKY91延迟干旱诱导的叶片衰老^［8］。基因GhHB8⁃5D和转录因子GhNAC4可能通过促进根部次生壁沉积，增强棉花的抗旱性^［9，10］。然而，沉默基因GhJUB1L1会降低棉花的耐旱性^［11］，见表1^［12~26］。

2 转录因子在植物响应干旱应激中的功能

目前干旱信号传导过程分为5个主要步骤：信号感知、信号转导、转录调控、干旱响应基因表达和激活生理反应^［27］。植物应答干旱胁迫的主要通路为脱落酸（ABA）信号通路、Ca²⁺信号通路和促有丝裂原活化蛋白激酶（MAPKs）级联信号通路。转录因子作为最重要的调控因子之一，在干旱信号传导末端过程中起着传感器作用，可与启动子区的特定顺式作用元件结合或与其他蛋白互作，调节一系列下游基因的表达，进而引起植物渗透调节、抗氧化系统的改变及代谢产物的积累等，最终使植物对干旱应激形成正反馈或负反应^［28~30］。研究表明，当植物受到外界环境应激时，植物通过其信号途径有效调控体内相关功能基因的表达，进而引发一系列生理、生化反应，形成高效有序的信号调控网络，以降低或消除植株带来的危害^［31］。植物的应答反应是一个涉及多基因、多信号途径和多基因产物的复杂过程^［32］。植物对干旱胁迫的响应是一个复杂的生物学过程，主要是由NAC、MYB、AP2/ERF、bZIP、bHLH、DREB、MYC、NF⁃YC和WRKY等多个转录因子家族组成的复杂网络^［31］。图1总结了转录因子在植物响应干旱应激中的功能。

2.1 MYB基因家族

MYB（V⁃myb avian myeloblastosis viral oncogene homolog）基因家族是植物中发现的常见且功能多样的蛋白质类之一。R2R3⁃MYB是最大的MYB亚家族，在植物的发育过程和防御反应中起调控作用，R2R3⁃MYB 转录因子在响应干旱应激中也起重要作用。在干旱胁迫下，基因VyMYB24，除了改变烟草的抗氧化酶系统的变化外，其脯氨酸相关合成基因NtP5CR、NtP5CS基因和非生物胁迫响应基因NtDREB、NtERD10C、NtERD10D和NtLEA5显著上调。当在烟草中过度表达基因VyMYB24时会导致植物矮化，喷施外源赤霉素（gibberellin acid，GA）可恢复植株的矮化表型，基因VyMYB24可能通过调控GA代谢抑制植株发育。可见，基因VyMYB24在响应干旱胁迫方面发挥正向调控作用，同时也调控植物发育^［33］。基因AhMYB44⁃11增加胁迫相关基因的转录丰度和渗透物质的积累，在耐旱性中发挥积极作用^［34］。与基因AhMYB44⁃11不同，AhMYB44⁃16影响ABA的生物合成，通过ABA介导的信号转导途径负向调节耐旱性⁃依赖性应激反应途径^［34］。沉默基因GhMYB3的表达可以减少活性氧（reactive oxygen species，ROS）积累，增加抗氧化酶活性、花青素和原花青素含量，且类黄酮生物合成和胁迫相关基因的表达水平上调，增强棉花的耐旱性和气孔关闭，降低水分流失率^［35］。除了R2R3⁃MYB亚族，其他的MYB亚族也在干旱胁迫中起作用。如杨树的转录因子PtoMYB142可以直接结合蜡生物合成基因CER4和KCS6的启动子，调控它们的表达，使叶片蜡质积累增加，并显著增强杨树抗旱性^［36］。转录因子MdMYB88和MdMYB124通过直接结合基因MdVND6和MdMYB46这两个次级细胞壁成分生物合成的重要调节因子的启动子来调节根结构及木质部发育，从而影响其靶基因在干旱条件下的表达^［6］。此外，还发现它们可以直接靶向和诱导基因MdCM2的表达，并正向调控其他基因MdCMs，增加苯丙氨酸的生物合成，从而影响下游苯丙烷类化合物和类黄酮化合物的生物合成，最终增加对氧化应激和真菌感染的抵抗力^［7］。在一项研究中发现，转录因子MdMYB88和MdMYB124在调控ABA积累调控机制中有重要作用。它们可以正向调节干旱条件下苹果树的叶片水分蒸腾、光合能力和抗逆性，同时还可以调节ABA的生物合成、分解代谢基因和干旱响应基因的表达，促进ABA积累。但ABA负调节转录因子MdMYB88和MdMYB124的表达，这样一个反馈的调节，使得ABA在干旱胁迫中的积累处于平衡状态^［37］。

2.2 WRKY基因家族

WRKY是植物中最重要和最大的转录因子家族之一，在植物生长发育、叶片衰老、生物和非生物胁迫中发挥关键作用。转录因子MaWRKY80与基因AtNCEDs、MaNCEDs启动子中的W⁃box之间的直接和特异性相互作用，调节拟南芥中9⁃顺式⁃环氧类胡萝卜素双加氧酶（NCEDs）和ABA生物合成来介导气孔运动和叶片保水能力。总之，转录因子MaWRKY80通过调节NCED的表达来调节ABA的水平以及调节抗氧化剂的系统来调节ROS的积累，从而成为抗干旱胁迫的正向调节剂^［38］。转录因子GmWRKY54通过ABA和Ca²⁺信号通路实现其功能。与调节ABA通路下游基因的其他WRKY蛋白不同，转录因子GmWRKY54在上游位置激活ABA受体（PYL8）和SnRK2激酶（SRK2A），SRK2A可以磷酸化下游基因，最终激活响应ABA信号的靶基因及相关调控基因的表达。此外，转录因子GmWRKY54还能激活Ca²⁺信号通路中的基因CPK3和CIPK11。而在干旱响应过程中，基因CPK3和CIPK11有助于钙信号和ABA信号的整合。转录因子GmWRKY54改善了这两条通路的信号级联，激活了大量的胁迫相关基因，极大地增强了抗旱性。这个发现大大增加了对WRKY转录因子在ABA信号传导中可能发挥的作用的理解^［39］。转录因子GhWRKY91激活基因GhWRKY17的表达，使转基因植物具有更高的耐旱性，并延迟干旱诱导的叶片衰老，同时胁迫相关基因的增强表达和衰老相关基因表达减弱^［8］。与上述WRKY转录因子在生物或非生物胁迫反应中充当正调节因子不同，基因OsWRKY114抑制气孔关闭来负向调节植物对干旱胁迫的耐受性^［40］。转录因子GbWRKY1通过蛋白JAZ1和ABI1（ABI1是ABA信号传导的关键负调节因子）相互作用网络作为ABA信号传导的负调节剂来调节盐和耐旱性^［41］。

2.3 NAC基因家族

NAC（NAM、ATAF、CUC2）家族是最大的植物特异性转录因子家族之一，该家族成员在植物对干旱胁迫的响应中发挥重要作用。转录因子CcNAC1调节基因KCS表达，加速了植物生长，促进提早开花，并提高了耐旱性^［42］。沉默基因GhJUB1L1会降低棉花的耐旱性，并延缓次生细胞壁（SCW）的发育。此外，一些干旱胁迫相关基因和SCW合成相关基因的表达发生了改变^［11］。基因VuNAC1和VuNAC2过表达株系对干旱、盐、热和冷等胁迫有显著的耐受性，并通过提高光合活性、水分利用效率、膜完整性、Na⁺/K⁺稳态和抗氧化剂恢复生长和种子生产活动，并且还可以综合激活叶绿体发育、光合复合物、细胞分裂和扩张、细胞壁合成、ABA和生长素（IAA）信号传导的基因^［43］。转录因子GhNAC4直接与启动子区域结合，正向激活基因GhNST1，促进根部次生壁沉积增强，并调节核糖体蛋白编码基因GhRPL12和GhRPL18p的表达以维持翻译稳定性，最终增强棉花的耐旱性^［10］。转录因子Md NAC29与响应干旱胁迫的蛋白Md PP2⁃B10相互作用，增强对抗旱基因Md DREB2A转录活性的抑制作用。因此，转录因子MdNAC29通过调节光合作用和叶片衰老相关基因的表达来降低抗旱性^［44］。转LpNAC6基因烟草中胁迫相关基因的表达水平显著增加，耐碱性增强，但在干旱胁迫下则相反。转录因子LpNAC6对植物的耐碱性和耐旱性这种反向调节作用对于干旱盐碱地转基因植物的筛选和耐逆性调控具有重要意义^［45］。

2.4 bZIP基因家族

bZIP（basic leucine zipper）转录因子是高等植物最大的胁迫诱导家族之一，有助于植物适应胁迫环境。植物主要通过ABA依赖性和ABA非依赖性信号通路对非生物胁迫条件做出反应，这些信号通路分别受转录因子AREB/ABFs和DREB2A的调控^［29］。研究发现bZIP转录因子在干旱胁迫条件下的ABA信号通路有重要的作用。基因GmWRKY12和GmABF1的转基因幼苗和植株表现出更好的耐盐和抗旱能力。但是转录因子GmbZIP15通过负向调节基因GmWRKY12、GmABF1及GmDREBb表达，进而负调控ABA依赖性途径和ABA非依赖性途径信号传导以响应非生物胁迫^［46］。转录因子FtbZIP83和FtbZIP5可能被相互作用蛋白FtSnRK2.6/2.3磷酸化，通过SnRK2⁃AREB/ABF组成的ABA依赖性信号通路响应干旱或盐胁迫^{［47， 48］}。转录因子OsbZIP62可以与多个假定靶基因的启动子结合，并与ABA激活蛋白激酶（SAPKs）相互作用参与ABA信号通路，调节相关基因的表达，正向调节水稻耐旱性^［49］。此外还发现，基因ZmbZIP33的表达受干旱、高盐、高温和ABA处理的上调。基因ZmbZIP33显著增加了干旱胁迫和复水后的叶绿素含量、根长和ABA含量，从而提高拟南芥的抗旱性和恢复能力。其原因可能是干旱胁迫诱导ABA和蛋白ZmPYL10形成复合物。蛋白ZmbZIP33可能与蛋白ZmSRK2E和ZmPP2C7形成低聚物，最终诱导基因表达和气孔闭合，从而减少水分蒸发，并在短时间内恢复生长。而沉默基因ZmbZIP33的结果则相反^［50］。

2.5 AP2/ERF基因家族

AP2/ERF（APETALA2/ethylene responsive factor）广泛存在于植物中，是最大的转录因子家族之一。部分AP2/ERF基因家族与干旱胁迫密切相关。脱落酸响应元件ABRE结合蛋白PtrAREB1⁃2与基因PtrNAC006、PtrNAC007和PtrNAC120相关的ABRE基序结合，并募集组蛋白乙酰转移酶ADA2b⁃GCN5形成AREB1⁃ADA2b⁃GCN5三元蛋白复合物。GCN5介导的组蛋白乙酰化能够增强H3K9ac，并在PtrNACs基因上特异性富集RNA聚合酶Ⅱ，以形成耐旱性。三元蛋白复合物任何成员的表达下调导致毛果杨干旱敏感性提高^［51］。三元蛋白的组合功能建立了组蛋白乙酰化和转录因子介导的基因激活。PtoERF15⁃PtoMYC2b转录级联通过调节木质部导管发育基因PtoSND1⁃A1/A2、PtoVND7⁃12和PtoNAC118/120来维持茎水分，最终提高杨树的耐旱性^［52］。乙烯是植物发育和胁迫响应的重要调节因子，可调节一系列胁迫相关基因的表达和植物对胁迫的适应。转录因子ZmERF21可能通过与潜在靶基因的启动子结合，直接调控激素（乙烯、ABA）和Ca²⁺信号相关基因以及其他应激反应基因的表达，增加玉米的耐旱性^［53］。转录因子OsERF109负调控乙烯生物合成基因OSACS6、OSACO2和OsERF3的表达，影响水稻乙烯生物合成来调节抗旱性^［54］。金属结合蛋白OsARD1可能上调基因OsTSRF、OsERF3、OsNCED4、OsNCED5和OsbZIP23的表达，从而介导ABA和乙烯信号通路的串扰来降低玉米幼苗期对干旱和盐胁迫的敏感性^［55］。脱水反应元件结合蛋白（DREB）转录因子参与调节非生物胁迫介导的基因表达。DREB转录因子通常以不依赖ABA的方式控制许多胁迫诱导基因的表达，并与各种基因启动子区域中的DRE/CRT顺式作用元件相互作用，从而在改善植物的干旱和盐胁迫耐受性方面发挥关键作用。转录因子PwNAC31与DREB2A通过与ERD1启动子的DRE元件结合直接激活ERD1的表达，增强转基因拟南芥的耐旱性^［56］。在正常和干旱胁迫条件下，GmDREB1转基因植株叶片和根系的褪黑素生物合成酶COMT、TDC和SNAT被上调，褪黑激素可能介导基因GmDREB1的过表达使耐旱性增加^［57］。

2.6 bHLH基因家族

bHLH（basic helix⁃loop⁃helix）是植物中仅次于MYB的第二大转录因子家族，其功能多样，可以调控植物对低温、干旱、高盐等非生物胁迫和病虫害等生物胁迫的耐受性。转录因子AhbHLH112直接且特异性地结合并激活基因POD的启动子。基因AhHLH112的过表达提高了干旱条件下的ABA水平，并提高了ABA生物合成和ABA响应相关的基因（AtNCED3和AtRD29A）的表达^［58］。类似的，转录因子MfbHLH38提高了干旱胁迫下的ABA含量，并且增加了气孔关闭对甘露醇和ABA的敏感性^［59］。此外，转录因子MdbHLH130通过调节烟草中的气孔关闭和ROS清除作为水分胁迫反应的正调节剂^［60］。基因SlbHLH22的过表达植物表现出增强的活力和对干旱和盐分的耐受性。原因是基因SlbHLH22的过表达使抗氧化酶活性达到峰值，从而最大限度地减少活性氧物质如H₂O₂的影响。同时激活ROS防御基因（SlPOD、SlCAT、SlSOD）、ABA生物合成基因、脯氨酸生物合成和类黄酮合成基因^［61］。转录因子SlbHLH96可以直接与ABA分解代谢基因SlCYP707A2启动子结合来抑制其表达，从而微调ABA反应相关基因的表达来提高植物耐旱性^［62］。

2.7 GATA基因家族

GATA转录因子参与植物生长、发育、形态发生和胁迫反应。GATA转录因子广泛分布于真核生物中。一些GATA转录因子已被证明与植物的光合作用、发芽、昼夜节律和其他功能有关。转录因子TaGATA可以通过GATA转录因子的DNA结合基序与光形态发生相关蛋白TaCOP9⁃5A之间的相互作用来增强耐旱和耐盐性^［63］。基因SlGATA17通过调节苯丙素生物合成途径的活性，尤其是在初始响应阶段，来调节番茄植物的抗旱性^［64］。BdGATA13在转基因拟南芥中表达导致叶片为深绿色，开花较晚，与WT相比，其抗旱性增强。基因BdGATA13还促进了GA处理下的初生根发育^［65］。

2.8 HD⁃Zip基因家族

HD⁃Zip（homeodomain leucine zipper）是植物界特有的转录因子。这些蛋白具有同源异型域（homeodomain）与亮氨酸拉链（leucine zipper）二聚的独特基序组合。HD⁃Zip转录因子参与调控组织器官的发育及维持分生组织，还能调节激素或参与植物对环境条件的响应。植物木质化是抵御干旱胁迫的初始形式。原因可能是木质素的芳香性使次生壁不透水，从而减少蒸腾作用并有助于在干旱胁迫下维持正常的膨胀压力^［66］。研究表明，HD⁃Zip Ⅲ亚家族中的成员是木质部细胞分化和次生壁生物合成的重要因子。基因GhHB8⁃5D过表达导致除基因AtNST1和AtCESA7外，大多数次生壁生物合成基因的转录水平显著上调。而且，在转基因GhHB8⁃5Dm植物中木质部和束间纤维排列成环形的常规组织被破坏。此外，在束间纤维的位置没有次生壁的沉积。在表皮和韧皮部中出现了一些次生壁的异位沉积。因此，基因GhHB8⁃5D可能通过影响木质部分化和次生壁生物合成参与陆地棉的抗旱性^［9］。转录因子GmHdz4促进植物地上部分的生长，其根尖数和抗旱性均显著增加^［67］。HD⁃Zip转录因子可以通过影响细胞增殖、分化和扩张来改变叶子的解剖结构。基因EcHB1的过表达增强了CO₂向叶绿体的扩散，以及通过增加每单位叶面积的叶绿体数量来增加光合生化功能，使得桉树基于叶面积的光合作用得到改善，从而改善了桉树在干旱胁迫下的生长^［68］。

2.9 HSF基因家族

HSF（heat shock transcription factor）是热休克反应在植物响应非生物胁迫过程中重要的调控因子。HSF转录因子能够提高植株在热、干旱和氧化损伤等逆境中的耐受能力，还能提高植物适应不同非生物胁迫的能力，在植物应对非生物胁迫过程中具有非常重要的作用^［69］。干旱胁迫后，转基因ZmHsf05水稻中，ABA合成和干旱相关途径中关键基因的转录水平显著提高^［70］。但是白三叶草的转录因子TrHSFB2a作为耐热、耐盐和耐旱性的负调节剂发挥作用。其原因可能是转录因子TrHSFB2a包含阻遏物激活结构域B3抑制结构域（BRD），抑制植物胁迫耐受过程中热休克诱导基因的激活^［69］。HSF转录因子在应激反应中的作用已得到充分证实，但它们在类黄酮合成和类黄酮介导的干旱反应机制中的作用仍然难以捉摸。转录因子MdHSFA8a直接与类黄酮合成途径结构基因MdMYB12、MdANS和MdFLS的启动子结合并增强其表达，参与ABA诱导的气孔闭合，促进干旱条件下类黄酮积累、ROS清除和植株存活来提高耐旱性。而蛋白MdHSP90与转录因子MdHSFA8a相互作用，抑制其结合活性和转录激活，但干旱胁迫可以使MdHSP90⁃MdHSFA8a复合物解离，释放的转录因子MdHSFA8a进一步与转录因子MdRAP2.12相互作用，激活下游基因活性^［71］。该研究的发现有助于进一步理解HSF TFs调控类黄酮合成和干旱响应的机制。

2.10 其他基因家族

LBD基因家族是植物中特有的一类含有保守LOB结构域的转录因子家族，该结构域在植物生长和生物胁迫响应中发挥重要作用。ABA不足会增加过度表达植物的气孔密度和孔径，并通过促进水分蒸腾导致干旱敏感表型。GA1积累促进过表达植物的幼苗生长。转录因子ZmLBD5主要参与调控GA和ABA生物合成的关键酶编码基因组成TPS⁃KS⁃GA2ox基因模块。因此，敲除基因LBD5，其幼苗矮小但耐旱，并且与WT相比，转基因LBD5玉米在干旱胁迫条件下具有更高的产量^［72］。BES1/BZR1转录因子在植物生长、发育和逆境响应中发挥重要作用。转录因子ZmBES1/BZR1⁃1对干旱胁迫有负调控作用^［73］。转录因子TaBZR2直接与基因启动子相互作用以激活谷胱甘肽S⁃转移酶⁃1（GST1）的表达，该酶在清除干旱诱导的O₂· ^-中发挥积极作用。此外，转录因子TaBZR2在油菜素内酯（BR）信号传导中充当正调节剂。外源BR处理增强了转录因子TaBZR2介导的O₂·^-清除和抗氧化酶基因表达。总之，转录因子TaBZR2通过激活TaGST1在干旱响应中发挥积极作用，并介导BR和干旱信号通路之间的串扰^［74］。WOX转录因子在关键发育过程和对不同非生物胁迫的反应中发挥着重要作用。干旱诱导的转录因子PagERF35直接激活基因PagWOX11/12a的表达，基因PagWOX11/12a不仅可以促进根系伸长和提高生物量以增加耐旱性，而且可以通过调节ROS水平清除相关基因的表达来提高植物耐旱性^［75］。NF⁃Y作为一种重要的转录因子参与植物生长发育和胁迫应答等。OxStNF⁃YC9转基因植物的根长度显著增加，气孔闭合更强。与WT相比，转基因植物在短期干旱胁迫下光合速率更高、水分流失减少^［76］。BBX是一类锌指转录因子，在调节植物的光周期、光形态发生以及生物和非生物胁迫方面发挥着重要作用。转录因子CmBBX22介导的ABA反应、气孔导度和抗氧化反应可能负调节菊花耐旱^［77］。转录因子IbBBX28可能通过与蛋白IbHOX11和IbZMAT2相互作用负向调节甘薯的干旱胁迫反应^［78］。

3 在干旱应激下转录因子的相互作用

在应对干旱方面，可以通过转录因子的直接交互来调节共同目标，并相互调节转录因子来放大或损害信号，从而建立调控网络。通过体外或体内的蛋白质⁃蛋白质相互作用或蛋白质⁃DNA结合测定可以证明转录因子之间直接相互作用或调节发挥的作用（见表2）。转录因子ERF与其他转录因子的相互作用是最常见的报道。如，转录因子SlbHLH96可能作为乙烯转录因子SlERF4表达的正调节因子在干旱中发挥作用^［62］。转录因子PtoERF15直接调控编码JA信号通路的开关转录因子PtoMYC2b，调节毛白杨响应干旱的血管大小、密度和细胞壁厚度^［52］。转录因子TaERF87和转录因子TaAKS1之间的相互作用协同增强基因TaP5CS1和TaP5CR1转录激活，促进脯氨酸积累来提高小麦的耐旱性^［79］。转录因子JrERF2⁃2可以通过与转录因子JrWRKY7相互作用来控制谷胱甘肽⁃S⁃转移酶（GSTs）的表达，从而有效提高植物的耐旱性^［80］。此外，ABA依赖性bZIP家族调节因子也可以由各种转录因子调节。转录因子GmbZIP15通过负向调节基因GmWRKY12、GmABF1及GmDREBb表达，进而负调控ABA依赖性途径和ABA非依赖性途径信号传导以响应非生物胁迫^［46］。同一家族成员的转录因子之间的相互作用，激活或抑制另外一个转录因子的功能，更好地响应胁迫。转录因子MdWRKY50与蛋白MdWRKY17的二聚化，使转录因子MdWRKY50更有效地促进干旱胁迫下花青素的生物合成^［81］。转录因子IbbHLH118和IbbHLH66都与ABA受体IbPYL8相互作用，形成IbPYL8⁃IbbHLH66⁃IbbHLH118复合物的形成。该复合物干扰转录因子IbbHLH118对ABA反应基因的抑制，从而激活ABA反应并增强耐旱性^［82］。此外，有研究发现两个不同功能TF的共表达克服了单个基因带来的不利性状，增强了共有的耐旱性状，可为多基因共表达的应用提供基因组合理论和选择指导。转录因子JcZFP8延迟发芽，转录因子JcNAC1降低了生物量和产量。基因JcZFP8和JcNAC1共表达的转基因植物表现出更强的耐旱性，脯氨酸积累量增加了1.76倍，H₂O₂和MDA含量分别减少43%和65%，并克服两者各自的负面影响。基因NbbHLH和NbbHLH2的表达水平随着双基因共表达植物耐旱性的增加而线性上调^［83］。另外一项研究中，硬皮豆基因MuMYB96参与角质层蜡的生物合成，基因MuWRKY3与抗氧化防御机制相关，基因MuNAC4与侧根发育相关，3个基因的共表达可改善转基因花生的干旱适应能力和成产力^［84］。这些结果，可为多基因共表达的应用提供基因组合理论和选择指导。

然而，这种相互作用的结果并不都是协同效应，也有拮抗作用效果。转录因子OsDERF1负调控脯氨酸合成基因的表达，导致脯氨酸的变化。转录因子OsDERF1还可以直接与基因OsERF3和OsAP2⁃39中的GCC⁃box相互作用，激活该基因的表达，负调控乙烯的产生，乙烯产量的减少破坏了激素平衡，进而影响了水稻的渗透调节和干旱反应^［85］。转录因子AtERF53提升胁迫响应基因COR15B和P5CS1增加耐旱性，但RING结构域泛素E3连接酶RGLG2可以介导转录因子AtERF53泛素化促进蛋白酶降解，负调控耐旱性^［86］。蛋白MODD通过与U⁃box型泛素E3连接酶OsPUB70相互作用促进转录因子OsbZIP46降解，介导转录因子OsbZIP46活性与稳定性的协调，从而精细调控干旱反应^［87］。

4 结 语

本文综述了MYB、NAC、WRKY、AP2/ERF、bHLH、bZIP、HSF、LBD和NF⁃Y等转录因子在植物中对干旱作用的功能分析。这些转录因子主要通过调节ABA途径、抗氧化酶系统、渗透调节、乙烯合成、气孔闭合和光合作用等方式，影响植物的干旱耐受性。这些方式在调控气孔发育、ROS、MAD、POD、SOD、CAT、叶绿素和脯氨酸含量起着至关重要的作用。转录因子大多具有保守的功能，可以独立介导ABA依赖途径响应干旱胁迫。也有许多基因在干旱胁迫中有具有相似的功能，例如，MYB、NAC、BBX、AP2/ERF、bHLH和HSF等转录因子可以介导ABA依赖途径、调节ROS清除能力和抗氧化酶系统活性等。转录因子GhHB8⁃5D、GhNAC4、MdMYB88、MdMYB124影响木质部分化和次生壁生物合成^{［6，9，10］}。有一些干旱响应基因对植物其他组织器官有额外的影响，如基因BdGATA13调节开花时间，同时也可以促进初生根的发育^［65］；基因PagWOX11/12a可以促进根系伸长和生物量^［75］。响应干旱的转录因子通常是独立发挥作用的，但是这些转录因子之间有可能发生某种程度的相互作用，以激活或抑制不同的功能基因，促进信号级联反应和基因表达的转录调控。基因JcZFP8和JcNAC1共表达克服了发芽延迟、生物量和产量降低的缺点，表现更高的耐旱性^［83］。转录因子MdMYB88和MdMYB124可以正向调节耐旱性，同时还可以调节ABA的积累。但ABA负调节两者的表达，从而形成一个反馈调节，使得ABA在干旱胁迫中的积累处于平衡状态^［37］。总体而言，转录因子在植物干旱适应的信号传导中扮演着关键的角色，它们通过相互调控，使植物能够更加精细地调整基因表达，以适应干旱胁迫的变化环境。但是，干旱胁迫响应转录因子的功能是复杂而多样的，不同的物种和胁迫程度可能会涉及不同的转录因子和调控机制。尽管已经对某些胁迫响应转录因子的功能有了一些了解，但对于许多其他的转录因子和调控途径，还需要进一步的研究来揭示其详细的功能和调控网络。

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基金资助

国家自然科学基金项目(82060689)

国家自然科学基金项目(82260747)

国家自然科学基金项目(82160723)

广西自然科学基金项目(2020GXNSFBA159018)

广西自然科学基金项目(2021GXNSFAA196054)

广西科技计划项目(桂科AD22080012)

广西药用植物保育人才小高地共同资助